關鍵詞：植物揮發(fā)性有機化合物；生態(tài)學功能；植物內(nèi)信號傳遞；環(huán)境信息交流；植物感知系統(tǒng)

植物作為生態(tài)系統(tǒng)中重要的組成部分，在生長發(fā)育過程中會受到高溫、干旱、機械損傷、蟲害等多種因素影響。為了應對外界脅迫，植物會從表型修飾、信號級聯(lián)激活、基因表達調(diào)控、次生代謝和能量代謝等多個層面做出響應。植物揮發(fā)性有機化合物（biogenic volatile organic compounds，BVOCs）作為一類主要的次生代謝產(chǎn)物，在抵抗外界脅迫以及信號傳遞等方面發(fā)揮著重要作用。

目前已發(fā)現(xiàn)的BVOCs多達上萬種，按次生代謝產(chǎn)物的種類主要分為通過甲羥戊酸（meval-onate，MVA）途徑和甲基赤蘚糖磷酸（methyleryth-ritol-4-phosphate，MEP）途徑合成的萜烯類化合物、脂氧合酶（lipoxygenase，LOX）途徑合成的脂肪酸類衍生物以及莽草酸途徑合成的苯丙類化合物三大類。其中，萜烯類化合物是釋放量最大、種類最豐富的一類揮發(fā)性有機物，主要有異戊二烯（C5）、單萜（C10）和倍半萜（C15）等，不僅在植物抵御短時高溫、干旱和氧化應激等非生物脅迫方面發(fā)揮作用，還在應對食草動物攻擊、病蟲為害等生物脅迫日寸起作用。脂肪酸類衍生物主要包括茉莉酸（jasmonic acid．JA）、茉莉酸甲酯（methyljasmonate，MejA）、綠葉揮發(fā)物（green leaf vola-tiles，GLVs）等。GLVs會在植物受到機械損傷或食草動物攻擊時迅速釋放以提高抗性，與萜烯類化合物相比，植物對GLVs的釋放會更加迅速。苯丙類化合物在植物體的生長發(fā)育調(diào)控中擔當重要角色，也是花香的主要構(gòu)成成分，常見的苯丙類化合物有水楊酸（salicylic acid，SA）、水楊酸甲酯（methyl salicylate，MeSA）和吲哚。JA、SA作為植物重要的內(nèi)源激素，起到信號傳導作用從而引發(fā)植物防御反應。但由于BVOCs是一類分子量小、沸點高、活性較強的親脂性物質(zhì)，且其合成與釋放不僅受合成過程中酶活性、底物通量、基因表達水平的影響，還易受環(huán)境因子影響，因此對其生理功能進行研究比較困難。

近年來．BVOCs在生態(tài)系統(tǒng)中有機體相互作用過程中的功能備受關注。研究發(fā)現(xiàn)，BVOCs在植物信息交流中發(fā)揮重要作用，包括識別親屬植株以及向敵人（食草昆蟲、病原體）和共生生物（傳粉者、食草昆蟲的天敵）提供宿主特異性信息。除了獲取其他植物或者食草動物傳遞的信息，BVOC還會對植物自身內(nèi)部激素網(wǎng)絡進行調(diào)控，以提高植物的防御能力。但是由于BVOCs種類繁多且合成復雜，目前對其的研究主要集中在基礎生理層面，而有關其在植物內(nèi)部及與外部信息交流中的作用和機制研究尚淺。本文從BVOCs的信息交流功能角度，概述了BVOCs在植物內(nèi)部、外部（植物一植物、植物一食草動物、植物一病原體、植物一授粉者）信息交流中的作用（圖1），總結(jié)了植物感知BVOCs的機制研究現(xiàn)狀，并對BVOCs今后的研究方向進行了展望，旨在為深入研究BVOCs的信息交流作用機制提供一定的科學依據(jù)。

