尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

1 性選擇的兩種表現(xiàn)形式——性內(nèi)選擇和性間選擇

達(dá)爾文是最早提出性選擇概念的人，他認(rèn)為導(dǎo)致生殖成功率存在差異的因素是為爭奪配偶所發(fā)生的競爭，即性內(nèi)選擇(intrasexual selection)。所謂性內(nèi)競爭是指同性個體彼此為爭奪異性個體所進(jìn)行的戰(zhàn)斗或競爭。在動物界爭奪配偶的現(xiàn)象是普遍存在的，大多數(shù)物種是雄性個體爭奪雌性個體，也有少數(shù)物種是雌性個體爭奪雄性個體。

動物兩性之間的基本差異是由多種因素決定的，但動物行為學(xué)家和進(jìn)化生物學(xué)家都認(rèn)為主要因素是兩性個體所產(chǎn)生的配子(精子和卵子)的類型和數(shù)量不同。顯然，雌性個體所產(chǎn)生的卵子數(shù)量少但個體大，所以每個卵子的價值就更大。另一方面，雄性個體所產(chǎn)生的精子只需消耗很少的能量，這使得精子的產(chǎn)量可以極多。雄性個體的生殖成功率主要是受到雌配子產(chǎn)量很低的限制?？梢?，當(dāng)雄性個體產(chǎn)出成千上萬的精子，使其有可能達(dá)到極大的生殖成功率的時候，雌性個體卻常常只產(chǎn)出少量的卵子，這將導(dǎo)致對卵子這一稀缺資源的激烈競爭[1]。A. J. Bateman依據(jù)其對果蠅性選擇的研究曾提出過貝特曼原理(Bateman's principles)，該原理有兩個層面的含意：(1)雌性個體生產(chǎn)卵子時耗能高和生殖成功受到更多限制，因此在選擇配偶方面常表現(xiàn)得更為挑剔和具有更強(qiáng)的選擇性；(2)上述情況將會使得雄性個體的生殖成功率具有更大的波動性和不穩(wěn)定性。

達(dá)爾文認(rèn)為，雄性個體的任何一個特征只要有利于它的交配和使卵受精，這個特征就能一代代地傳下去，使其在種群中存在的頻率有所增加，這是因為具有這一特征的個體能比它的競爭對手產(chǎn)出更多的后代。達(dá)爾文關(guān)于雄性個體彼此競爭交配機(jī)會的思想構(gòu)成了我們現(xiàn)在了解性選擇的基礎(chǔ)。當(dāng)然，在性選擇過程中，激素、神經(jīng)生物學(xué)、發(fā)育、環(huán)境和很多其他因素都會發(fā)揮重要的作用。

動物爭奪配偶可以采取很多不同的形式，主要取決于生態(tài)學(xué)、種群統(tǒng)計和識別能力等因素。例如，雄性個體有時靠直接的戰(zhàn)斗爭奪配偶，偶爾還會造成傷亡，但通常不會，常常是靠儀式化的戰(zhàn)斗爭奪與雌性個體的交配權(quán)，如馬鹿(Cervus elaphus)和雄性甲蟲。

直到大約 30年前，有關(guān)性選擇的大部分工作幾乎都集中在性內(nèi)選擇上，而不是性間選擇(intersexual selection)[2]，原因可能是在自然界雄性個體之間的競爭和戰(zhàn)斗(雄-雄競爭)很容易被觀察到。此外，20世紀(jì)80年代的一些進(jìn)化生物學(xué)家大多忽視了配偶選擇(即性間選擇)的研究，認(rèn)為它是不重要的，而把精力都放在了雄-雄競爭的研究上。與雄-雄競爭的性內(nèi)選擇相比，性間選擇實際上是性選擇的更為重要的選擇形式。性內(nèi)選擇所涉及到的是一性個體之間借助于戰(zhàn)斗或競爭爭奪對異性的占有和交配權(quán)，爭奪者是雄性(常見)，也可以是雌性(罕見)；而性間選擇(或配偶選擇)所涉及的是一性個體對另一性個體的選擇性(主動選擇)，可以是雄性選擇雌性(罕見)，也可以是雌性選擇雄性(常見)。雌性個體選擇雄性個體在自然界最為常見，這是因為雌性個體一旦選擇了低質(zhì)量的或劣質(zhì)配偶，其損失就會比雄性個體大得多，因為雌性個體對每個配子的能量投資要比雄性個體多得多，因此雌性個體對配偶質(zhì)量的要求和選擇性就應(yīng)當(dāng)表現(xiàn)得更強(qiáng)。此外，對體內(nèi)妊娠的動物來說，雌性個體在孕育后代時要付出巨大的能量代價，因此在強(qiáng)大的自然選擇壓力下，它必須選擇一個優(yōu)質(zhì)配偶，以保證自己后代能夠健康成長。

