吳 帆，李海云*，趙 鑫，章家恩，羅明珠華南農(nóng)業(yè)大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院;華南農(nóng)業(yè)大學(xué)熱帶亞熱帶生態(tài)研究所，廣東廣州5064

福壽螺Pomacea canaliculata Lamarck又名大瓶螺、蘋果螺、蘋果蝸牛，隸屬于軟體動物門腹足綱瓶螺科，是原產(chǎn)于南美洲亞馬遜河流域的一種水生生物。20世紀80年代，福壽螺作為高蛋白特種經(jīng)濟動物，被引入我國養(yǎng)殖。因過度盲目引種養(yǎng)殖、腥味太濃、口味欠佳、市場銷售狀況差等原因而遭到棄養(yǎng)，最終在自然環(huán)境中大量繁殖，造成生態(tài)危害。2000年，國際自然保護聯(lián)盟外來入侵物種專家委員會將其列為世界100種惡性外來入侵物種之一。2003年中華人民共和國環(huán)境保護總局將福壽螺列入首批入侵中國的16種“危害最大的外來物種”之一(楊葉欣等，2010)。

福壽螺入侵的危害性主要表現(xiàn)在3個方面:(1)危害農(nóng)作物，由于福壽螺食性廣，喜歡啃食水生農(nóng)作物，其中，水稻受害最重，據(jù)報道，水稻受害株率一般為 7% ～15%，最高達64%(章家恩等，2010)，福壽螺已經(jīng)成為我國南方水稻種植區(qū)的一大災(zāi)患;(2)破壞生態(tài)平衡，福壽螺具有較強的繁殖能力和環(huán)境適應(yīng)能力，在適宜的環(huán)境中定居后可大量繁殖，與當(dāng)?shù)厮餇帄Z生存資源，威脅當(dāng)?shù)匚锓N的生存，破壞原有的生態(tài)平衡;(3)危害人類健康，福壽螺作為廣州管圓線蟲Angiostrongylus cantonensis Chen的中間宿主傳播管圓線蟲病，其大規(guī)模擴散有利于管圓線蟲的生存和傳播，直接危害人類健康。因此，防止福壽螺的大面積暴發(fā)具有重大意義(李小慧等，2009)。

目前，國內(nèi)外學(xué)者研究了各種綜合防治措施控制福壽螺的暴發(fā)，如物理防治、農(nóng)業(yè)防治、藥劑防治、生物防治等，但尚未有效控制福壽螺的危害(王志高等，2009)。究其原因是福壽螺具有很強的環(huán)境適應(yīng)能力，能夠有效應(yīng)對不利條件。但我國對福壽螺生態(tài)適應(yīng)性及其抗逆性的報道較少(章家恩和方麗，2008)。因此，本文對國內(nèi)外有關(guān)福壽螺抗逆性研究的文獻進行綜述，旨在為防治福壽螺提供理論基礎(chǔ)，也為進一步研究福壽螺抗逆性提供參考。

1 福壽螺抗物理因素

1.1 抗低溫

我國學(xué)者研究了各種環(huán)境因子對福壽螺的影響，如光照、水質(zhì)、食物、溫度等。其中，溫度對福壽螺的生長繁殖作用最大，是福壽螺在我國生存的限制因子(楊葉欣等，2010)，尤其是冬季低溫嚴重制約福壽螺的擴散。周衛(wèi)川等(2003)和董勝張等(2010)研究都證實，溫度低于12℃時，福壽螺的生理活動基本停止。在我國，福壽螺不能越冬的地區(qū)占80.60%，冬季結(jié)冰的水域福壽螺不能存活(董勝張等，2010)。低溫脅迫對動物的傷害主要表現(xiàn)在2個方面:(1)影響酶的活性，甚至造成酶失活，從而影響動物的生理功能;(2)使組織內(nèi)水分結(jié)冰，冰晶刺破細胞膜，造成機體不可逆損傷。福壽螺是變溫動物，環(huán)境溫度對其有明顯影響，因此在進化過程中福壽螺形成了耐低溫機制。

