李景娟 高建偉

作者簡介：李景娟（1982-），女，博士，主要從事植物遺傳學方面的研究。

通訊作者：高建偉 （1967-），男，研究員，博士，主要從事蔬菜育種與分子生物學方面的研究。

摘要：根系形態(tài)影響植物對營養(yǎng)元素的吸收利用，反過來營養(yǎng)元素也會調控根系的發(fā)育。研究營養(yǎng)元素調控根系形態(tài)的遺傳機制對定向改良根系、培育高效利用肥料的農作物新品種具有重要意義。氮和磷是植物生長所需的大量元素，本文對近年來氮磷調控根系形態(tài)的分子機制方面的研究進展進行了綜述。

關鍵詞：植物；根系形態(tài)；氮；磷；分子機制

中圖分類號：S143.4+1 文獻標識號：A 文章編號：1001-4942（2013）06-0123-07

我國多數(shù)農田土壤需施用化肥以使農作物高產，隨著施肥量的增加，肥料帶來的增產效果逐年遞減，作物對肥料的利用率也不斷降低。例如作為我國主要糧食作物之一的小麥，對氮肥的利用效率僅為282%，對磷肥的利用效率只有107%[1，2]。過度施肥導致環(huán)境惡化，使糧食增產面臨巨大的資源環(huán)境壓力，因此提高作物對肥料的利用效率對我國農業(yè)的可持續(xù)發(fā)展具有重要意義。

根系是植物吸收養(yǎng)分的重要器官，其在土壤中的分布影響植物對養(yǎng)分的吸收效率。有研究表明，小麥的根干重與吸氮量具有極顯著的正相關性[3]；許多調控苗期根干重的QTLs位點與調控苗期和/或全生育期吸氮量和吸磷量的QTLs位點連鎖[3，4]；根系在不同土層的分布也會影響到小麥的營養(yǎng)吸收利用效率[5，6]。

根系的生長發(fā)育易受各種環(huán)境因素的影響[7，8]，土壤中的營養(yǎng)元素是調控根系形態(tài)的最重要的環(huán)境因素之一。營養(yǎng)元素對根系形態(tài)的調控可提高植物對養(yǎng)分條件的適應性，進一步促進植物對養(yǎng)分的吸收和利用。在眾多的營養(yǎng)元素中，氮和磷是植物生長發(fā)育所必需的大量元素，前人對它們調控根系形態(tài)的分子機制進行了大量研究，本文對這方面的研究進展進行了綜述，旨在為進一步研究根系形態(tài)發(fā)育及選育高效利用養(yǎng)分的作物新品種提供參考。

1 氮素對根系形態(tài)的調控及其分子機制

氮素是植物需要量最大的營養(yǎng)元素之一。氮素營養(yǎng)水平對根系的生長發(fā)育有著明顯的影響。根系形態(tài)對氮素的響應主要有4種形式：①低氮促進根系的發(fā)育；②局部供氮促進側根的伸長；③高碳氮比抑制側根的起始；④有機氮抑制主根的生長，促進側根的發(fā)育[9]。

11 低氮促進根系的發(fā)育

低氮抑制地上部的生長而促進根系的發(fā)育。低氮對根系發(fā)育的促進作用是植物適應低氮脅迫的重要機制之一。低氮條件下，植物中碳水化合物的分配比例發(fā)生變化，更多的碳水化合物向根系分配，在根中同化，促進根系的生長[10]，導致了根冠比增加。根冠比增加是植物普遍存在的一種對缺氮的適應性反應，利于氮素的吸收[11]。

多數(shù)陸生植物以NO-3為主要氮源。高濃度的NO-3抑制側根的發(fā)育，低濃度NO-3脅迫則促進側根的分枝。高濃度NO-3對側根的抑制作用主要發(fā)生在側根從主根出現(xiàn)之后，生長素的合成或運輸可能參與了該信號通路，NO-3可能會抑制生長素的合成或從地上部向根部的運輸[12]。也有報道稱ABA依賴的信號途徑也參與了高NO-3抑制側根的發(fā)育過程。ABA非敏感型突變體abi4在高氮條件下對側根的抑制作用明顯降低[13]。擬南芥 ABA非敏感型突變體在外施ABA的條件下仍然能夠產生側根，它們對高氮的敏感性也降低，表明ABA和氮對側根的抑制作用可能有著相同的機制[9，13]。

從高NO-3轉移到低NO-3條件下時，擬南芥?zhèn)雀钠鹗紩艿秸T導，在此過程中NRT21起了重要作用[14]。將擬南芥和大豆從高氮條件轉移到低氮條件下，根系生長素的含量增加，表明氮會影響生長素的合成和轉運[15，16]。

