查玉平， 陳京元

（湖北省林業(yè)科學研究院，武漢 430075）

甲蟲聲通訊的研究進展

查玉平， 陳京元

（湖北省林業(yè)科學研究院，武漢 430075）

聲通訊是甲蟲的重要通訊方式，在種內(nèi)交流、求偶、逃避敵害等方面具有重要作用。關于甲蟲聲通訊的研究早在一百多年前就已經(jīng)展開，主要集中在形態(tài)結構、聲信號的產(chǎn)生和功能、聲行為以及應用等方面。本文就國內(nèi)外關于甲蟲聲通訊的研究及應用進行綜述。

聲通訊； 甲蟲； 發(fā)聲器； 聽器

聲通訊是昆蟲的主要通訊方式之一，在種內(nèi)個體之間的交流、求偶、競爭以及尋找寄主、躲避捕食者等方面都起到重要作用［1－3］。昆蟲的聲通訊系統(tǒng)一般是由發(fā)聲器和聽器構成。昆蟲的發(fā)聲器種類繁多，主要分為特化的發(fā)聲器和非專門的發(fā)聲器兩類。昆蟲聽器則是內(nèi)在的感覺振動的本體感受器進化而來［4］，有報道稱昆蟲聽器至少獨立進化了19次［2］。

甲蟲是動物界中種類最多的一個類群，其中不少種類具有發(fā)聲器和聽器。自從1874年LanDOIs對隆頂負泥蟲（Lilioceris merdigera）的發(fā)聲器進行形態(tài)描述以來，國內(nèi)外對甲蟲的聲通訊及其相關行為開展了大量研究。隨著現(xiàn)代科學技術的發(fā)展，研

究人員對甲蟲聲通訊進行了更加廣泛深入的研究。本文對國內(nèi)外關于甲蟲發(fā)聲器和聽器的形態(tài)結構特征、聲信號的產(chǎn)生和功能、聲通訊相關行為的研究以及應用進行綜述。

1 甲蟲的發(fā)聲系統(tǒng)

甲蟲可以通過不同的方式發(fā)聲。有的種類通過身體的某些部位相互摩擦發(fā)聲，糞金龜（Aphodius ater）就是通過摩擦發(fā)聲［5］。有的種類通過身體的特定部位撞擊發(fā)聲，例如擬步甲（Psammodes striatus）通過腹部的腹面擊打基板發(fā)出聲音［6］。還有的種類同時具有多種發(fā)聲方式，比如楝星天牛（Anoplophora horsfieldi）成蟲既可以胸部摩擦發(fā)聲又可以鞘翅振動發(fā)聲［7］。

大多數(shù)甲蟲最常見的發(fā)聲方式就是摩擦，有報道稱至少30個不同科的甲蟲具有摩擦發(fā)聲器［8］。由于鞘翅目是昆蟲綱中最大的目，其摩擦發(fā)聲器的多樣性也遠超其他昆蟲。甲蟲摩擦發(fā)聲器分布在身體的各個部位，結構特點也呈多樣化。具角黑艷甲（Odontotaenius disjunctus）成蟲的噪聲是由位于翅腹面的撥片（plectrum）摩擦第6腹節(jié)背骨片上的發(fā)音器（pars stridens）發(fā)出的。其發(fā)音器像一排排壓緊延長的齒如同梳子的齒。當兩個面相互摩擦，就產(chǎn)生聲音，在鞘翅下空隙共鳴［9］。齒小蠹屬（Ips）甲蟲發(fā)音器位于頭部后部，由前胸背板前緣的撥片敲擊［10］。大小蠹屬（Dendroctonus）的甲蟲發(fā)聲部位于翅鞘基部下表面和近頂角和裂縫邊緣［11］。肖葉甲亞科昆蟲的發(fā)聲器則位于翅上面，是在Rs和Cu翅脈之間的具有復雜微紋的暗斑突［12］。

