摘要： 【目的】根尖邊緣細(xì)胞在植物對(duì)生物與非生物脅迫適應(yīng)中起重要作用，但其形成的生理機(jī)制仍需進(jìn)一步探究。本研究旨在探究蔗糖對(duì)柱花草Stylosanthes guianensis 根尖類邊緣細(xì)胞的形成及其鋁毒耐受能力的影響。【方法】以圭亞那柱花草‘熱研2 號(hào)’為試驗(yàn)材料，采用外源添加糖源的方法，分析柱花草根尖類邊緣細(xì)胞的形態(tài)特征，研究蔗糖對(duì)柱花草幼苗耐鋁能力的影響?！窘Y(jié)果】蔗糖和葡萄糖均能明顯促進(jìn)柱花草根尖類邊緣細(xì)胞的形成。添加蔗糖處理的根尖類邊緣細(xì)胞鮮質(zhì)量、長(zhǎng)度和寬度與無(wú)糖處理相比分別增加50%、14% 和62%，細(xì)胞層數(shù)增加3～4 層。保留根尖類邊緣細(xì)胞的柱花草具有較強(qiáng)的耐鋁能力；與無(wú)糖處理相比，蔗糖處理后形成的根尖類邊緣細(xì)胞具有更強(qiáng)的吸鋁能力，根尖鋁累積明顯減少，根系相對(duì)生長(zhǎng)速率增加45%?！窘Y(jié)論】蔗糖可以促進(jìn)柱花草根尖類邊緣細(xì)胞的形成，增強(qiáng)鋁處理下根尖類邊緣細(xì)胞對(duì)柱花草的保護(hù)作用。本研究結(jié)果為進(jìn)一步探究柱花草根尖類邊緣細(xì)胞發(fā)育及其適應(yīng)鋁毒脅迫的機(jī)制提供了理論依據(jù)。

關(guān)鍵詞： 柱花草；根尖類邊緣細(xì)胞；蔗糖；鋁毒害

中圖分類號(hào)： S59 文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A 文章編號(hào)： 1001-411X（2024）03-0329-07

在大多數(shù)植物如大豆Glycine max[ 1 ]、黃瓜Cucumis sativus[2]、水稻Oryza sativa[3] 等的生長(zhǎng)過(guò)程中，根冠最外層細(xì)胞不斷脫落，在水中以單個(gè)游離態(tài)存在，稱為根尖邊緣細(xì)胞（Root border cells，BCs）。而一些植物如擬南芥Arabidopsis thaliana[4]、日冠花Heliophila coronopifolia[5] 、馬占相思Acaciamangium[6] 等的細(xì)胞從根冠脫落后相互緊密粘連，形成致密的片狀甚至鞘狀結(jié)構(gòu)包裹根尖，稱為根尖類邊緣細(xì)胞（Root border-like cells，BLCs）。BCs 從根冠脫離后仍具有一定的活性，且可以產(chǎn)生具有抗逆性的分泌物，因此，BCs 形成及維持活性所需的碳源引起越來(lái)越多的關(guān)注[ 7 - 9 ]。研究發(fā)現(xiàn)，苜蓿Medicago truncatula 的根冠及BCs 中含有大量的淀粉體，且其轉(zhuǎn)錄本中包含70% 以上的蔗糖降解相關(guān)基因[9]，這表明淀粉和蔗糖可能在BCs 的形成和生長(zhǎng)發(fā)育過(guò)程中起重要作用。淀粉經(jīng)轉(zhuǎn)化后生成的蔗糖是植物體內(nèi)的主要碳源，其代謝為植物的生長(zhǎng)發(fā)育提供能量[10-12]，但蔗糖是否影響B(tài)Cs 的形成還有待明確。

