韓鵬飛，賀稚非，李洪軍,2,*，鄒忠義，唐偲雨

(1.西南大學食品科學學院，重慶 400716； 2.重慶市特色食品工程技術(shù)研究中心，重慶 400716)

微生物細胞壁結(jié)構(gòu)及結(jié)合真菌毒素的研究進展

韓鵬飛1，賀稚非1，李洪軍1,2,*，鄒忠義1，唐偲雨1

(1.西南大學食品科學學院，重慶 400716； 2.重慶市特色食品工程技術(shù)研究中心，重慶 400716)

生物去除真菌毒素是目前的研究熱點之一。除了微生物產(chǎn)酶對毒素進行化學修飾后降解為無毒或者毒性較低的產(chǎn)物外，微生物細胞對毒素的吸附與結(jié)合作用也占有一定的比例，這與微生物表面組成和結(jié)構(gòu)特征相關(guān)。本文就微生物細胞表面結(jié)構(gòu)及吸附毒素的國外研究進展進行概述，重點闡述相關(guān)研究現(xiàn)狀、黏附機理和影響因素，旨在為真菌毒素的去除研究提供參考。

真菌毒素；細胞壁；吸附；機理；影響因素

真菌毒素是一類由真菌產(chǎn)生的次級代謝產(chǎn)物，廣泛污染農(nóng)作物、食品及飼料等植物源性產(chǎn)品，如果動物飼料中含有真菌毒素，它們還可能通過奶、肉及蛋進入人類的食物鏈，對動物和人產(chǎn)生很大的危害[1]。物理化學方法具有一定的脫毒效果，但都有一定局限性[2-3]。目前的研究多集中于去除真菌毒素的微生物。研究微生物對真菌毒素的作用，就必須區(qū)分真正生物降解作用、非生物降解和隔離作用[4]。微生物除了能夠改變毒素分子結(jié)構(gòu)將毒素轉(zhuǎn)化成無毒或者毒性較低的產(chǎn)物，還能將毒素黏附在其細胞壁上形成復合物而達到去除毒素的目的，這種作用通常不改變毒素分子本身的結(jié)構(gòu)。國外的研究主要集中在以乳酸菌和酵母菌為主的微生物，本文就多種微生物吸附真菌毒素的研究報道進行綜述，并闡述了吸附機理和影響因素，旨在為真菌毒素的去除研究提供參考。

1 微生物細胞壁結(jié)構(gòu)

研究用于真菌毒素生物脫毒的主要是細菌和酵母菌。細菌的細胞壁主要由肽聚糖構(gòu)成。肽聚糖是一種復雜聚合物，由N-乙酰葡萄糖胺和N-乙酰胞酸兩種氨基糖經(jīng)β-1,4糖苷鍵連接間隔排列形成的多糖支架。在N-乙酰胞壁酸分子上連接四肽側(cè)鏈，二糖結(jié)構(gòu)通過側(cè)鏈進行交聯(lián)，肽鏈之間再由肽橋或肽鏈聯(lián)系起來，組成一個機械性很強的網(wǎng)狀結(jié)構(gòu)[5-7]。四肽側(cè)鏈的組成及其連接方式隨菌種不同而異。

酵母細胞壁主要由D-葡聚糖(圖1)和D-甘露聚糖兩類多糖和甘露糖蛋白組成，還含有少量的幾丁質(zhì)。大約等量的葡聚糖和甘露聚糖占細胞壁干質(zhì)量的85%以上。酵母細胞壁是通過含有側(cè)鏈的β-1,3-葡聚糖分子通過分子鏈之間的氫鍵結(jié)合形成的三維網(wǎng)狀，其末端是β-1,6-葡聚糖和幾丁質(zhì)的受體。外層的甘露糖蛋白通常與β-1,6-葡聚糖結(jié)合，細胞壁模塊又通過氫鍵或β-1,3-葡聚糖側(cè)鏈兩種方式連接[8-9]。