不僅異種甲蟲的發(fā)聲器形態(tài)存在差異，而且有的同種甲蟲發(fā)聲器之間存在性二型現(xiàn)象［11］。例如，在眾多的小蠹蟲中，大小蠹屬的雌蟲是先鋒蟲，不具有雄蟲那種復雜的發(fā)聲部。齒小蠹屬（Ips）正相反，雄蟲為先鋒蟲，雌蟲具有復雜的發(fā)聲部。然而，這兩種情況的先鋒蟲都會產(chǎn)生簡單形式的通訊信號，但發(fā)生機制了解很少［11］。

甲蟲不僅成蟲能夠發(fā)聲，有不少種類的幼蟲也能夠發(fā)聲。黑蜣科（Passalidae）中的O.zodiacus幼蟲用后胸附肢摩擦。盡管聲音聽不到，但是拿到手上可以明顯感覺到震動［13］。而天牛幼蟲在寄主內(nèi)取食或爬行產(chǎn)生可聽的聲波，一般來說取食聲的振幅大，持續(xù)時間短，而爬行聲振幅小，持續(xù)時間長［14］。地中海天牛（Icosium tomentosum）幼蟲產(chǎn)生的聲波是由一系列規(guī)則的重復脈沖組成，每秒8個脈沖。脈沖持續(xù)時間是（0.061±0.009）s，脈沖間隔時間是（0.065±0.015）s。此外，研究人員還發(fā)現(xiàn)天牛幼蟲的齊鳴行為，當幼蟲取食相同或相近的樹枝時開始產(chǎn)生可聽的震動以應答另一幼蟲的震動［15］。

2 甲蟲的聽覺系統(tǒng)

甲蟲聽器的研究相對于發(fā)聲器而言還比較少。目前聽器研究較詳細的兩個類群是金龜子和虎甲。金龜子和虎甲聽器在結構和發(fā)生位置都有所不同，這也表明它們在甲蟲聽器進化過程是獨立的。

金龜子Euetheola humilis的一對聽器，是典型的昆蟲膜聽器，具有一個氣管空氣囊和聽覺感覺結構［16］。鼓膜是其頸膜的一部分，就是位于頭后，連接前胸背板背面和兩側的膜。鼓膜約3μm厚。弦音感覺器官位于氣囊中，含有3～8個感覺器，通過附屬細胞連接鼓膜。通過對甲蟲頸部連接處的神經(jīng)生理記錄發(fā)現(xiàn)，聽覺系統(tǒng)的頻率范圍是20～80kHz，最小閾值是58dB，45kHz。

虎甲Cicindela marutha的膜聽器位于第1腹節(jié)的背板上［17］?；⒓茁犉鞴哪の挥诘?腹節(jié)的側面區(qū)域，比較薄，除了內(nèi)側基本完全透明。聽覺神經(jīng)是由第1腹節(jié)神經(jīng)節(jié)發(fā)出的背面分支?；⒓證.lemniscata的膜聽器具有低聽覺閾值。無論雌雄蟲對30kHz，50～55dB的聲音都敏感。聽覺神經(jīng)生理應答記錄顯示在鼓膜的前面偏一邊的轉角處0.3～0.5mm長的小三角區(qū)域破壞后提高超過25dB的閾值，但是其他區(qū)域損壞僅有很小的效果。

3 甲蟲聲信號的功能

3.1 種間交流

昆蟲的聲信號主要功能之一就是種間交流，其中包括求偶、競爭、種類識別等。已有大量研究表明，聲信號在不少甲蟲的求偶行為中扮演重要角色，具有諸如雄蟲對雌蟲的吸引、同種雄蟲之間的競爭、雌雄之間是否交配過、同種個體聚集等功能［18－19］。