1BVOCs在植物與外部環(huán)境信息交流中的作用

1.1BVOCs在植物一植物信息交流中的作用

BVOCs作為重要的化學信號參與植物與鄰近其他植物的信息交流。當植物接收到鄰近受損植物釋放的BVOCs時，會通過識別揮發(fā)物的特性或成分做出特定的響應，提前做好防御，并預估下一次受到攻擊的風險。Karban等通過分析48項關于植物間BVOCs通信交流的研究推測出遺傳上相似的植株比遺傳多樣性高、進化快的植株表現(xiàn)出更加明顯的交流特性。Moreira等對野生利馬豆（Phaseolu.s lunatus）的研究也發(fā)現(xiàn)，在暴露于機械損傷植物釋放的BVOCs中時，與外來種群相比，同種群植物遭受的葉片損傷較少。此外，植物地下部分的實驗也證實了這一推測，如與陌生物種共同生長相比，與親屬植株共同生長的豚草（Ambrosia artemisiifoliaL．）菌根網(wǎng)絡更大，根定植范圍更廣，同時病原菌誘導的病變根數(shù)量減少?？梢?，植物間的信息交流對BVOCs釋放植物和接收植物之間的遺傳相關性高度敏感，利用BVOCs這一“中介”，接收植物可根據(jù)親屬植株發(fā)出的信號改變生長發(fā)育狀況或竊聽鄰近植物的信號為物種進化提供便利。

有趣的是，BVOCs作為信息交流的介質(zhì)在植物間發(fā)揮的作用并非一直是正向的。Zhang等研究表明，被煙粉虱（Bemisia tabaci）侵害的番茄（Solanum lycopersicum）會產(chǎn)生一種揮發(fā)性混合物，使鄰近的植株更容易受到煙粉虱的影響?？梢?，暴露于受損鄰近植株釋放的BVOCs中不僅不會提高植物對食草動物的抵抗力，反而會使其更易受到侵害。

除了感知鄰近受損植株的BVOCs信號，植物還可以感知未受損鄰居釋放的BVOCs，并據(jù)此調(diào)整自身揮發(fā)物的組成。Vucetic等研究發(fā)現(xiàn)，暴露于洋蔥BVOCs中的馬鈴薯可釋放（E）-橙花醇和（3E，7E） -4，8，12 -三甲基-1，3，7，11-十三碳四烯（TMTT），明顯增加對七星瓢蟲（Coccinellaseptempunctata）的吸引力，從而減少蚜蟲的侵擾。因此，在同一區(qū)域種植多種作物時，可以根據(jù)BVOCs在作物間的作用，提前優(yōu)化種植結(jié)構(gòu)。1965年，Muller研究發(fā)現(xiàn)鼠尾草（Salvia leuco-phylla）及加州蒿（Artemisia californica）釋放的桉樹腦和莰烯酮會抑制周圍禾草的生長；Inderjit等發(fā)現(xiàn)作為墨西哥本土植物，紫莖澤蘭（Ager-atina adenophora）在其本土會提高植株周圍的物種豐富度，但入侵中國或印度后，其釋放的揮發(fā)物則會抑制周圍的物種生長，降低其所在植物群落的物種豐富度?？梢?，植物間的化感作用會導致植株間的資源競爭，進而影響群體密度以及種群格局，因此植物種植時考慮其與相鄰植物釋放的BVOCs的相互作用是十分有必要的。

1.2BVOCs在植物一食草動物信息交流中的作用

早在20世紀70年代，研究者們就發(fā)現(xiàn)BVOCs與食草動物間存在密切關系。植物可通過釋放BVOCs排斥食草動物的接近或減慢食草動物的危害，從而對食草動物進行直接防御（圖2）。植物釋放到空氣或土壤中的BVOCs，至少有兩種作用機制：①可以直接影響攻擊者的生理和行為，從而提高宿主植物對食草動物的抵抗力：②作為早期預警信號，通過吸引捕食者或誘導其他次生代謝物質(zhì)產(chǎn)生間接減弱食草動物的攻擊，以便植物群體更快地部署防御即將到來的攻擊。