微生物吸附真菌毒素的特性，是由于它們細胞壁的特殊結(jié)構(gòu)和糖類、蛋白質(zhì)等組分，特別是結(jié)構(gòu)復雜的糖類物質(zhì)而形成的，它們與不同的真菌毒素通過官能團間的化學鍵、大分子之間的作用力以及各種表面張力等形成微生物-毒素復合體。

圖1 β-葡聚糖分子結(jié)構(gòu)Fig.1 Structure of β-D-glucan molecule

2 微生物對毒素的吸附作用

2.1 乳酸菌

El-Nezami等[10]研究了6株乳酸菌(鼠李糖乳桿菌GG、鼠李糖乳桿菌705、嗜酸乳桿菌、加氏乳桿菌、干酪乳桿菌代田株和費氏丙酸桿菌費氏亞種)和大腸桿菌對黃曲霉毒素(aflatxin，AF)的結(jié)合作用，兩株鼠李糖乳桿益生菌去除黃曲霉毒素的效果明顯，經(jīng)過24h與培養(yǎng)的菌體能在24h內(nèi)去除培養(yǎng)基中80%的AFB1；作為革蘭氏陰性菌代表的大腸桿菌去除毒素效果最差，其他6株革蘭氏陽性乳酸菌的去毒能力都優(yōu)于大腸桿菌。采用不同生長階段的菌體進行實驗，其去毒效果無顯著差異；經(jīng)過熱處理的死細胞具有和活細胞同樣的去毒能力。El-Nezami等[11]又研究了兩株食品級菌株鼠李糖乳桿菌GG和鼠李糖乳桿菌LC705對玉米赤霉烯酮(zearalenone，ZEN)和其主要衍生物α-玉米赤霉烯醇(α-ZOL)的結(jié)合作用。用甲醇提取法在共培養(yǎng)后的基質(zhì)和微生物細胞中提取回收到50%的這兩種毒素，HPLC檢測未發(fā)現(xiàn)任何ZEN和α-ZOL的降解產(chǎn)物。隨后又對這兩株菌以及費氏丙酸桿菌結(jié)合其他真菌毒素的能力進行了研究，發(fā)現(xiàn)它們能夠有效結(jié)合DON、3-ADON、NIV、T-2和HT-2毒素以及蛇形菌素和鐮紅菌素[12]。

Niderkorn等[13]研究了29株乳酸和丙酸菌對脫氧雪腐鐮刀菌烯醇毒素及伏馬菌素B1、B2的去除效果。在共培養(yǎng)后未檢測出任何毒素的衍生物，去除毒素的能力也不受死細胞的影響。認為其機理是微生物細胞與毒素的吸附結(jié)合作用。同時發(fā)現(xiàn)死細胞(熱處理)對于伏馬菌素的結(jié)合能力比活細胞強，推測可能是熱處理導致細胞壁構(gòu)造變化，增強了細胞壁上毒素結(jié)合位點的有效利用率。

Fazeli等[14]研究了從伊朗傳統(tǒng)面包和乳制品中分離的干酪乳桿菌、植物乳桿菌和發(fā)酵乳桿菌對AFB1的結(jié)合能力。所有菌株都具有結(jié)合AFB1的能力，干酪乳桿菌對AFB1的結(jié)合能力相對其他菌株較強。用反相高效液相色譜法檢測未結(jié)合的毒素，72h共培養(yǎng)后的結(jié)合率從25%～61%不等。結(jié)合作用在最初的短時間內(nèi)發(fā)生，植物乳桿菌和發(fā)酵乳桿菌在培養(yǎng)最初分別結(jié)合了56%和61%的毒素，經(jīng)過反復離心處理，一些毒素重新進入培養(yǎng)基，表明結(jié)合是一個可逆的過程。毒素-細菌結(jié)合物的穩(wěn)定性在不同菌株間有差異。