雄性動物除了具有交配所必需的外生殖器以外，還必須具有其他一些在吸引異性方面有著重要作用的特征，這些特征就是所謂的第二性征，如華麗的羽衣、鮮艷的體色和復(fù)雜的求偶炫耀動作等。所有這些都是在性選擇的壓力下形成的，它們都會影響雌性動物(偶爾是雄性動物)對配偶的選擇和喜好程度。眾所周知，雄性果蠅在向雌蠅求偶時會靠振動雙翅發(fā)出鳴叫聲，這種求偶鳴叫不僅會影響雌蠅對配偶的選擇，而且對果蠅新物種的形成也發(fā)揮著重要作用[3]。果蠅的一種特殊鳴叫形式被稱為“脈沖鳴叫”(pulse song)，這種鳴叫在求偶期間表現(xiàn)得非常明顯。兩次脈沖鳴叫之間的間隔時間對雌果蠅的配偶選擇起著關(guān)鍵作用[4]。關(guān)于果蠅求偶鳴叫遺傳機(jī)理的研究表明：脈沖鳴叫是受著大量不同基因的調(diào)控，但其中的每一個基因?qū)Q叫的表達(dá)都只起很小的作用。然而近期的研究表明：果蠅求偶鳴叫的遺傳機(jī)理只涉及到3個基因座(loci)，它們決定著鳴叫聲的大量變體。

性內(nèi)選擇和性間選擇在動物所有的婚配體制中都起作用，不管是單配偶制(monogamous)、多配偶制(polygamous)，還是一雌多雄制(polyandrous)。一般來說，在多配偶制和一雌多雄制的婚配體制中，性選擇的作用更為明顯，因為在這兩種婚配體制中，往往是有些個體能獲得很多的交配機(jī)會，而另一些個體則會完全失去交配的機(jī)會。在單配偶制中，不同個體的生殖成功率往往是大體相等，至少是相差不大，這就是說，性選擇的作用不是很強(qiáng)。

2 優(yōu)質(zhì)基因與配偶選擇

雌性個體從它們所選擇的配偶那里不僅可以得到一些直接的資源(如食物和隱蔽場所)，而且還可以得到更多的東西，如含有優(yōu)質(zhì)基因的精子，并能將這些基因傳給自己的后代。目前大部分理論和經(jīng)驗性實驗都認(rèn)為雌性個體如能選擇具有優(yōu)質(zhì)基因的雄性個體作配偶將會得到很大好處[5-6]。優(yōu)質(zhì)基因就是那些對一些好的特征或特性進(jìn)行編碼的基因，這些基因可以通過遺傳被雌性個體的后代繼承下來。在優(yōu)質(zhì)基因模型中，如果雌性個體所選擇的配偶體內(nèi)含有能極好適應(yīng)其特定環(huán)境的基因，那它就會間接受益[7]，其子女就會繼承很多優(yōu)質(zhì)基因，使其能具有極高的覓食技巧，能抵擋并擊退天敵和寄生物。

性選擇中的優(yōu)質(zhì)基因模型也可應(yīng)用于不同的婚配體制中，其中雌性個體的受益物是寓于精子中的基因。例如，雄性長角羚(Antilocapra americana)不會帶給雌羚什么直接的好處，即使是這樣，雌羚還是要用很多時間和能量去尋找和發(fā)現(xiàn)具有優(yōu)質(zhì)基因的雄羚，為此雌羚必須去接觸和拜訪很多占有不同大小妻妾群的雄羚，以評估它們的實力。早期的研究工作表明，雌羚選擇雄羚主要是依據(jù)雄羚保衛(wèi)妻妾群能力的大小，最終大多數(shù)雌羚只與種群中的少數(shù)雄羚交配，這將導(dǎo)致雄羚的妻妾群大小有很大變化。一般說來，占有一個大妻妾群的雄羚此前一些年一定繁育過大量后代。Byers和Waits[8]認(rèn)為，這樣的雄羚就是雌羚所要選擇的具有優(yōu)質(zhì)基因的配偶，與這樣的配偶生育出的后代，其存活和生育能力總是比較高。

