收稿日期：2023-02-13

基金項(xiàng)目：海南省重點(diǎn)研發(fā)項(xiàng)目（ZDYF2020183）；國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（82074130）；海南省自然科學(xué)基金人才項(xiàng)目（2019RC342）

作者簡介：梁煥宴（2000-），女，廣東茂名人，在讀碩士研究生，研究方向?yàn)橹兴幇踩栽u(píng)價(jià)，（電話）18825950259（電子信箱）liang448594255@163.com；通信作者，趙祥升，（電話）0898-31589013（電子信箱）xiangsheng437@163.com。

梁煥宴，邱淑芳，冼夢婷，等. 十種芳香南藥精油抑制真菌生長和毒素累積的效果比較［J］. 湖北農(nóng)業(yè)科學(xué)，2024，63（7）：105-109．

摘要：研究香茅［Cymbopogon nardus （L.） Rendle］等10種芳香南藥精油對(duì)黃曲霉菌（Aspergillus flavus）、黑曲霉菌（Aspergillus niger）生長和黃曲霉毒素B1、赭曲霉毒素A累積的抑制效果，以期將芳香南藥精油開發(fā)為綠色、高效的殺菌劑。水蒸氣蒸餾法提取精油，熏蒸法研究精油對(duì)黃曲霉菌和黑曲霉菌的抑制作用，氣相色譜-質(zhì)譜法分析精油成分，超高效液相色譜法檢測黃曲霉毒素B1和赭曲霉毒素A的含量。結(jié)果表明，10種精油的抑菌和抑制毒素累積作用存在較大差異。肉桂精油對(duì)黃曲霉菌、黑曲霉菌生長和毒素累積的抑制作用最強(qiáng)。香茅精油、大葉丁香精油、廣藿香精油、降香精油對(duì)霉菌生長和毒素累積也有較強(qiáng)的抑制作用。益智精油、高良姜精油、白胡椒精油、莪術(shù)精油、沉香精油的抑菌效果不明顯。甲基丁香酚、廣藿香醇、檸檬醛、肉桂醛、反式橙花叔醇及其氧化物可能是發(fā)揮抗菌作用的成分。香茅、大葉丁香、廣藿香、肉桂和降香精油具有開發(fā)為抑菌劑的潛力。

關(guān)鍵詞：芳香南藥；精油；抑制能力；黃曲霉菌；黑曲霉菌；真菌毒素

中圖分類號(hào)：S567；R932 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A

文章編號(hào)：0439-8114（2024）07-0105-05

DOI：10.14088/j.cnki.issn0439-8114.2024.07.017 開放科學(xué)（資源服務(wù)）標(biāo)識(shí)碼（OSID）：

Efficacy comparison of ten essential oils of aromatic southern medicines on the inhibition of fungal growth and mycotoxin accumulation

LIANG Huan-yan， QIU Shu-fang， XIAN Meng-ting， ZHOU Ya-kui， ZHAO Xiang-sheng

（Hainan Provincial Key Laboratory of Resources Conservation and Development of Southern Medicine/Hainan Branch of Institute of Medicinal Plant Development， Chinese Academy of Medical Sciences ， Haikou 570311， China）

Abstract： The efficacy comparison of ten essential oils on the inhibition of fungal growth and mycotoxin accumulation was carried out to provide reference for the development of green and efficient bacteriostatic agents. The essential oils were extracted by steam distillation method and analyzed by gas chromatography-mass spectrometry （GC-MS）. Fumigation was used to test the inhibition on Aspergillus flavus， Aspergillus niger of essential oils. Aflatoxin B1 （AFB1） and ochratoxin A （OTA） were determined by ultrahigh-performance liquid chromatography-triple quadrupole tandem mass spectrometry （UPLC-MS/MS）. The results showed that， significant differences were found in the antifungal and antitoxin accumulation effects of ten essential oils. Cinnamon oil could completely inhibit the growth of A. flavus， A. niger and mycotoxins accumulation， while essential oils of Cymbopogon nardus， Dalbergia odorifera， Pogostemon cablin and Eugenia cayophyllata could inhibit the growth of the two fungi and mycotoxins. However， the antifungal effect of other essential oils was not significant. Methyl eugenol， patchouli alcohol， citral， cinnamaldehyde， trans-nerolidol and its oxides might be the components that exerted antifungal effects. Fragrance essential oils had the potential to be developed as green preservatives.