2.2 酵母菌

Bejaouii等[15]發(fā)現(xiàn)釀酒酵母能夠脫除葡萄汁中的赭曲霉素A，熱處理的細胞相對于活細胞表現(xiàn)出更好的吸附效果，能夠達到90%的吸附率(活細胞吸附率為35%)；吸附作用在最初的5min內(nèi)基本完成。這表明了物理吸附結(jié)合作用發(fā)揮了重要作用。由于死亡的酵母細胞不存在質(zhì)量和安全問題，可將其作為一種赭曲霉素A的有效去除劑，用于葡萄汁中。等[16]研究發(fā)現(xiàn)1g酵母細胞壁可以吸附2.7mg玉米赤霉烯酮，且這種吸附平衡可以在10min內(nèi)達到，在這一點它比鋁硅酸鹽類吸附劑有優(yōu)勢。

Devegowda等[17]研究了釀酒酵母細胞壁物質(zhì)在體外條件下對黃曲霉毒素的結(jié)合作用，發(fā)現(xiàn)添加量與結(jié)合率呈正相關(guān)，隨著添加量的提高，最多可結(jié)合77%，而從細胞壁中提取的改性甘露聚糖-低聚糖對毒素的結(jié)合率高達95%(m/m)，這種化合物還被證實對玉米烯酮、伏馬菌素B1表現(xiàn)出較高的結(jié)合度，但是對于脫氧雪腐鐮刀菌毒素的結(jié)合程度較低。

表1 分離結(jié)合不同量黃曲霉毒素的酵母菌Table 1 Aflatoxin binding capability of yeasts株

Shetty等[18]研究了從西非國家加納本土食品Kenkey (玉米制成的面團)分離出的11株和從高粱啤酒中分離出的7株酵母菌對AF的結(jié)合作用。發(fā)現(xiàn)從Kenkey分離到的一些菌株能夠結(jié)合超過60%的毒素，大部分酵母菌能夠結(jié)合15%以上的AFB1。結(jié)合能力在不同菌株間有明顯差異，研究結(jié)果如表1所示。

3 微生物吸附毒素機理

3.1 疏水作用

Haskard等[19]研究了鼠李糖乳桿菌黏附AF的機理，結(jié)合毒素的細胞經(jīng)過有機溶劑處理后，毒素迅速被重新提取，這說明了疏水作用的存在。細胞表面參與黏合的成分主要有細胞壁多糖、肽聚糖及磷壁酸或脂磷壁酸。其中只有脂磷壁酸具有親水性。尿素是抗疏水試劑，加入尿素后，熱或酸處理菌體細胞與尿素的共同作用導致細胞表面蛋白質(zhì)變性，使更多的疏水基團暴露于表面。經(jīng)過熱或酸處理的細胞黏附程度明顯下降，但對活細胞結(jié)合程度的影響不明顯。推測疏水作用至少存在于熱或酸處理的菌體細胞對毒素的黏附機理中。

El-Nezami等[20]研究發(fā)現(xiàn)鼠李糖乳桿菌活細胞在多種AF存在時黏附順序為：AFB1＞AFB2＞AFG1＞AFG2，這與它們的極性依次降低有關(guān)，同樣指出疏水結(jié)合作用在黏附機理中發(fā)揮一定的作用，這與Hsskard的結(jié)論一致。

3.2 細胞壁成分結(jié)合

多項研究[21-24]表明，微生物吸附真菌毒素是毒素與細胞壁成分的黏附，而不是通過共價結(jié)合或代謝降解作用。細胞壁上有多糖、蛋白質(zhì)和脂類，這些物質(zhì)對霉菌毒素可以通過氫鍵、離子鍵和疏水作用力等實現(xiàn)吸附。

Niderkorn等[25]對乳酸菌進行了物理化學方法、酶法和基因修飾處理；對伏馬菌素的官能團進行去除或鈍化處理，以研究乳酸菌細胞壁成分和伏馬菌素功能基團在乳酸菌-伏馬菌素結(jié)合物形成機理中的作用。結(jié)果顯示一些能夠影響細胞壁多糖、脂和蛋白質(zhì)的處理方法增強了乳酸菌結(jié)合毒素的能力，而能夠降解肽聚糖的處理方法則削弱了結(jié)合度。還發(fā)現(xiàn)從革蘭氏陽性菌中分離純化的肽聚糖結(jié)合毒素的方式與乳酸菌結(jié)合方式相似。