為了驗證他們的理論，Byers和Waits選用生活在蒙大拿西北部的一個長角羚種群，對其中的每一個個體都作了標(biāo)記，他們在長角羚的交配季節(jié)跟蹤每一只雌羚并記錄哪一只雄羚是它們所選中的配偶。當(dāng)后代出生時也要對新生的幼羚進(jìn)行標(biāo)記(通常是在出生的第 1天)并測算它們的生存期，以此表示它們的適合度(fitness)大小。Byers和Waits發(fā)現(xiàn)，雌羚與最有吸引力的雄羚交配所生育的后代與一般雄羚的后代相比，其生長速度較快，存活率也比較高。

雄性動物的很多體外特征都能可靠地表明其體內(nèi)具有優(yōu)質(zhì)基因，那雌性動物應(yīng)當(dāng)利用哪一特征作為判斷雄性個體具有優(yōu)質(zhì)基因的可靠性指標(biāo)呢？顯而易見的是，動物對寄生物的抵抗和免疫能力是由基因決定的，雌性個體選擇具有很強(qiáng)抗寄生能力的雄性個體作配偶可以得到很多間接的好處。Hamilton和Zuk[9]最早將優(yōu)質(zhì)基因的理念應(yīng)用到抗寄生能力上。寄生物通常寄生在寄主的體內(nèi)，從外面是無法看到的，那么雌性個體是怎么能知道它們所選擇的配偶具有能導(dǎo)致抗寄生能力強(qiáng)的優(yōu)質(zhì)基因呢？這個問題的答案是，雌性個體必須具有利用雄性個體其他一些特征的能力，而這些特征又是與雄性個體抗寄生能力相連鎖的。如果具有 X特征意味著雄性個體善于與寄生物作斗爭，那么雌性個體就可以利用(X)特征作為它們所需要知道的東西的替代物，這就是說，如果得不到關(guān)于內(nèi)寄生物的信息，就可以利用某些其他與寄生物信息相連鎖的特征(X)。應(yīng)當(dāng)說，動物的體色就是這樣的一個特征，此外，諸如身體的強(qiáng)壯魁梧、叫聲的響亮婉轉(zhuǎn)動聽以及鹿角、牛角等戰(zhàn)斗武器的碩大都可以作為體內(nèi)具有優(yōu)質(zhì)基因的標(biāo)志或替代物。關(guān)于體色這一替代物已經(jīng)在很多動物中進(jìn)行過研究，特別是鳥類和魚類，健康的雄性個體通常都具有很鮮亮的體色，而病態(tài)的個體其體色要灰暗得多[10]。對鳥類和魚類所進(jìn)行的大量研究都已表明，雌性個體通常會選擇體色最明亮的雄性個體作配偶，因為在它們體內(nèi)很少有寄生物寄生，例如三刺魚就是這樣，體色最鮮紅的雄魚最容易被雌魚選中。

3 學(xué)習(xí)與配偶選擇

雌性個體配偶選擇的進(jìn)化模型已大大增加了我們對性選擇的理解，為了更全面地了解動物的配偶選擇，動物行為學(xué)家和心理學(xué)家們已經(jīng)進(jìn)行了很多實驗，為的是檢驗學(xué)習(xí)在選擇配偶中的作用[11]。有些關(guān)于學(xué)習(xí)與配偶選擇的實驗是在田間進(jìn)行的，但也有很多實驗是在實驗室內(nèi)的可控條件下進(jìn)行的，在這種情況下雖然動物離開了它們正常的生存環(huán)境，但在室內(nèi)進(jìn)行的這些可控的刺激反應(yīng)實驗對于全面了解動物的配偶選擇則是非常有益的。例如，對很多動物所進(jìn)行的條件刺激和交配行為的實驗都發(fā)現(xiàn)，當(dāng)施加條件刺激時，雄性動物能迅速作出交配的反應(yīng)，這將使其能在與其他雄性個體的競爭中成為強(qiáng)有力的競爭者，表現(xiàn)出較高水平的求偶動作，最終能產(chǎn)生更多的精子和后代。

鳥類的鳴叫學(xué)習(xí)則可提供另一個極好的關(guān)于性選擇和文化傳承的實例，幾乎在所有鳴禽中都存在著學(xué)習(xí)鳴叫的問題，學(xué)習(xí)鳴叫的過程總是會涉及到向其他個體學(xué)習(xí)的問題，這就是說，學(xué)習(xí)鳴叫也是一種文化傳承。Freeberg[12]用牛鸝(Molothrus ater)(圖1)做了一系列的實驗，以驗證其叫聲的文化傳承和對配偶選擇所帶來的長期后果。他從兩個不同的牛鸝種群中采集了幼鳥和成鳥，一個種群是采自南達(dá)科他(South Dacota,簡稱SD)，另一個種群來自印第安納(Indiana, 簡稱 IN)。Freeberg之所以選用這些種群是因為來自不同種群的牛鸝表現(xiàn)有不同的社會行為，其鳴叫聲也有所不同。Freegerg用來自SD和IN的牛鸝進(jìn)行交叉養(yǎng)育實驗，以便了解它們的文化傳承和配偶選擇。他用SD的成鳥或IN的成鳥養(yǎng)育SD的幼鳥，在實驗中，如果牛鸝的行為很像它們養(yǎng)父養(yǎng)母的行為，那么不管它們是不是來自本地種群，都能說明存在著一定的行為可塑性，而且文化傳承也起了作用。