Key words： aromatic southern medicines； essential oils； antimicrobial activity； Aspergillus flavus； Aspergillus niger； mycotoxins

果蔬、食品、谷物、中藥材等在種植、收獲、儲(chǔ)藏及加工過程中易受到曲霉屬（Aspergillus）、青霉屬（Penicillium）和鏈格孢霉屬（Alternaria）等真菌的污染而腐敗變質(zhì)，導(dǎo)致產(chǎn)品的營養(yǎng)、品質(zhì)、藥效價(jià)值下降，造成了資源浪費(fèi)。更為嚴(yán)重的是，真菌產(chǎn)生的真菌毒素具有強(qiáng)致癌、致畸、致細(xì)胞突變作用，食用這些受污染的食物或藥物，極可能導(dǎo)致急、慢性中毒，發(fā)生肝臟、腎臟、神經(jīng)組織損害等，嚴(yán)重威脅人類的健康［1，2］。其中，以黃曲霉菌（Aspergillus flavus）和黑曲霉菌（Aspergillus niger）的污染最為嚴(yán)重，所產(chǎn)生的真菌毒素［如黃曲霉毒素B1（AFB1）］和赭曲霉毒素A（OTA）都是較強(qiáng)的致癌物質(zhì)。為保障食品、谷物和中藥材的質(zhì)量，目前主要采用物理法（輻照、紫外線處理、電子束處理等）、化學(xué)法（化學(xué)合成抑菌劑、殺菌劑）等措施控制霉菌的污染，但存在產(chǎn)生抗藥性、殘留毒性、污染環(huán)境等問題，已被逐漸限制使用［3］，亟需開發(fā)天然、綠色、高效的防霉抑制劑。

植物精油是從芳香植物中提取的一類天然次生代謝物，具有抗菌、殺蟲和抗氧化等作用［4，5］。近年來，國內(nèi)外專家學(xué)者通過試驗(yàn)證明了植物精油對(duì)黃曲霉的生長及毒素的產(chǎn)生有一定的抑制作用［6］。作為天然抑菌劑，具有巨大的潛力和前景發(fā)展為食品、農(nóng)產(chǎn)品（如果蔬和谷物）和中藥材的防霉抑制劑。此外，植物精油具有易揮發(fā)、可降解、低毒、低殘留的特點(diǎn)，并且在病原微生物中產(chǎn)生耐藥性的風(fēng)險(xiǎn)較低，已經(jīng)成為防霉抑制劑開發(fā)研究的熱點(diǎn)［7］。海南島屬于熱帶海洋島嶼季風(fēng)氣候，植物資源豐富，有芳香植物329種，隸屬64科152屬［8］。本研究基于海南道地的芳香植物精油對(duì)黃曲霉菌、黑曲霉菌生長和AFB1、OTA毒素累積的抑制能力進(jìn)行比較，以期為海南芳香植物開發(fā)綠色、高效的抑菌劑提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

1.1.1 菌株 黃曲霉菌株（Aspergillus flavus，編號(hào)CGMCC 3.4410）和黑曲霉菌株（Aspergillus niger， 編號(hào)ITEM-5222）購買于中國微生物菌種保藏管理中心（北京）。

1.1.2 培養(yǎng)基 馬鈴薯葡萄糖瓊脂培養(yǎng)基（Potato Dextrose Agar，PDA）購自北京索萊寶科技有限公司。

1.1.3 試劑 甲醇、乙腈、乙酸乙酯、甲酸、甲酸銨（色譜純，F(xiàn)isher公司），無水硫酸鈉（分析純，西隴化工股份有限公司）；對(duì)照品黃曲霉毒素B1（AFB1），黃曲霉毒素B1內(nèi)標(biāo)（［13C17］-AFB1），赭曲霉毒素A（OTA），赭曲霉毒素A內(nèi)標(biāo)（［13C20］-OTA）購自PriboLab公司（新加坡PriboLab公司）。