福壽螺對低溫適應(yīng)主要表現(xiàn)在改變代謝途徑和積累代謝產(chǎn)物。Matsukura et al.(2008)研究指出，福壽螺在冬季來臨前，隨著溫度的降低，其抗低溫能力加強，同時伴隨著體內(nèi)甘油、谷氨酰胺、肌糖原含量的增多和肝糖原、苯丙氨酸含量的減少。Matsukura et al.(2009)進一步研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)低溫馴化處理后，福壽螺腎臟后腔的葡萄糖濃度和消化腺內(nèi)甘油濃度明顯高于未經(jīng)低溫馴化的福壽螺，表明福壽螺在低溫下糖代謝途徑發(fā)生了改變。福壽螺體內(nèi)小分子量化合物的積累可能是其抗低溫能力增強的因素，但每種化合物的具體功能未知，因此研究這些小分子化合物的功能有助于揭示福壽螺抗低溫的機理。

1.2 抗高溫

高溫對動物的損傷也表現(xiàn)在對酶活力的影響，過高的溫度造成酶失活，從而影響生理功能，但亞致死高溫的誘導(dǎo)可提高軟體動物對高溫的耐受性。Seuffert et al.(2010)研究發(fā)現(xiàn)，福壽螺經(jīng)過高溫誘導(dǎo)后，其抗高溫的性能會提高;Tomanek＆Somero(1999)通過對4種軟體動物的熱誘導(dǎo)試驗發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過熱誘導(dǎo)處理后，瓦螺屬Tegula的抗高溫能力得到了提高，并伴隨體內(nèi)熱激蛋白含量的增多。自Mathur＆Kumar(1962)發(fā)現(xiàn)熱激蛋白后，越來越多的研究都證實熱激蛋白在軟體動物抗高溫生理中發(fā)揮巨大作用(張其中等，2005;Dubeau et al.，1998;Tedengren et al.，1999)。

董勝張等(2010)研究發(fā)現(xiàn)，不同地區(qū)的福壽螺經(jīng)36和39℃高溫處理18 d后，在39℃下，南寧地區(qū)福壽螺的存活率為23.3%，而36℃下的存活率達到83.3%，從而證實入侵我國的福壽螺已經(jīng)形成不同耐溫性的種群。福壽螺的抗高溫能力可能與熱激蛋白的表達有關(guān)，因此，可以通過試驗檢驗高溫脅迫是否可以誘導(dǎo)福壽螺熱激蛋白的表達，以及表達的部位和表達量。另外，福壽螺對高溫的抗性也表現(xiàn)在行為適應(yīng)上，當(dāng)溫度過高，福壽螺會爬行到陰涼處或深水處躲避，長時間的高溫會促使福壽螺進入夏眠狀態(tài)，夏眠中的福壽螺活動能力減少，尿酸積累，耐受性增強(潘穎瑛等，2008;Giraud-Billoud et al.，2011)。

1.3 抗干旱

干旱對任何生物都是致命的，對水生生物更明顯，但福壽螺對干旱脅迫有一套適應(yīng)機制。傅先源和王洪全(1999)發(fā)現(xiàn)，休眠是福壽螺臨時抵抗干旱環(huán)境的一種保護性適應(yīng)能力，休眠時福壽螺分泌粘液將厴甲口封閉，減少水分蒸發(fā)，并使呼吸、心跳及新陳代謝等速率降到最低水平，以減少能量消耗。同時，福壽螺能夠消除夏眠期間的氧化損傷。Giraud-Billoud et al.(2012)測定了夏眠期間和復(fù)蘇后的福壽螺的氧化指標，發(fā)現(xiàn)其體內(nèi)超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化氫酶(CAT)、尿酸、還原型谷胱甘肽、熱激蛋白(Hsp70和Hsp90)的含量有所變化，從而推斷這一系列的抗氧化物和分子參與了福壽螺的夏眠周期，從而使其能夠抵御干旱環(huán)境。另外，福壽螺對干旱的耐性很強，諶江華等(2011)測試了福壽螺幼螺對干旱的耐受性，發(fā)現(xiàn)幼螺干旱1～8 d后，存活率達50%，干旱14 d仍有1%的幼螺存活。