NO-3不但作為基本營養(yǎng)，而且也作為信號分子調控根系形態(tài)。將擬南芥從無NO-3的培養(yǎng)基轉移到有NO-3的培養(yǎng)基上繼續(xù)培養(yǎng)時，側根的發(fā)育會受到誘導。Gifford等研究表明NO-3可抑制miR167的表達水平，進一步提高ARF8的表達，從而提高側根出現(xiàn)的比例[17]。Vidal等的研究表明，NO-3可誘導miR393的表達，miR393直接降解其靶基因AFB3，AFB3是一種生長素受體，miR393通過直接影響根系對生長素的感知從而進一步調控主根和側根的發(fā)育[18]。

擬南芥對NO-3的響應主要體現(xiàn)在側根上，主根對NO-3的響應不敏感[19]，其側根對NO-3響應的分子機制研究較為深入，而主根對NO-3的響應研究較少[9]。與擬南芥的根系形態(tài)有所不同，單子葉作物的根系為須根系，對NO-3的響應也有所不同。例如在玉米中，低NO-3顯著促進主根伸長，過量供NO-3則抑制主根的伸長[20，21]。有研究稱生長素[22]、細胞分裂素[21]和NO[23]可能參與了玉米主根對NO-3的響應，高NO-3處理會增加玉米根系中細胞分裂素的含量，降低生長素和NO的水平，其具體分子機制目前尚不清楚[24]。小麥根系對NO-3的響應與玉米有相似的表型，不僅側根受低氮誘導，數(shù)目增加，長度變長，主根長度也變長，其分子機制可能與玉米主根對NO-3的響應機制相似。

NH+4也是土壤中的主要氮源之一 ，高濃度的NH+4也會抑制根系的發(fā)育[25]。GDP-甘露糖焦磷酸化酶（GMPase）參與了高NH+4對根系的調控過程，編碼GMPase的基因突變后，根系對NH+4敏感度顯著提高[26]。GMPase基因參與的NH+4對根系發(fā)育的調控可能與生長素和乙烯的動態(tài)平衡和/或NO信號通路有關[27]。

12 局部供氮促進側根的伸長

當局部供應高濃度的NO-3時，可以誘導側根的伸長，MADS-box轉錄因子ANR1和氮轉運子NRT11參與了此調控過程。Zhang和Forde首次在擬南芥中克隆了ANR1基因，該基因的表達受硝酸鹽誘導，在不同的土壤NO-3水平下直接調控硝酸鹽誘導的側根伸長[28]。Remans等證明氮轉運子NRT11可能在NO-3誘導的側根伸長過程中起著重要作用，并且位于ANR1的上游[29]。生長素信號途徑也可能參與了局部供NO-3促進側根伸長的過程。生長素轉運子AXR4的突變體就不能對局部高氮做出響應[30]。局部供NO-3可降低生長素從地上部向根系的運輸，使根系中的生長素含量降低到更適合側根發(fā)育的水平[31]。

局部供NH+4也可以誘導側根的發(fā)育，與局部供NO-3誘導側根伸長不同，NH+4主要是誘導側根的起始，從而增加了側根的數(shù)目和密度，該過程依賴于胺轉運子AMT13[32]。13 高碳氮比抑制側根的起始

擬南芥的側根發(fā)生受高碳氮比的抑制，氮轉運子NRT21參與了此過程。AtNRT21基因突變體（lin1）的側根發(fā)生不受高碳氮比的抑制，這一表型并不是由于NO-3吸收的減少造成的，因此AtNRT21可能在這一過程中起著感受NO-3或者介導信號轉導的功能[33]。

14 谷氨酸抑制主根的生長而促進側根的發(fā)育

與NO-3和NH+4等無機氮對根系形態(tài)的調控不同，作為有機氮的谷氨酸會抑制主根的生長而促進側根發(fā)生和生長，生長素可能參與了谷氨酸對根系的調控[34]，氮轉運子NRT11也參與其中，至于NRT11是在生長素的上游還是下游起作用，目前尚不確定[35]。

2 磷對根系形態(tài)的調控及其分子機制

磷也是影響植物生長發(fā)育的大量元素。植物根系所吸收的磷主要是正磷酸鹽。根系形態(tài)對磷的響應主要與植物的適應性有關[36]。不同物種對磷的響應機制有所不同。根系對磷的響應主要有以下3種形式：①高磷促進主根的伸長，抑制側根的發(fā)育，低磷抑制主根伸長，促進側根發(fā)育；②磷水平影響根系的生長角度；③低磷促進根系分泌特異物質活化難溶性磷。