1.dad6162f94d7bc18cd701dbec8b13fc81.4 儀器 Agilent 7890A型氣相色譜儀，5975C型四極桿質(zhì)譜儀，7683B型自動(dòng)進(jìn)樣器（美國安捷倫公司）；Waters TQD型三重四極桿串聯(lián)質(zhì)譜儀（美國Waters公司）；Mili-Q型純水儀（美國，Millipore公司）；XS105DU型十萬分之一電子天平（上海托利多有限公司）；高壓滅菌鍋（上海博訊實(shí)業(yè)有限公司）；恒溫培養(yǎng)箱（上海一恒科學(xué)儀器公司）。

1.1.5 芳香植物 肉桂［Cinnamomum cassia （L.） D. Don］、沉香［Aquilaria sinensis （Lour.） Gilg］、降香（Dalbergia odorifera T. C. Chen）、益智（Alpinia oxyphylla Miq）、高良姜（Alpinia officinarum Hance）、白胡椒（Piper nigrum L.）、大葉丁香（Eugenia caryophyllata Thunb）、廣藿香［Pogostemon cablin （Blanco） Benth］、香茅［Cymbopogon nardus （L.） Rendle］、莪術(shù)（Curcuma wenyujin Y. H. Chen et C. Ling）藥材收集于海南，經(jīng)中國醫(yī)學(xué)科學(xué)院藥用植物研究所海南分所南藥資源中心鑒定。

1.2 方法

1.2.1 精油提取 水蒸氣蒸餾法提取10種芳香南藥的精油，冷卻至室溫，收集，加入適量無水硫酸鈉除水，得精油，4 ℃保存?zhèn)溆谩?/p>

1.2.2 精油成分GC-MS分析 取揮發(fā)油10 μL溶解于2.0 mL乙酸乙酯中，混勻，過0.22 μm濾膜，GC-MS分析，NIST質(zhì)譜圖庫檢索結(jié)合部分化合物對(duì)照品比對(duì)確定精油的主要成分，峰面積歸一化法計(jì)算主要成分的相對(duì)含量。

1.2.3 菌種活化及孢子懸浮液的制備 取黃曲霉菌和黑曲霉菌接種于PDA培養(yǎng)基上，在溫度28 ℃、相對(duì)濕度90%條件下培養(yǎng)7 d。在黃曲霉和黑曲霉孢子的培養(yǎng)基表面緩慢加入2 mL無菌水（0.1%吐溫80），將孢子刮入無菌水中，將孢子懸液母液倒入 15 mL滅菌離心管中（內(nèi)置無菌玻璃球），充分振蕩，無菌脫脂棉過濾，得孢子懸浮液。取10 μL母液用無菌水稀釋100倍后用血細(xì)胞計(jì)數(shù)板和倒置顯微鏡觀察計(jì)數(shù)，最后將母液分裝稀釋，調(diào)節(jié)濃度為106個(gè)孢子/mL，制得黃曲霉菌和黑曲霉菌孢子懸浮液。

1.2.4 精油抑菌試驗(yàn) 準(zhǔn)確量取15 mL高溫滅菌的PDA培養(yǎng)基置于培養(yǎng)皿中，待培養(yǎng)基冷凝后，將 2 μL黃曲霉菌和黑曲霉菌孢子懸浮液（106個(gè)孢子/mL）接種于培養(yǎng)基中央，將無菌濾紙片粘貼在培養(yǎng)皿蓋上，取10 μL不同芳香南藥的精油滴在無菌紙上，待吸收后，對(duì)照組使用無菌水，將培養(yǎng)皿蓋上蓋，培養(yǎng)皿用封口膜封口，放置于恒溫培養(yǎng)箱中培養(yǎng)（28 ℃）7 d，每個(gè)試驗(yàn)平行3次。每天測量菌落的直徑，采用十字交叉法測定2次，結(jié)果取平均值。菌絲抑制率=（dc-dt）/dc×100%， 其中dc和dt分別為對(duì)照組和處理組菌落直徑的平均值。