通過行為學觀察發(fā)現(xiàn)，擬步甲Eusattus屬的3個種E.reticulatusSay、E.muricatusLeC和E.robustusLeC，僅雄蟲發(fā)聲，而且在面對雌蟲與面對雄蟲時相比發(fā)聲水平顯著提高［20］。而擬步甲E.convexus雄蟲是在接觸到雌蟲后，才發(fā)生叩擊行為。叩擊的節(jié)奏是每秒26組叩擊，每組叩擊包括平均23個獨立的叩擊。雄蟲對其他雄蟲的叩擊聲沒有反饋，也沒有發(fā)現(xiàn)雌蟲有叩擊聲［18］。

長蠹蟲Platypus quercivorus（Murayama）在交配前行為中和受到壓力時自然而然地發(fā)出摩擦聲。當雌蟲置于雄蟲滋生的木料樹皮表面，會產(chǎn)生臨近啁啾聲（approaching chirp），尋找進入通道。循著雄蟲的蟲糞進入洞中，以下顎咬住雄蟲鞘翅將其拖出。如果雄蟲的腹部露出洞口，雌蟲開始將它的額摩擦鞘翅斜面，并制造出交配前嗡嗡聲（premating buzz），持續(xù)5～10s左右。在嗡嗡聲中，雄蟲開始退出通道讓雌蟲進入。雄蟲跟著雌蟲進入通道，發(fā)出在通道中的啁啾聲（in-gallery chirp）。過了一會，雌、雄蟲都退出洞，在進口處進行交配［19］。這些現(xiàn)象表明發(fā)聲行為在甲蟲的生殖活動中扮演通訊作用。

在昆蟲的交配季節(jié)，雄蟲為了吸引雌蟲而發(fā)出的聲信號，彼此之間存在競爭。金龜子Aphodius ater雄蟲在洞中遇到雌蟲時，會發(fā)出歌聲。這歌聲比較復雜，是由在一個相當長的時間里按一定秩序表現(xiàn)的一系列不同模式構成。這歌聲在金龜子A.ater個體之間的差異比較大，不同的雄蟲展示的復雜程度不同，而雌蟲就是根據(jù)這歌聲信息不同而進行雄蟲的選擇［5］。

還有的甲蟲聲信號起到警告的作用。有研究發(fā)現(xiàn)溝脛天牛亞科（Lamiinae）的Tylocerina nodosus（F.）、Neacanthocinus obsoletus（?livier）、Monochamus titillator（F.）和Plectrodera scalator（F.）發(fā)出的摩擦聲與求偶交配行為沒有關聯(lián)，而是一種警告信號［21］。當象甲Erodiscus proximus受到威脅時也會發(fā)出低而可聽的聲音，并且重復2次，這明顯是一種警告行為［22］。

甲蟲聲信號的復雜程度以及相關的行為也顯示了它們的社會化程度的高低。黑蜣科甲蟲成蟲發(fā)出7種基本形式的聲音，至少和13種行為相關。其中，具角黑艷甲（Odontotaenius disjunctus）具有14種信號特征，這比以前任何節(jié)肢動物和許多脊椎動物都多。這么多信號特征表明了黑蜣甲蟲具有高度的社會化水平［23］。

3.2 偵查和躲避天敵

在動物界中，蝙蝠的出現(xiàn)使夜飛性的甲蟲面臨極大的被捕食壓力，并促使一些種類的甲蟲進化出能夠偵聽蝙蝠回聲定位叫聲的聽器。因此，有的甲蟲聽器具有偵察食蟲蝙蝠的功能，幫助甲蟲及時躲避捕食者的襲擊。

行為學研究發(fā)現(xiàn)，金龜子Euetheola humilis的聽覺閾值為20～70kHz，60～70dB［24］，這囊括了許多蝙蝠回聲定位叫聲的主頻率范圍。當遭受食蟲蝙蝠回聲信號刺激時，正在飛行的金龜子會提高它們的扇翅頻率，增大扇翅幅度。自由行走的E.humilis則會停止行走，收縮足，并卷曲頭部，或者掉頭遠離聲源。這些行為都表明了金龜子E.humilis能夠聽到蝙蝠的超聲波信號，并做出逃避行為。