但多項研究已經(jīng)證實，食草動物能夠特異性識別植物釋放的毒性揮發(fā)物，做出避開行為。利用櫟樹開展的實驗結(jié)果表明，同一種食草動物會對不同的揮發(fā)物做出不同的反應：櫟綠卷蛾（Tor-tnxVLridanaL．）雌蛾會接近并啃食釋放（E） -4，mene羅勒烯的櫟樹（Quercus robur L．），而在同一地區(qū)該雌蛾卻會避開釋放a-法呢烯和大根香葉烯D的櫟樹。相似的是，切葉蟻對釋放檸檬烯的柑橘類植物會產(chǎn)生趨避行為；釋放酚類物質(zhì)的小麥對稻麥蚜（Rhopalo-siphum padiL．）的吸引力要小得多。

另外，食草動物啃食植物葉片的同時分泌的唾液也會引發(fā)植物體做出多層響應，包括誘導釋放的BVOCs濃度與組分發(fā)生變化，一方面會驅(qū)使植食性昆蟲根據(jù)這種變化來判斷是否繼續(xù)取食、產(chǎn)卵：另一方面也可作為呼救信號吸引食草動物的天敵進行間接防御，進而降低損害程度。玉米（Zea maysL．）在?；页嵋苟辏⊿podoptera littoralis）的攻擊下，通過增加芳香類和萜類化合物的釋放量吸引寄生蜂緣腹絨繭蜂（Cotesia marginiven-tris），達到防御的目的。利馬豆（Phaseolus ZM—natu.s）受到甲蟲（Cerotoma ruficornis）的侵擾時會分泌花外花蜜（extrafloral nectaries，EFNs）吸引天敵昆蟲，進而提高植株的抗蟲性。Li等研究了煙粉虱對六種植物（黃瓜、棉花、番茄、煙草、卷心菜和芹菜）揮發(fā)性成分的定向響應，結(jié)果表明煙粉虱（E）-2-己烯醛、3-己烯-1-醇及其混合物對煙粉虱表現(xiàn)出明顯的吸引力，能顯著減少煙粉虱的排卵?？梢姡彩承岳ハx誘導產(chǎn)生的BVOCs可以被其用來定位寄主植物的同時，也導致其易被天敵定位捕食。然而，并不是所有BVOCs都會提高植物對食草動物的適應性。Li和Blande關于甘藍（Brassica oleracea）的研究表明，暴露于食草動物損害鄰居的植物比暴露于未受損鄰居的植物更容易受到食草動物侵擾。

近年來，研究者們逐漸關注到SA、JA相關的信號通路也參與了植物對食草昆蟲的間接防御。SA和JA的信號傳導在之前被認為是相互拮抗的，不過隨著研究的深入，研究者們發(fā)現(xiàn)JA和SA途徑之間也具有協(xié)同效應。Dicke和van Po-ecke推測可能是為了響應咀嚼昆蟲的攻擊，JA途徑被激活，SA通過甲基化轉(zhuǎn)化為MeSA，而Me-SA又作為天敵的引誘劑釋放，兩者在植物間接防御中協(xié)同起作用。范東哲等利用桃蚜啃食抗蚜辣椒品種‘豬大腸’（ZDC）和感蚜辣椒品種‘大羊角椒’（DYJJ）來探討SA和JA信號通路間的關系，結(jié)果表明SA、JA信號途徑在ZDC上具有協(xié)同效應，而在DYJJ上則表現(xiàn)出拮抗作用。但是植物的代謝和防御調(diào)節(jié)機制復雜，兩種信號通路的具體作用機制尚不明確，而且兩者的互作調(diào)節(jié)是否對植物生長有負面影響尚不知曉，都有待今后深入研究。