1.2.5 AFB1和OTA的測定 待培養(yǎng)結(jié)束后，將培養(yǎng)皿中的所有內(nèi)容物溶解于50 mL 的乙腈-水（84∶16，v/v）溶液中，均質(zhì)10 min，超聲提取30 min， 過濾，濾液4 ℃ 離心15 min（13 000 r/min），取上清液過0.22 μm的濾膜，UPLC-MS/MS檢測AFB1和OTA。Waters ACQUITY BEH C18色譜柱（100.0 mm×2.1 mm，1.7 μm；Waters Corp.），柱溫 40 ℃。流動(dòng)相為甲醇（含0.1%甲酸，A）和水（2 mmol/L甲酸銨，B），流速為0.3 mL/min，洗脫程序?yàn)椋?～1 min 25% A；2～4 min，25%～45% A；4～6 min，45%～60% A；6～14 min，60%～95% A；14～19 min，95%A。進(jìn)樣量2.0 μL。電噴霧子離子源正離子模式（ESI+），多反應(yīng)監(jiān)測模式采集（MRM）。AFB1和OTA的定量檢測離子對(duì)分別為313.2>241.1，404.2>105.1。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同植物精油對(duì)黃曲霉菌的影響

由圖1A可知，肉桂精油對(duì)黃曲霉菌的抑制效果最明顯，在7 d培養(yǎng)期內(nèi)可以完全抑制黃曲霉菌絲的生長。其余9種精油對(duì)黃曲霉菌絲的生長有不同程度的影響。香茅、大葉丁香和廣藿香精油對(duì)黃曲霉菌絲的抑制作用弱于肉桂精油。其中香茅精油的作用最強(qiáng)，而大葉丁香和廣藿香精油可以顯著抑制菌絲的生長。白胡椒、高良姜和莪術(shù)精油對(duì)黃曲霉菌絲體的抑制作用較弱和對(duì)照差異并不明顯。沉香、降香和益智精油對(duì)黃曲霉菌絲生長有一定的抑制作用。以第7天菌落的直徑計(jì)算抑制率（圖2），肉桂精油對(duì)黃曲霉菌絲生長的抑制率為100%，香茅、大葉丁香和廣藿香精油對(duì)黃曲霉菌絲生長的抑制率在34.0%～96.7%，其他精油的抑制率低于34.0%。

2.2 不同植物精油對(duì)黑曲霉菌的影響

不同精油對(duì)黑曲霉菌絲體的抑制作用見圖1B，肉桂、香茅精油的抑制率最高，在7天的培養(yǎng)期內(nèi)可以完全抑制黑曲霉菌絲的生長，抑制率達(dá)100%（圖2）。廣藿香和大葉丁香精油對(duì)黑曲霉菌絲的生長也有較強(qiáng)的抑制作用，從第3天開始菌絲體基本停止生長，在第7天對(duì)黑曲霉菌絲生長的抑制率分別為80.81% 和84.25%。香茅、廣藿香和大葉丁香精油對(duì)黑曲霉菌絲的抑制作用明顯優(yōu)于黃曲霉菌。降香、沉香、高良姜、益智、莪術(shù)、白胡椒精油對(duì)黑曲霉菌絲生長的抑制作用呈下降趨勢。以第7天黑曲霉菌菌落的直徑計(jì)算，這幾種精油對(duì)黑曲霉菌絲生長的抑制率均低于20%。

在培養(yǎng)期內(nèi)，從不同精油處理的黃曲霉菌和黑曲霉菌生長曲線（圖1）可以看出，肉桂精油、香茅精油、廣藿香精油和大葉丁香精油有明顯的生長抑制作用，但對(duì)兩種曲霉的菌絲生長抑制效果存在差異。