21 磷水平影響主根的長度、側根和根毛的長度和數(shù)目

在擬南芥中，高磷能夠促進主根伸長，抑制側根伸長，降低側根密度[37]。在磷饑餓條件下，主根的生長受到抑制，而側根長度、側根密度、根毛長度和密度都增加，從而形成了一種高度分枝的淺層根系形態(tài)[38]。這種機制阻止了根系向下層更貧瘠土壤的生長，而增加了對含磷較為豐富的淺層土壤中磷的利用。

低磷條件下，擬南芥主根生長功能的喪失主要是通過降低細胞的伸長和逐步喪失分生組織活性造成的[39]。低磷條件下，phosphate deficiency response-2 （pdr2）突變體其根系分生組織的細胞分裂受到更明顯的抑制，這表明PDR2是低磷條件下根系分生組織發(fā)生作用所必需的，它是感受外源磷狀況并使根系做出相應響應的磷敏感節(jié)點。擬南芥主根的根尖與低磷培養(yǎng)基的物理接觸是根系做出低磷響應的充要條件[40]。多銅氧化酶突變體low phosphate root-1/-2 （lpr1/-2）在低磷條件下形成較長的主根，這表明根冠對營養(yǎng)元素的感知具有重要作用[41]。LPRs與低磷條件下促進側根生長有沒有直接關系，目前還不清楚[7]。

根系對低磷的響應與根系對生長素敏感性的增加和生長素運輸?shù)母淖兙哂酗@著相關性[42，43]。BIG是生長素運輸所需的一個蛋白，它突變后降低了低磷條件下側根的數(shù)目[44，45]。但是，BIG以及生長素的轉運與低磷條件下根系形態(tài)的其它變化無直接關系[45]。Pérez-Torres等的研究表明，低磷誘導的根系對生長素敏感性的增加依賴于生長素受體TIR1和生長素響應因子ARF19，低磷誘導TIR1的表達，TIR1的表達加速了生長素抑制因子AUX/IAA的降解，啟動下游響應因子ARF19的表達，從而促進側根的形成和出現(xiàn)[46]。Franco-Zorrilla 等研究表明，細胞分裂素信號抑制根系對缺磷的多種響應[47]。另外，GA- DELLA蛋白信號傳導途徑也參與了根系對缺磷的響應，DELLA蛋白是GA信號途徑中的生長抑制因子，低磷會降低根系中GA的生物活性，導致DELLA蛋白的積累，進一步影響根系和根毛的發(fā)育[48]。有研究表明，乙烯信號通路在低磷響應基因的表達過程中起著正調控作用，外施乙烯合成前體ACC可顯著提高植物的低磷反應，外施乙烯信號通路的抑制劑Ag+則抑制植物的低磷反應[49]。

許多轉錄因子也參與了磷水平對根系的調控。PHR1是調控磷的吸收和分配過程中的一個關鍵轉錄因子，它可調控許多低磷響應基因的表達[50]。PHR1的同源基因OsPHR2的超量表達會提高根系的長度和根毛的數(shù)目[51，52]。在水稻中，轉錄因子OsPTF1在根系中的表達受到低磷的誘導，而在地上部的表達則不受影響，超表達OsPTF1后，轉基因水稻的根系總長度和表面積顯著提高，耐低磷的能力也顯著提高[53]。轉錄因子OsMYB2P-1的表達也受到低磷的誘導，在擬南芥和水稻中超表達OsMYB2P-1后，在磷充足的條件下，超表達系的主根長度低于野生型，在低磷條件下，其主根和側根長度都顯著增加，說明該轉錄因子參與了磷對根系形態(tài)的調控過程[54]。在擬南芥中，轉錄因子WRKY75、ZAT6和BHLH32在根系中的表達也受到低磷的誘導。當WRKY75的表達受到抑制時，側根長度、數(shù)目以及根毛數(shù)目都顯著降低[55]。ZAT6編碼一種鋅指蛋白類轉錄因子，超表達ZAT6后擬南芥幼苗主根的生長受到明顯抑制，較老的轉基因植株的根系形態(tài)也會發(fā)生明顯改變，主根的長度和側根的數(shù)目與野生型相比顯著降低，而側根的長度則明顯增加[56]。BHLH32是擬南芥響應低磷脅迫過程中的一個負調控因子，它突變后會導致在供磷充足條件下根毛數(shù)目的顯著增加[57]。