2 福壽螺抗化學(xué)因素

2.1 抗酸堿性

軟體動物貝殼的主要成分是碳酸鈣，因此在貝殼形成過程中其對酸堿性十分敏感(Burton，1982)。淡水螺Planorbella trivolvis Say對環(huán)境酸堿性適應(yīng)范圍廣，在pH 4.5～9.4均可生存(劉月英，1979)，高pH對淡水肺螺的一些種類沒有不利影響，但pH過低會造成幼螺的貝殼薄而脆，死亡率高(劉保元，1993)。Douglas-Hunter(1990)研究發(fā)現(xiàn)，淡水螺在低pH值(4.6和4.7)下，成螺的生長速率和產(chǎn)卵量下降，認為造成產(chǎn)卵量下降的原因可能是低的pH抑制其囊胚或更早期的發(fā)育。另外，酸性環(huán)境下，一些重金屬離子對軟體動物的毒害會加大(Pynnonen，1995);魏若飛等(1991)研究表明，酸堿度能影響氨氮對福壽螺的毒性。從上述研究情況來看，酸堿環(huán)境對軟體動物的影響是致命的，而福壽螺對酸堿脅迫有一定的抵御能力。當(dāng)環(huán)境過酸或過堿時，福壽螺會選擇逃離或分泌粘液并關(guān)閉厴甲。研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)pH＞10時，福壽螺從剛接觸高pH環(huán)境到96 h內(nèi)一直是緊閉厴甲，直至死亡(尹紹武等，2000)。福壽螺應(yīng)對突然的大幅度酸堿變化會有行為趨避，但對小幅度的酸堿變化是否有生理上的應(yīng)對措施還有待證實?？傮w來說，福壽螺對環(huán)境強烈的酸堿變化只是消極應(yīng)對，其生長繁殖仍會受到影響。因此，在農(nóng)田休耕期內(nèi)施有機肥，降低土壤酸堿度，可能會對福壽螺的繁殖產(chǎn)生一定干擾。

2.2 抗藥物

目前，常用的殺螺化學(xué)藥物有45%三苯醋錫、五氯酚鈉、硫酸銅、95%巴丹原粉、巴丹、吠喃丹、毒殺芬等，它們的作用機理不盡相同。對于化學(xué)藥物，福壽螺沒有有效的防御機制。吳鸞玉(2007)研究表明，在低濃度藥物作用下，福壽螺會爬動以躲避不利環(huán)境;而在高濃度條件下，其立即關(guān)閉厴甲停止活動，可短時間抵抗藥物的危害，但隨著時間的延長，福壽螺仍會死亡。

植物提取物是一類較為環(huán)保的殺螺劑，對其他生物的毒害作用較化學(xué)藥劑低。目前，能夠殺滅福壽螺的植物提取物較多，按其有效成分可分為生物堿類、萜類、黃酮類、光活化毒素類，可作用于消化系統(tǒng)、呼吸系統(tǒng)、神經(jīng)肌肉系統(tǒng)等(付秀芹，2006;Dai et al.，2011)。與化學(xué)藥物一樣，福壽螺對植物殺蟲劑也沒有有效的防御機制，僅有行為規(guī)避反應(yīng)。