1.3BVOCs在植物一病原體信息交流中的作用

BVOCs在植物與病原體間的信息傳遞方面也有積極作用。如（E）石竹烯是常見的萜烯類化合物，在擬南芥花授粉過程中釋放，可以降低細菌感染的可能性，但是這種防御反應并沒有啟動防御相關基因的JA或SA信號依賴性表達，而是利用抗菌活性直接抑制病原體生長。然而，這也并不排除其他防御基因可能通過替代信號途徑被上調(diào)表達的可能性。Shiojiri等發(fā)現(xiàn)與野生擬南芥相比，氫過氧化物裂解酶（hydroperoxidelyase，HPL）表達的擬南芥會釋放C6醛類GLVs以降低貴腐菌（Botrytis cznerea）的感染，增加植株對細菌病原體的抗性。此外，MeSA和MejA也能作為植物防御病原體的重要物質(zhì)。如與未處理的對照相比，施用MeSA、MejA的煙草（Nicotianabenthamzana）幼苗對丁香假單胞菌（Pseudomonassyringae）和軟腐果膠桿菌（Pectobactenum carotovo-rum）的防御能力更強。但是，丁香假單胞菌感染擬南芥時釋放的TMTT并沒有抑制細菌的生長．甚至當擬南芥釋放更高水平的GLVs還會導致植株更容易受到丁香假單胞菌的感染。顯然，BVOCs對細菌病原體的響應是正向的還是負向的還有很多不確定性，其作用機制也仍然未知，有待進一步探索。

1.4BVOCs在植物一傳粉者信息交流中的作用

對于異花授粉植物來說，利用授粉者轉(zhuǎn)移花粉是其完成繁殖的必要條件。在此過程中，傳粉者通過視覺系統(tǒng)、嗅覺系統(tǒng)以及環(huán)境因素來確定植物的位置，而植物也會在開花時釋放濃度和組分具有特異性的BVOCs，以更好地吸引傳粉者?；ㄡ尫诺腂VOCs的種類、含量等受到物種、發(fā)育階段和環(huán)境因素的影響。傳粉者可以特異性地識別不同物種的花釋放出的BVOCs．既保證了同物種授粉繁殖的成功，也維持了植物的多樣性。如飛蛾對釋放醛類、祜類、苯類等化合物的植物具有先天性偏好。通常在完成授粉后，花朵釋放的BVOCs會發(fā)生變化，從而大大降低重復授粉的可能性，并幫助傳粉者定位到剩余未授粉的花朵。但當植物的花粉轉(zhuǎn)移效率低、開花連續(xù)或自交不親和時，也會出現(xiàn)傳粉者多次反復訪問的狀況。此外，植物葉片釋放的BVOCs會降低傳粉者的識別準確性，花香增強或減弱可能會導致生殖隔離，都會顯著影響授粉繁殖成功。

另外，有研究表明BVOCs在植物病蟲害防御和授粉繁殖方面有共同促進作用。如在擬南芥花授粉過程中上調(diào)表達（E）石竹烯，不僅降低了花的細菌感染率，還提高了種子的活力，降低了畸形率；利馬豆受到甲蟲（Cerotoma ruficornis）的侵擾時，不僅會分泌EFNs吸引天敵以提高抗蟲性，同時還能提高花序和葉產(chǎn)量。不過，有學者發(fā)現(xiàn)植物在間接防御和授粉之間存在成本權(quán)衡。如Theis和Adler利用南瓜變種（Cucurbitapepo）比較花釋放的BVOCs對食草動物大黃蜂（Bombus）和傳粉動物蜜蜂（Apis mellifera）的吸引力，結(jié)果發(fā)現(xiàn)花香的增加提高了對大黃蜂的吸引力，降低了對蜜蜂的吸引力，從而引起植物的授粉繁殖受到影響。可見，植物可以通過推遲繁殖將花揮發(fā)物的合成成本應用到抵抗食草動物的攻擊上來。

2BVOCs在植物內(nèi)部信號傳導中的作用

近年來，BVOCs的信息傳遞功能研究更多地轉(zhuǎn)向植物內(nèi)部信號傳導上。當植物局部組織受到傷害時，會引發(fā)全株植物產(chǎn)生系統(tǒng)性誘導抗性（SIR），隨之合成SA、JA進行防御，雖然這些化學物質(zhì)需通過維管運輸?shù)轿词軗p部位，運輸效率低．但這一過程通常被認為是植物防御的內(nèi)部信號。Frank等將擬南芥暴露于周圍特定的萜烯氣相中，以測試這些揮發(fā)物是否影響“接收器”擬南芥對細菌病原體丁香假單胞菌的抵抗力，結(jié)果表明，異戊二烯具有激活SA相關植物防御系統(tǒng)的功能，而石竹烯通過JA相關的信號觸發(fā)植物抗性。越來越多的研究表明，萜烯類化合物合成釋放與SA、JA的信號傳導有關，而且SA和JA介導的系統(tǒng)性獲得性抗性能夠幫助多種植物抵抗病原體的傷害。