22 磷水平影響根系的向重力性

與擬南芥根系對磷的響應不同，豆科作物可通過改變根系的向重力性來提高其對磷水平的適應性。低磷條件下，菜豆根系的生長角度由向下延伸轉變?yōu)橄蛲庋由靃58]。大豆的根系構型與磷效率密切相關，淺根型大豆根系具有合理的三維空間分布[59]。磷的有效性對大豆根系的向重力性具有明顯的調節(jié)作用，這種調節(jié)作用因品種而異，磷脅迫條件下大部分品種的根構型有變淺的趨勢，這種變化趨勢與大豆適應低磷脅迫的能力密切相關[60，61]。目前對于磷水平影響根系的向重力性的分子機制還有待深入研究。

23 低磷促進根系分泌特異物質活化難溶性磷

低磷條件下，有些植物的根系可以向土壤中分泌更多的有機酸和酸性磷酸酶等來活化土壤中的難溶性磷，使之變成可被植物利用的可溶性磷，促進磷的吸收[62]。白羽扇豆在低磷條件下會形成排根向土壤中分泌有機酸和酸性磷酸酶[63]。缺磷處理后，多數(shù)玉米的品種會形成較大的根系并且分泌較多的酸性磷酸酶[64]。磷脅迫條件下番茄根系分泌的酸性磷酸酶也顯著提高[65]。在擬南芥中，共有29個編碼紫色酸性磷酸酶的基因，AtPAP12和 AtPAP26在擬南芥根系受低磷誘導酸性磷酸酶活性升高過程中起著主要的作用[66]。AtPAP10在轉錄水平和轉錄后水平都受到低磷的誘導，它與低磷誘導的根系表型的變化有密切關系，超表達AtPAP10后可顯著提高擬南芥在低磷條件下的主根長度、側根數(shù)目和長度，AtPAP10突變體的主根長度、側根數(shù)目和長度則顯著降低[67]。在大豆中過量表達AtPAP15可顯著提高磷效率[68]。有研究表明，乙烯信號通路在低磷誘導酸性磷酸酶的表達過程中起著正調控作用，乙烯信號通路的正調控因子EIN2的突變體的酸性磷酸酶活性顯著降低，乙烯信號通路的負調控因子CTR1的突變體的酸性磷酸酶活性則顯著升高[49]。

3 結論與展望

氮和磷作為植物生長發(fā)育所必需的大量營養(yǎng)元素，對根系的發(fā)育都有顯著的影響。根系對氮和磷的響應存在一些相同點，例如在氮和磷匱乏的條件下都會通過促進側根的發(fā)育來增大根系的吸收面積，從而獲得更多的養(yǎng)分，提高植物在氮磷虧缺條件下的適應能力[12～16， 25～27， 38]。氮和磷對根系構型的調控也存在許多不同點。例如低氮脅迫會促進多數(shù)植物主根的生長[20，21]，而低磷則抑制主根的生長[38～41]，在有些植物中還能改變根系的向重力性[58～61]；磷脅迫條件下可誘導根系分泌較多的有機酸和/或酸性磷酸酶等物質[62～65]，氮脅迫對于根系分泌物的影響尚少見報道。這與植物在長期進化過程中適應氮和磷在土壤中的不同性質有關：氮在土壤中的移動性和可溶性強，增加主根長度有利于根系吸收深層土壤中的氮；而磷在土壤中移動性和可溶性差，表層土壤有效磷含量高，通過抑制主根伸長和/或改變根系的向重力性等，可使更多的根系分布在有效磷豐富的表層土壤，通過刺激根系分泌較多的有機酸、酸性磷酸酶等物質，可提高土壤中的有效磷含量，促進磷的吸收和利用。根系對氮素的響應除了與其對氮水平的適應性有關外，氮素也作為信號物質來調控根系的發(fā)育[17，18]，而根系對磷的響應則主要與其對磷水平的適應性有關。

目前關于氮磷調控根系發(fā)育的分子機制已有了一些認識，但主要集中在對于模式植物擬南芥的研究，許多作物對氮磷的響應與擬南芥有所不同。例如擬南芥的主根對低氮處理不敏感，而小麥和玉米等的主根則受低氮誘導顯著伸長[20，21]；低磷條件下，擬南芥的主根伸長受到顯著抑制，而小麥的根系長度卻顯著提高[69]；磷水平可改變豆科植物根系的向重力性，目前在擬南芥中尚未有研究。對于氮磷調控作物根系形態(tài)的分子機理，仍有許多方面需要深入研究。參 考 文 獻：

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