3 福壽螺抗生物因素

3.1 抗細菌和寄生蟲

福壽螺與其他軟體動物一樣，對入侵的細菌等異物有非特異性免疫作用。軟體動物的免疫方式有細胞免疫和體液免疫。細胞免疫功能的完成主要依靠吞噬作用;體液免疫則主要以凝集素、抗菌肽、溶菌酶、酚氧化酶等諸多非特異性免疫因子的綜合作用而完成(彭懷明和周書林，2010)。吳鸞玉(2007)研究表明，福壽螺血清中含有大量能夠抑制病原微生物的活性物質(zhì)，對金黃色葡萄球菌、赤皮病病原菌具有較強的抑制效果，但對綠膿桿菌的抑制效果較弱。因此，可以根據(jù)福壽螺的免疫特性，篩選針對福壽螺的特異性致病菌。軟體動物除了依靠自身的免疫系統(tǒng)抵御外界有害細菌的威脅外，還能依靠與自己共生的有益菌來抵抗有害菌。Romanenko et al.(2008)從軟體動物毛蚶 Scapharca subcrenata Lischke中分離的可培養(yǎng)的異養(yǎng)菌具有抗菌活性、溶血性和表面活性，證實這可能與毛蚶的抗菌能力有關(guān)。福壽螺作為軟體動物中的一個類群，其體內(nèi)是否也像毛蚶一樣共生著一類有益菌，還需進一步研究。

福壽螺是廣州管圓線蟲的重要中間宿主，廣州管圓線蟲可感染人，造成腦膜炎(楊發(fā)柱等，2001)。自1998年首次從溫州福壽螺體內(nèi)發(fā)現(xiàn)廣州管圓線蟲幼蟲以來，關(guān)于廣州管圓線蟲感染福壽螺的報道越來越多，但尚沒有關(guān)于其感染機制和福壽螺遭感染死亡的報道，且感染率不高，廣州地區(qū)的感染率約為3.08%，遠低于同地區(qū)褐云瑪瑙螺Achatina fulica Ferussac 的感染率(22.6%)(陳楚炫等，2012)。目前，對福壽螺因感染寄生蟲、病原菌而產(chǎn)生的疾病缺乏系統(tǒng)的研究。

3.2 抗捕食者

福壽螺的天敵很多，如鴨子、水龜、蛇、魚類等都可捕食其幼螺(周衛(wèi)川等，2009)。因此，福壽螺進化出了與此相適應(yīng)的生殖策略，即提高產(chǎn)卵量和提高孵化成活率。Ng＆Tan(2011)研究了福壽螺卵抗捕食者的策略，發(fā)現(xiàn)福壽螺卵內(nèi)含有難以被消化的蛋白質(zhì)和對小鼠致命的神經(jīng)毒素，且螺卵呈鮮紅色，對攝食者有警示作用。Nils(2004)研究發(fā)現(xiàn)，福壽螺能感知魚類釋放的化學(xué)信息素，當(dāng)有肉食魚類出現(xiàn)時，幼螺爬出水面逃避，成螺則沉入水底逃避，但福壽螺不能感知螃蟹等天敵的信息素。

4 小結(jié)與展望

較強的環(huán)境適應(yīng)能力和抗逆性是福壽螺能在許多地區(qū)造成生態(tài)危害的主要原因。其抗逆性由外界環(huán)境因子誘發(fā)，環(huán)境因子促成其生理狀態(tài)，如代謝途徑、糖類和氨基酸積累等的改變，而這些是由基因調(diào)控的，并可遺傳給后代。因此，可用分子生物學(xué)的方法分離鑒定福壽螺的抗逆性基因，以此來認識其抗逆性機理。目前，植物的抗逆性基因研究引起了科學(xué)家的廣泛關(guān)注，并取得了一定成果，如植物的抗寒凍、抗旱、耐鹽基因等(梁慧敏等，2003);動物抗性基因的研究及應(yīng)用早已在畜禽養(yǎng)殖育種中得以應(yīng)用，如動物熱應(yīng)激基因、抗寄生蟲基因、抗大腸桿菌基因等(安立龍和效梅，1996)。這些對研究福壽螺抗逆性有一定的借鑒意義，如果能夠分離鑒定福壽螺的抗逆性基因，可用基因工程技術(shù)改造福壽螺，抑制其抗性基因的表達，為消滅福壽螺提供便利條件。雖然福壽螺對細菌、寄生蟲的抗性較強，但是對某些類型的細菌不具免疫性。因此，可嘗試用一些針對性的致病菌感染福壽螺，或用病毒來破壞其免疫系統(tǒng)，造成其免疫缺陷，達到防治目的。

安立龍，效梅.1996.畜禽抗性分子育種研究進展.黃牛雜志，22(4):15－19.