有的甲蟲在被捕食者襲擊時發(fā)出刺耳的聲音以逃避被捕食的命運。這種行為被解釋為防御應答。有研究表明步甲科（Carabidae）的Elaphrus riparius、Omophron labiatus和水龜甲科（Hydrophilidae）的Tropisternus lateralis、T.collaris產(chǎn)生的摩擦聲能夠有效防御敵害尤其是鳥類的捕食，從而提高它們的存活機會［25］。

4 應用

早在20世紀30年代，研究人員就開展了利用聲信號進行農(nóng)林害蟲防治的研究。其應用主要在兩個方面：一是利用昆蟲的聲信號特征，識別和監(jiān)測害蟲［26］；二是利用超聲波對有些昆蟲聲趨避性調(diào)控害蟲種群密度［27］。

許多鞘翅目害蟲在寄主內(nèi)部營隱蔽生活、取食或者筑巢，這使人們很難發(fā)現(xiàn)這類害蟲，然而它們在求偶、交配或取食時會發(fā)出摩擦聲并具有一定的聲譜特征，因此應用聲探測技術可以快速準確地探查和監(jiān)測［28］。在美國得克薩斯州，高爾夫球場和賽馬場已經(jīng)開始應用聲測系統(tǒng)探測金龜子Phyllophaga crinita（Burmeister）和Cyclocephala lurida（Bland）在草坪中的種群密度和擴散情況。一般單感應器監(jiān)測蠐螬的擴散速率，而多感應器用于監(jiān)測蠐螬的種群密度［29］。此外，聲測技術還被用于監(jiān)測樹木感染天牛Anoplophora glabripennis幼 蟲的情 況［30］。目 前，雖然有研究表明有些甲蟲會對蝙蝠超聲波脈沖做出逃跑應答行為［17］，但是還沒有應用超聲波調(diào)控鞘翅目害蟲種群動態(tài)的相關報道。

5 討論

通過一百多年來對甲蟲聲通訊系統(tǒng)的研究，不僅讓人們更全面地了解了甲蟲的生物學特性，還為農(nóng)林業(yè)害蟲的綜合防治提供了新的思路和方法。但是甲蟲聲通訊的研究同直翅目、同翅目等昆蟲相比還相差甚遠，依然有不少問題有待解決。

鞘翅目發(fā)聲器研究比較早也比較詳細，但是甲蟲的發(fā)聲機制并沒有完全闡述清楚。相對發(fā)聲器而言，甲蟲的聽器研究就更加薄弱，諸如天牛、象甲等危害嚴重的農(nóng)林害蟲的聽器都未見描述。另外，其他昆蟲如果蠅、棉鈴蟲等的聽覺系統(tǒng)的分子機制已有不少研究［31－32］，但是甲蟲聽覺系統(tǒng)的分子水平上的研究依舊空白。甲蟲聽器同其他昆蟲的聽器還存在許多結構和形態(tài)上的差異，因此開展甲蟲聽覺系統(tǒng)分子水平上研究有助于昆蟲聽覺系統(tǒng)進化及機理的理解。近年來，甲蟲聲信號方面的研究逐漸增多，這也使得聲測技術在甲蟲的識別和監(jiān)測方面的應用增加。但是，在識別的準確性以及監(jiān)測范圍方面還有待加強。

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Research advances in acoustic communication of Coleoptera

Zha Yuping， Chen Jingyuan
（Hubei Academy of Forestry，Wuhan430075，China）

Acoustic communication is an important means of communication in Coleoptera，which plays an important role in species-specific communication，sexual selection and predator avoidance.More than 100 years ago，researchers studied beetles’acoustic communications.This paper presents an overview of acoustic communication in coleopterans，focusing on morphology，generation and function of sound signals，acoustic behaviors and applications.

acoustic communication； Coleoptera； stridulatory organ； hearing organ

Q 967

A

10.3969／j.issn.0529-1542.2011.06.029

2010-10-22

2010-12-02

國家自然科學基金（30901154）