2.3 不同精油對(duì)AFB1累積的影響

試驗(yàn)考察了不同精油對(duì)黃曲霉菌中真菌毒素AFB1累積的影響（圖3）。在對(duì)照組培養(yǎng)基中AFB1的量為15.75 μg，白胡椒精油、高良姜精油和莪術(shù)精油對(duì)AFB1累積無抑制作用。而肉桂精油可以完全抑制AFB1的累積，香茅精油、廣藿香精油和大葉丁香精油的抑制作用也較強(qiáng)，AFB1的量在2.5～4.7 μg。益智精油、沉香精油和降香精油對(duì)AFB1累積有一定的抑制作用。

2.4 不同精油對(duì)OTA累積的影響

試驗(yàn)還考察了不同精油對(duì)黑曲霉菌中真菌毒素OTA的影響（圖3）。不同精油對(duì)OTA累積的抑制作用也表現(xiàn)出較大的差異，對(duì)照組培養(yǎng)基中OTA的量為342.85 ng，大葉丁香精油、香茅精油和肉桂精油可以完全抑制OTA的累積，廣藿香精油對(duì)OTA的累積也有較強(qiáng)的抑制作用（48.75 ng）。降香精油對(duì)OTA的累積有一定的抑制作用。其他精油的抑制作用并不明顯。但值得注意的是，同一精油抑制毒素累積的效果要優(yōu)于抑制菌絲體生長的效果。大葉丁香精油、廣藿香精油可以顯著抑制OTA的產(chǎn)生，但并沒有完全抑制黑曲霉菌絲體的生長。降香精油對(duì)OTA累積的抑制作用也明顯優(yōu)于抑制黑曲霉菌絲體生長的作用。

2.5 精油成分的GC-MS分析

10種芳香南藥精油經(jīng)GC-MS分析，通過質(zhì)譜數(shù)據(jù)計(jì)算機(jī)檢索，鑒定其主要成分，并通過峰面積歸一化法計(jì)算主要成分的相對(duì)含量。在抗菌試驗(yàn)中，肉桂精油、香茅精油、大葉丁香精油、廣藿香精油和降香精油，對(duì)黃曲霉菌、黑曲霉菌生長以及毒素累積有一定的抑制作用，這5種精油成分的GC-MS分析結(jié)果見表1。由表1可知，大葉丁香精油、廣藿香精油、香茅精油、肉桂精油和降香精油的主要成分分別為甲基丁香酚（methyleugenol，76.79%）、廣藿香醇（patchouli alcohol，42.05%）、檸檬醛（trans-citral和cis-citral，74.31%）、肉桂醛 （cinnamaldehyde，76.41%）、反式橙花叔醇及其氧化物（trans-nerolidol 和nerolidol oxide Ⅰ， Ⅱ， Ⅲ， Ⅳ，65.77%），這些成分可能是精油發(fā)揮抑菌作用的物質(zhì)基礎(chǔ)。

3 小結(jié)與討論

本研究采用熏蒸法從10種芳香南藥精油中篩選出具有抑制黃曲霉菌、黑曲霉菌生長和黃曲霉毒素B1、赭曲霉毒素A累積的精油，分別為肉桂精油、香茅精油、大葉丁香精油、廣藿香精油、降香精油，這5種精油對(duì)黑曲霉菌生長的抑制效果優(yōu)于黃曲霉菌。而沉香精油、益智精油、高良姜精油、莪術(shù)精油和白胡椒精油的抑菌和抑制毒素累積的活性不明顯。本研究結(jié)果為芳香南藥植物的開發(fā)利用提供了參考，也為綠色、高效和安全抑菌劑的開發(fā)提供了依據(jù)。