陳楚炫，何惠芳，殷竹，周錦桓，李詩群，李芳慧，陳炯明，朱偉金，鐘秀明，楊凱瑩，劉桂平，賈洵，陳婉彤，李曉梅，陳玉嫦，羅曉東，陳代雄，沈浩賢.2012.廣州市番禺地區(qū)褐云瑪瑙螺和福壽螺廣州管圓線蟲感染情況調(diào)查.中國血吸蟲病防治雜志，24(3):336－338.

諶江華，姚冬明，劉芳睿，陳若霞.2011.福壽螺卵和幼螺抗逆性的初步研究.浙江農(nóng)業(yè)科學(xué)，(4):902－905.

董勝張，白旭，潘穎瑛，俞曉平.2010.溫度脅迫對我國不同地理種群福壽螺生長及存活的影響.湖北農(nóng)業(yè)科學(xué)，49(11):2878－2882.

傅先源，王洪全.1999.溫度對福壽螺生長發(fā)育的影響.水產(chǎn)學(xué)報，23(1):21－26.

付秀芹.2006.植物殺蟲劑研究概況.武漢生物工程學(xué)院學(xué)報，2(1):55－59.

李小慧，胡隱昌，宋紅梅，王培欣，汪學(xué)杰，牟希東，劉超，羅建仁.2009.中國福壽螺的入侵現(xiàn)狀及防治方法研究進展.中國農(nóng)學(xué)通報，25(14):229－232.

梁慧敏，夏陽，王太明.2003.植物抗寒凍、抗旱、耐鹽基因工程研究進展.草業(yè)學(xué)報，12(3):1－7.

劉保元.1993.酸性水對淡水螺類存活、生長與繁殖的影響.應(yīng)用生態(tài)學(xué)報，4(3):313－318.

劉月英.1979.中國經(jīng)濟動物志(淡水軟體動物).北京:科學(xué)出版社.

潘穎瑛，董勝張，俞曉平.2008.溫度脅迫對福壽螺生長、攝食及存活的影響.植物保護學(xué)報，35(3):239－244.

彭懷明，周書林.2010.軟體動物免疫功能研究進展.動物醫(yī)學(xué)進展，31(8):79－83.

王志高，譚濟才，劉軍，鐘浪.2009.福壽螺綜合防治研究進展.中國農(nóng)學(xué)通報，25(12):201－205.

魏若飛，呂豪，張儉波.1991.大瓶螺對幾種理化因子的耐性實驗.水產(chǎn)科學(xué)，10(4):9－12.

吳鸞玉.2007.殺螺劑對螺類的影響和福壽螺抗菌活性物質(zhì)的研究.福州:福建師范大學(xué).

楊發(fā)柱，張瑩珍，黃曉紅，屠昭平.2001.福建省廣州管圓線蟲的研究.海峽預(yù)防醫(yī)學(xué)雜志，7(1):11－14.

楊葉欣，胡隱昌，李小慧，汪學(xué)杰，牟希東，宋紅梅，王培欣，劉超，羅建仁.2010.福壽螺在中國的入侵歷史、擴散規(guī)律和危害的調(diào)查分析.中國農(nóng)學(xué)通報，25(6):245－250.

尹紹武，顏亨梅，王洪全，許芳.2000.福壽螺的生物學(xué)研究.湖南師范大學(xué)自然科學(xué)學(xué)報，23(2):76－82.

章家恩，方麗.2008.關(guān)于我國農(nóng)田福壽螺生物入侵需要加以研究的生態(tài)學(xué)問題.中國生態(tài)農(nóng)業(yè)學(xué)報，16(6):1585－1589.

章家恩，趙本良，羅明珠，何銘謙，宋春秀.2010.外來生物福壽螺入侵的生態(tài)風(fēng)險及其評價探討.佛山科學(xué)技術(shù)學(xué)院學(xué)報:自然科學(xué)版，28(5):1－6.

張其中，邱馬銀，吳信忠，潘金培.2005.熱休克誘導(dǎo)近江牡蠣對高溫的耐受性.生態(tài)科學(xué)，24(1):35－37.