另外，研究發(fā)現(xiàn)，植物內(nèi)部信號與空氣中傳播的揮發(fā)物信號間具有協(xié)同作用，特別是對于較大的樹木，空氣相的信息傳遞可以作為韌皮部物質(zhì)信息運輸?shù)挠辛μ娲?，使信息從樹的一部分傳遞到另一部分更加快速，這可能更有利于植物適應不斷變化的外界環(huán)境。Hagiwara和Shiojiri比較機械損傷后套袋與不套袋處理的山毛櫸樹枝誘導的防御反應發(fā)現(xiàn)，單個植物體內(nèi)的系統(tǒng)性誘導防御行為是建立在接觸空氣的基礎上。

Farmer在2000年首次提出蟲害誘導的植物揮發(fā)物（herbivore-induced plant volatiles，HIPVs）介導植物體內(nèi)的信號傳導。本文總結(jié)了9種植物的相關研究報道，見表1，其中只有4種植物的研究是在田間條件下進行的。Heil等利用利馬豆驗證BVOCs是否介導同一植物個體不同器官之間的信號傳導，結(jié)果表明，從受損的利馬豆葉釋放的BVOCs可誘導同枝條的未受損葉子分泌EFNs，并且EFNs的分泌對未來的機械損傷會產(chǎn)生強烈的防御反應。Frost等測量了被舞毒蛾（Lymantria dispar）幼蟲啃食的楊樹葉片與同一莖上垂直相鄰的楊樹葉片（葉片間不發(fā)生空氣接觸）的揮發(fā)物響應變化，發(fā)現(xiàn)通過維管傳輸?shù)膬?nèi)部信號與HIPVs在植物間的傳導并不沖突，盡管植物內(nèi)部的信號傳輸受到維管的約束，但短距離內(nèi)仍然對植物內(nèi)防御反應起到積極作用，并認為植物內(nèi)部和外部的信號傳導可能感知機制相同。因此，BVOCs對單個植株體內(nèi)由維管束直接連接的枝條或葉片間的信號傳播具有重大意義，并且對植株本身有明顯益處。但對于藍莓來說，維管結(jié)構(gòu)復雜，限制了枝條之間的維管連通性，進而限制了依賴維管的內(nèi)部信號傳導，這意味著蟲害防御時HIPVs能夠克服維管限制并介導植株體內(nèi)的信號傳導。綜上可見，不同植物對食草動物傷害的響應差異很大。

相比于植物間信號傳導，目前對植物內(nèi)信號傳導機制的研究仍較少，限制了我們對BVOCs在植物體內(nèi)信號傳導過程中所起的生態(tài)和進化作用的理解。

3植物感知BVOCs的機制研究現(xiàn)狀

目前對植物如何感知BVOCs的機制研究很少，還處于推測階段。Brosset和Blande提出可將植物感知BVOCs分為早期感知和后期感知兩部分。植物對BVOCs感知的反應最早可檢測到細胞質(zhì)膜電位的變化。細胞膜一旦識別到揮發(fā)物信號，就會引發(fā)進一步的級聯(lián)變化。在一系列電生理研究中已顯示BVOCs通過超極化（增加）或去極化（減少）引起跨膜電位的變化，最顯著的是鈣（Ca2+）進入胞質(zhì)溶膠的運動。此外，早期質(zhì)膜電位變化感知還包括超氧化物0和H202的產(chǎn)生，它們充當超敏細胞死亡的局部信號，并充當誘導鄰近細胞中防御基因表達的系統(tǒng)信號。植物對BVOCs的后期感知部分主要涉及激素調(diào)節(jié)，如MeSA、MejA和吲哚可以轉(zhuǎn)化為植物激素JA、SA和吲哚乙酸，這三種激素作為植物的穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)劑，可上調(diào)表達相關防御基因，并調(diào)控初級、次級代謝產(chǎn)物的重新分配。