天然植物成分作為抗菌劑用于谷物、果蔬及中藥材的防霉具有安全、低殘留等優(yōu)勢，已經(jīng)成為研究的熱點(diǎn)。文獻(xiàn)中也報(bào)道了多種精油如肉桂［9］、山蒼子［10］等精油對(duì)黃曲霉菌有較強(qiáng)的抑菌作用，但精油對(duì)黑曲霉菌生長和OTA毒素累積的作用研究較少。本研究結(jié)果證實(shí)了肉桂精油、香茅精油、大葉丁香精油和廣藿香精油等多種植物精油對(duì)黃曲霉菌、黑曲霉菌的生長有良好的抑制作用。成分是發(fā)揮抑菌作用的物質(zhì)基礎(chǔ)，文獻(xiàn)中報(bào)道了肉桂醛［11］、檸檬醛［12］，丁香酚［11］等是有效的抑菌成分。本試驗(yàn)通過GC-MS分析認(rèn)為肉桂醛、檸檬醛是肉桂精油、香茅精油中的主要成分，該研究結(jié)果與文獻(xiàn)報(bào)道的一致。大葉丁香精油、廣藿香精油和降香精油中的主要成分甲基丁香酚、廣藿香醇、反式橙花叔醇及其氧化物可能是其發(fā)揮抑菌的成分。植物精油含有多種成分，多種成分之間可能發(fā)揮協(xié)同增效的抑菌效果。大葉丁香中除了甲基丁香酚是其主要成分外，還含有丁香酚，而丁香酚對(duì)黃曲霉的抑制作用已經(jīng)得到證實(shí)［11］，但兩者之間是否存在協(xié)同增效的作用還有待驗(yàn)證。

試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)香茅精油、大葉丁香精油和廣藿香精油對(duì)毒素的抑制效果優(yōu)于對(duì)菌絲的抑制效果。文獻(xiàn)中也有類似的報(bào)告，如Nogueira等［13］發(fā)現(xiàn)藿香薊揮發(fā)油抑制菌絲生長的濃度約為抑制毒素累積濃度的30倍，該結(jié)果可能與精油抑制菌絲生長和抑制毒素累積的機(jī)制不同相關(guān)。王一非等［14］發(fā)現(xiàn)肉桂精油可使黃曲霉菌絲體變瘦、孢子數(shù)量減少。孫琦［15］研究認(rèn)為肉桂精油的主要成分肉桂醛是通過活性氧ROS及其相關(guān)酶和氧化應(yīng)激反應(yīng)的強(qiáng)度對(duì)黃曲霉和毒素起到雙重效應(yīng)，包括短時(shí)效應(yīng)和長時(shí)效應(yīng)，且抑制黃曲霉生長和毒素累積的機(jī)制不一致。Prasad等［16］在香茅精油對(duì)真菌抑制機(jī)制的研究中發(fā)現(xiàn)，真菌質(zhì)膜的主要成分麥角甾醇含量降低，破壞膜結(jié)構(gòu)導(dǎo)致陽離子Ca2+、Mg2+、K+和細(xì)胞內(nèi)核酸、蛋白質(zhì)泄漏，并認(rèn)為精油抑制毒素累積的機(jī)制是通過抑制甲基異二醛MG的生物合成，以及主要成分檸檬醛與AFB1合成的重要蛋白質(zhì)Ver-1和Omt-A蛋白質(zhì)相互作用，從而起到毒素合成抑制作用。因此，精油抑制霉菌生長和毒素累積的作用機(jī)制還有待深入研究。

植物精油具有發(fā)展為食品、農(nóng)產(chǎn)品和中藥材的綠色、高效和安全抑菌劑的潛力，但將其實(shí)際運(yùn)用于防霉過程仍然存在一些需要解決的問題。植物精油具有的揮發(fā)性，以及在光和熱環(huán)境下的化學(xué)不穩(wěn)定性等特性［17］使精油真正運(yùn)用于實(shí)際生產(chǎn)、貯藏過程存在困難。植物精油在中藥材中應(yīng)用還面臨許多問題，如釋放的揮發(fā)油成分在藥材中是否會(huì)殘留，對(duì)中藥的性味是否存在影響還有待研究。

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