圖1 牛鸝(Molothrus ater)

當(dāng)牛鸝的幼鳥性成熟時將它們置于一個大鳥舍中，鳥舍中還有它們所不熟悉的來自SD和IN種群的成鳥。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，當(dāng)它們被放入大鳥舍后很快便開始配對并與其他個體進(jìn)行了交配，而它們所選擇的配偶都是來自它們的養(yǎng)父母所在的SD或IN種群，這就是說，由SD成鳥養(yǎng)育的IN幼鳥長大成熟后將選擇來自SD種群的鳥作配偶，而由IN成鳥養(yǎng)育的SD幼鳥長大成熟后將選擇來自IN種群的鳥作配偶。這表明，SD鳥的配偶選擇受著它們在其中長大的那個社會環(huán)境的極大影響。

Freeberg及其同事還探討了在SD鳥發(fā)育期間影響其配偶選擇的社會環(huán)境，正是這樣的社會環(huán)境決定了SD鳥所選擇的配偶總是極像培養(yǎng)了它們的養(yǎng)父母，不管養(yǎng)父母是來自SD還是來自IN。雄性幼鳥學(xué)唱時總是模仿成年養(yǎng)父的叫聲，也不管它們的養(yǎng)父是來自南達(dá)科他(SD)還是來自印第安納(IN)，而對雌鳥最有吸引力的叫聲也總是與其養(yǎng)父發(fā)出的叫聲最為相似[13]。這是一個很好的實例，說明雌鳥在成長發(fā)育期間對雄鳥的叫聲(不管是SD的還是IN的)已經(jīng)形成了不可磨滅的印記(imprinting)，也可能雌鳥對雄鳥叫聲的偏愛和選擇是文化傳承下來的，是在生長發(fā)育期間模仿其他成年雌鳥的結(jié)果。

(2012年9月7日收稿)

[1] TRIVERS R. Social evolution [M]. Menlo Park: Benjamin Cummings, 1985.

[2] ANDERSSON M, SIMMONS L W. Sexual selection and mate choice [J]. Trends in Ecology and Evolution, 2006, 21: 296-302.

[3] TOMARU M, OGUMA Y. Genetic basis and evolution of species specific courtship song in theDrosophila aurariacomples [J].Genetical Research, 1994, 63: 11-17.

[4] GLEASON J M, NUZHDIN S V. Quantitative trait loci affecting a courtship signal inDrosoplia melanogaster[J]. Heredity, 2002, 89:1-6.

[5] KOKKO H, BROOKS R. The evolution of mate choice and mating biases [J]. Proceedings of the Royal Society of London: Series B,2003, 270: 653-664.

[6] MAYS H L, HILL G E. Choosing mates: good genes versus genes that are a good fit [J]. Trends in Ecology and Evolution, 2004, 19:554-559.

[7] CAMERON E, DAY T. Sexual conflict and indirect benefit [J].Journal of Evolutionary Biology, 2003, 16: 1055-1060.

[8] BYES J, WAITS L. Good genes sexual selection in nature [J].Proceeding of the National Academy of Sciences USA, 2006, 103:16343-16345.

[9] HAMILTON W D, ZUK M. Heritable true fitness and bright birds: a role for parasites [J]. Science, 1982, 218: 384-387.

[10] MILINSKI M, BAKKER T. Female sticklebacks use male coloration in mate choice and hence avoid parasitized sticklebacks [J]. Nature,1990, 344: 330-333.

[11] DOMJAN M. The principles of learning and behavior [M]. 5th ed.Belmont, CA: Thomson/Wadsworth, 2006.

[12] FREEBERG T M. Social transmission of courtship behavior and mating preferences in brown-headed cowbirds,Molothrus ater[J].Learning and Behavior, 2004, 32: 122-130.

[13] WEST M J, KING A P. Dual signaling during mating in brown-headed cowbirds (Molothrus ater) [J]. Ethology, 1998, 104:250-267