3.2.1 甘露聚糖和葡甘露聚糖

Raju等[23]認為甘露聚糖是細胞壁結(jié)合真菌毒素的主要物質(zhì)，可黏附單獨和復合霉菌毒素：AF、褚曲霉毒素和T-2毒素，并降低這些毒素對肉雞生產(chǎn)性能的不利影響。Swamy等[26]進行的豬體內(nèi)實驗結(jié)果表明，葡甘露聚糖對鐮刀菌產(chǎn)生的毒素有一定的脫毒作用，葡甘露聚糖的作用方式應和酵母細胞壁的作用方式相似。葡甘露聚糖在體外實驗中可吸附玉米赤霉烯酮達75%；黃曲霉毒素達92%；伏馬菌毒素達59%。

3.2.2 β-葡聚糖

β-葡聚糖是一種具有特殊結(jié)構(gòu)的多糖，由于特殊的鍵結(jié)方式和分子氫鍵的存在，β-葡聚糖呈螺旋形分子結(jié)構(gòu)，其特殊的構(gòu)型可與多種霉菌毒素形成特異的互補構(gòu)造，從而與多種霉菌毒素結(jié)合。Yiannikouris等[27-29]發(fā)現(xiàn)玉米烯酮毒素與β-D-葡聚糖進行結(jié)合，經(jīng)過修飾的β-1,3-葡聚糖表現(xiàn)出對T-2和玉米烯酮毒素很高的結(jié)合程度[30]。Yiannikouris等[31]還利用近紅外光譜和X射線衍射技術(shù)對玉米烯酮毒素和β-D-葡聚糖的結(jié)合進行了研究，β-1,3-D-葡聚糖鏈與玉米烯酮毒素形成了內(nèi)螺旋結(jié)構(gòu)，β-1,6-D-葡聚糖側(cè)鏈增強其結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定性。在復合體中存在氫鍵和范德華力，證實了糖類組分通常作為結(jié)合位點，不同毒素的結(jié)合位點存在差異。

Haskard等[19]的研究認為鼠李糖桿菌結(jié)合AF的結(jié)合物一部分是細胞壁中的蛋白質(zhì)類。提出鏈酶蛋白酶處理能夠提高黏合能力的解釋可能是處理后呈現(xiàn)或者形成一些與蛋白質(zhì)相關(guān)的組分，提高了其黏附結(jié)合能力。

4 微生物吸附毒素的影響因素

4.1 菌體表面結(jié)構(gòu)

不同種類的微生物其細胞表面結(jié)構(gòu)有很大差異。細胞壁上各種組分的空間結(jié)構(gòu)具有針對不同毒素的特異性結(jié)合能力：一種微生物細胞可能含有多個不同種類毒素的結(jié)合位點，而不同的毒素也可能利用同一個結(jié)合位點進行結(jié)合。Razatas等[32]采用原子力顯微技術(shù)，用同基因型但細胞表面成分有不同的菌株相互作用，最終得出黏附力與細胞表面脂多糖分子長度和莢膜多糖的含量相關(guān)。

4.2 溫度

溫度能夠使蛋白質(zhì)發(fā)生變性，高溫下還能發(fā)生美拉德反應形成多糖、多肽與蛋白的結(jié)合產(chǎn)物。細胞壁上的肽聚糖結(jié)構(gòu)具有一定的厚度，高溫使其厚度降低、細胞壁孔徑增大。Haskard等[33]的研究發(fā)現(xiàn)熱或酸處理能夠增加一些菌株與AFB1復合體的穩(wěn)定性。

4.3 pH值

在酸性條件下，細胞壁中多糖的糖苷鍵斷裂，形成單體物質(zhì)，這些單體可以進一步分解為乙醛。多肽和蛋白質(zhì)中的酰胺鍵在酸性條件下降解，形成多肽和各種氨基酸。采用流式細胞儀檢測到的微生物細胞碎片就是微生物樣品的細胞壁肽聚糖在酸性環(huán)境中裂解形成的。這些細胞壁的微改變能夠使毒素與細胞壁和細胞質(zhì)膜的一些成分結(jié)合，而這些成分通常是細胞完整時沒有暴露的。