周衛(wèi)川，佘書生，肖瓊.2009.福壽螺天敵資源.亞熱帶農(nóng)業(yè)研究，5(1):39－43.

周衛(wèi)川，吳宇芬，楊佳琪.2003.福壽螺在中國的適生性研究.福建農(nóng)業(yè)學(xué)報，18(1):25－28.

Burton T M.1982.The effects of acidification on stream ecosystems∥D'Itri F M.Acid Precipitation:Effects on Ecological Systems.Ann Arbor Press，Ann Arbor，MI，USA，209 －235.

Dai L P，Wang W X，Dong X J，Hu R Y and Nan X Y.2011.Molluscicidal activity of cardiac glycosides from Nerium indicum against Pomacea canaliculata and its implications for he mechanisms of toxicity.Environmental Toxicology and Pharmacology，32:226－232.

Douglas-Hunter R.1990.Effects of low pH and low calcium concentration on the pulmonate snail Planorbella trivolvis:a laboratory study.Canadian Journal of Zoology，68:1578 －1583.

Dubeau S F，Pan F and Tremblay G C.1998.Thermal shock of salmon in vivo induces the heat shock protein hsp 70 and confers protection against osmotic shock.Aquaculture，168:311－323.

Giraud-Billoud M，Abud M A and Cueto J A.2011.Uric acid deposits and estivation in the invasive apple-snail，Pomacea canaliculata.Comparative Biochemistry and Physiology，Part A，158:506－512.

Mathur R S and Kumar T C A.1962.A new puffing pattern induced by temperature shock and DNP in Drosophila.Cellular and Molecular Life Sciences，18:571 －573.

Matsukura K，Tsumuki H and Izumi Y.2009.Physiological response to low temperature in the freshwater apple snail，Pomacea canaliculata(Gastropoda:Ampullariidae).The Journal of Experimental Biology，212:2558－2563.

Matsukura K，Tsumuki H，Izumi Y and Takashi W.2008.Changes in chemical components in the freshwater apple snail，Pomacea canaliculata(Gastropoda:Ampullariidae)，in relation to the development of its cold hardiness.Cryobiology，56:131－137.

Giraud-Billoud M，Vega I A，Rinaldi T M E，Abud M A，Calderón M L and Castro-Vazquez A.2012.Antioxidant and molecular chaperone defenses during estivation and arousal in the South American apple-snail Pomacea canaliculata.The Journal of Experimental Biology，215:2925 －2936.

Ng T H and Tan S K.2011.Observations of land snail feeding on the eggs of Pomacea canaliculata(Lamarck，1822)(Mollusca:Gastropoda).Nature in Singapore，4:79－83.

Nils C.2004.Lethal and non-lethal effects of multiple indigenous predators on the invasive golden apple snail(Pomacea canaliculata).Freshwater Biology，49:1269－1279.

Pynnonen K.1995.Effect of pH，hardness and maternal preexposure on the toxicity of Cd，Cu and Zn to the glochidial larvae of a freshwater clam anodonta cygnea.Water Research，29:247－254.

Romanenko L A，Uchino M，Kalinovskaya N I and Mikhailov V V.2008.Isolation，phylogenetic analysis and screening of marine mollusc-associated bacteria for antimicrobial，hemolytic and surface activities.Microbiologcal Research，163:633－644.

Seuffert M E，Burela S and Martín P R.2010.Influence of water temperature on the activity of the freshwater snail Pomacea canaliculata(Caenogastropoda:Ampullariidae)at its southern most limit(Southern Pampas，Argentina).Journal of Thermal Biology，35:77－84.

Tedengren M，Olsson B and Reimer O.1999.Heat pretreatment increases cadmium resistance and HSP70 levels in Baltic Sea mussels.Aquatic Toxicol，48:1 －12.

Tomanek L and Somero G N.1999.Evolutionary and acclimation-induced variation in the heat-shock responses of congeneric marine snails(genus Tegula)from different thermal habitats:implications for limits of thermotolerance and biogeography.The Journal of Experimental Biology，202:2925 －2936.