Loreto和D'Auria]則根據(jù)現(xiàn)有研究提出了BVOCs感知系統(tǒng)的三種假設。假設一：植物與動物一樣具有一種由受體介導的BVOCs感知系統(tǒng)，通過氣味結(jié)合蛋白（OBPs）與嗅覺受體（ORs）結(jié)合，激活MejA和MeSA調(diào)節(jié)信號進而感知BVOCs。假設二：植物沒有受體感知系統(tǒng)，而是通過三種方式感知BVOCs，一是OBPs作為中介直接觸發(fā)細胞反應：二是不需要OBPs，BVOCs直接與膜中的ORs結(jié)合：三是使用活性轉(zhuǎn)運蛋白將BVOCs送人膜內(nèi)。假設三：植物感知BVOCs既不需要受體感知系統(tǒng)也不需要轉(zhuǎn)運蛋白運輸，而是通過改變細胞膜的理化特性或清除ROS來感知BVOCs。迄今為止，研究者們僅在植物中發(fā)現(xiàn)OB-Ps介導MejA和MeSA的轉(zhuǎn)運，隨后將BVOCs運輸?shù)缴形炊x的ORs，進而發(fā)生BVOCs感知的轉(zhuǎn)導途徑。不過，由于植物缺乏神經(jīng)元細胞，誘導型BVOCs的感知可能不需要OBPs和ORs。

4BVOCs的信息交流功能研究展望

BVOCs在植物生長發(fā)育和抵抗逆境脅迫過程中扮演著重要的角色，不僅是植物體內(nèi)信息交流的重要物質(zhì)，而且是植物與其他植物、植食性昆蟲、捕食者和傳粉者之間信息交流的“中介”。由BVOCs介導的信息交流必須在流通空氣中發(fā)生。前人研究已表明，不論鄰近植株是否受損，植株都能感知和接收到其信息線索，并做出響應：盡管植物內(nèi)部的信息交流可能會受到維管束復雜結(jié)構(gòu)的限制，但對于距離較近或維管直接連接的植株，HIPVs與植株體內(nèi)維管信號協(xié)同作用會大大提高植物對外界環(huán)境的適應性?？偠灾?，雖然不同植物釋放的BVOCs組成不同，但其功能相似，一方面可增強植物親屬物種間的生態(tài)優(yōu)勢，改善生態(tài)格局：另一方面提高植物繁殖率和對生物／非生物脅迫的防御力，調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育。未來可通過了解不同植物釋放BVOCs的規(guī)律，利用鄰近植株之間的化感作用，合理規(guī)劃種植結(jié)構(gòu)，為農(nóng)業(yè)生物防治提供思路和參考。

近年來針對植物的BVOCs感知系統(tǒng)的研究逐漸增加，但由于BVOCs組成繁雜且其介導的植物間信號感知是微觀且細致的，所以對植物感知BVOCs的機制以及內(nèi)、外部信號傳遞和作用機制的探究仍很困難。分子生物學技術的快速發(fā)展或可為該領域研究的深入開展提供技術支持。

另外，目前關于BVOCs介導的植物一植物相互作用研究大多是在實驗室或溫室條件下進行的，無法準確呈現(xiàn)出自然環(huán)境下的BVOCs合成代謝以及信息傳遞。而且由于BVOCs的易揮發(fā)性，導致信息在空氣中的傳播受到距離的限制，通常植物一植物間的信息傳遞距離不超過1m，因此，相對于空氣流通差的室內(nèi)環(huán)境，在田間環(huán)境下研究植物間及植物內(nèi)部揮發(fā)性線索的傳導機制將會更有利于對植物種群生態(tài)和進化的了解。

BVOCs現(xiàn)已作為一種生物防治工具應用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，能以更加自然的方式提高植物的免疫力和耐受性。未來可從分子生物學層面選擇性調(diào)控BVOCs的產(chǎn)生，做到最小危害程度的生物防治，從而可持續(xù)性地保護植物。