Yiannikouris等[34]研究了不同pH值下β-D-葡聚糖對玉米烯酮毒素的黏附效果。酸性和中性條件下黏附效果最佳，β-1,3-D-葡聚糖黏附率高達64%～77%；而堿性條件妨礙了β-D-葡聚糖活性三維結(jié)構(gòu)的形成，易于形成單螺旋或者不規(guī)則盤繞狀結(jié)構(gòu)，其黏附效果大大降低。

4.4 毒素結(jié)構(gòu)

真菌毒素的結(jié)構(gòu)通常會影響毒素的化學性質(zhì)或結(jié)合特性。Niderkorn等[35]分析了造成伏馬菌素B1和B2結(jié)合度差異的原因。認為伏馬菌素B1結(jié)構(gòu)中額外的羥基抑制了其結(jié)合過程，存在于這個羥基和羧基之間的氫鍵形成了一個不利于物理結(jié)合的空間結(jié)構(gòu)，從而削弱了伏馬菌素B1與微生物細胞表面結(jié)合位點的結(jié)合。Niderkorn等[25]還在最近的研究中發(fā)現(xiàn)，水解的伏馬菌素中丙三羧酸鏈在其與乳酸菌結(jié)合中發(fā)揮了重要作用。

5 結(jié) 語

盡管已經(jīng)有許多關(guān)于益生菌結(jié)合真菌毒素的研究報道，但應用到實際生產(chǎn)中的卻不多。這可能是因為對黏附機理的研究還不夠，對黏附后的復合體的穩(wěn)定性和毒性也尚不清楚。

今后的研究主要集中在黏附過程的化學機理研究，以及菌體-真菌毒素復合物的穩(wěn)定性，由其是在胃腸道環(huán)境中的穩(wěn)定程度對這項技術(shù)的應用有重要的影響作用。而復合物在消化道中微生物之間是否有相互作用，對動物或者人類胃腸道的微環(huán)境是否有不利影響，在這項技術(shù)運用于動物飼料或者食品之前，這些問題都需要進一步深入研究。

同時，微生物與不同種類毒素結(jié)合的分子基礎(chǔ)機理多數(shù)尚不明確，隨著分子生物學和基因工程技術(shù)的發(fā)展，對菌體細胞壁進行化學基因修飾，增加黏附毒素的種類、提高其黏附毒素的能力和結(jié)合穩(wěn)定性，對這項技術(shù)的實際應用也將起到推動作用。

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Research Progress in Microbial Cell Wall Structure and Its Binding with Mycotoxin

HAN Peng-fei1，HE Zhi-fei1，LI Hong-jun1,2,*，ZOU Zhong-yi1，TANG Si-yu1
(1. College of Food Science, Southwest University, Chongqing 400716, China；2. Chongqing Special Food Programme and Technology Research Center, Chongqing 400716, China)

Biological removal of mycotoxin is now under extensive study. Besides some microenzymes that can transfer mycotoxin into non-toxic or less toxic products via chemical modifications, the removal of mycotoxin can also be completed through the adhesion of microbial cell walls to toxins. This adhesion technique is related to microbial surface components and structural characteristics. The interactions between the microbial cell surface structure and toxin binding are reviewed in this paper. Meanwhile, the current research situation, binding mechanisms and infulencing factors are discussed. This study will provide some references for future studies on the biotransformation and removal of mycotoxin.

mycotoxin；cell wall；absorption；mechanism；influencing factors

TS201.6

A

1002-6630(2012)11-0294-05

2011-05-27

國家“973”計劃項目(2009CB118806)；西南大學研究生科技創(chuàng)新基金項目(ky2010005)

韓鵬飛(1988—)，男，博士研究生，研究方向為現(xiàn)代食品加工理論與技術(shù)。E-mail：hanpengfei126126@126.com

*通信作者：李洪軍(1961—)，男，教授，博士，研究方向為肉類科學與酶工程。E-mail：hongjunli1961@yahoo.com.cn