BCs 在植物抵御生物和非生物脅迫中發(fā)揮重要作用。BCs 參與植物對(duì)病原菌的防御過(guò)程，如大豆BCs 分泌的黏液能促使卵菌疫霉的游動(dòng)孢子溶解從而阻止其進(jìn)入根尖，使根尖免受疫霉病害[1]。經(jīng)鎘處理后的豌豆Pisum sativum 根尖可以產(chǎn)生更多且活性更高的BCs，因而具有更強(qiáng)的鎘耐受能力[13]。此外，越來(lái)越多的研究表明，BCs 可以顯著增強(qiáng)植物的鋁毒耐受能力。例如，在霧培鋁處理?xiàng)l件下，豌豆BCs 細(xì)胞壁中的堿溶性果膠結(jié)合大量鋁離子，降低進(jìn)入根尖的鋁離子含量，從而減輕鋁對(duì)根尖的毒害作用[14]；果膠含量較高的水稻BCs 及其分泌的黏液可以降低鋁毒引起的根尖損傷[ 1 5 ]；鋁對(duì)去除BCs 杉木Cunninghamia lanceolata 幼苗根生長(zhǎng)的抑制作用顯著增強(qiáng)，表明杉木BCs 及其分泌的黏液能有效緩解鋁毒[16]。

柱花草Stylosanthes guianensis 是一類廣泛種植于熱帶、亞熱帶地區(qū)的優(yōu)質(zhì)豆科牧草，經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期的自然選擇和人工選育，對(duì)熱帶和亞熱帶地區(qū)酸性土壤中的諸多限制因子，如低磷、錳毒害和鋁毒害等表現(xiàn)出良好的適應(yīng)性[17-19]。前期研究發(fā)現(xiàn)，柱花草種子萌發(fā)2 d 后，其根尖被鞘狀的BLCs 包裹，且BLCs 的寬度與柱花草幼苗的耐鋁能力顯著相關(guān)，表明BLCs 的形成可能是柱花草適應(yīng)酸性土壤的重要機(jī)制[20-21]。本研究以圭亞那柱花草‘熱研2 號(hào)’為材料，探究蔗糖對(duì)其BLCs 形成及其幼苗鋁毒耐受能力的影響，為植物BCs 的形成及柱花草適應(yīng)鋁毒脅迫的機(jī)制研究提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

本試驗(yàn)所用植物材料‘熱研2 號(hào)’的種子由中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院熱帶作物品種資源研究所提供。

1.2 不同糖源處理試驗(yàn)

柱花草種子依次用7 5 % （ φ ） 乙醇溶液和10%（φ） 次氯酸鈉溶液消毒后，分別播種在不含糖、含甘露醇、含蔗糖和含葡萄糖的固體MS 培養(yǎng)基（ p H = 5 . 6 ） 中，含糖培養(yǎng)基中糖濃度均為0 . 0 8 7mol/L。置于25 ℃ 條件下黑暗培養(yǎng)，種子播種當(dāng)天記為第0 天，記錄萌發(fā)1～5 d 柱花草的主根長(zhǎng)，并在第3 天時(shí)拍照觀察主根BLCs 的形態(tài)特征，同時(shí)測(cè)定其長(zhǎng)度和寬度。試驗(yàn)結(jié)果取6 株幼苗的平均值。

1.3 BLCs 的長(zhǎng)度、平均寬度測(cè)量

選取柱花草萌發(fā)第3 天時(shí)拍攝的主根根尖圖片，用Image J 軟件測(cè)量每條主根BLCs 頂部到基部的距離記為其長(zhǎng)度；測(cè)量其頂部、中部和基部的寬度并計(jì)算平均值作為每條主根BLCs 的平均寬度。試驗(yàn)共測(cè)量5 株幼苗，取其平均值即為每株柱花草幼苗BLCs 的長(zhǎng)度和平均寬度。

1.4 BLCs 的鮮質(zhì)量測(cè)定

選取蔗糖處理和無(wú)糖處理?xiàng)l件下萌發(fā)第3 天的柱花草幼苗并剝?nèi)∑渲鞲鵅LCs，每10 株幼苗的BLCs 混合為1 次生物學(xué)重復(fù)，稱量其BLCs 的鮮質(zhì)量， 所得數(shù)值除以1 0 即為每株柱花草幼苗BLCs 的質(zhì)量，試驗(yàn)結(jié)果為3 次生物學(xué)重復(fù)的平均值。

1.5 BLCs 的層數(shù)、寬度測(cè)定和根尖直徑測(cè)量

選取在蔗糖處理和無(wú)糖處理?xiàng)l件下萌發(fā)3 d 的柱花草主根根尖約0.5 cm，用70 g/L 低熔點(diǎn)的瓊脂包埋，瓊脂冷卻凝固后用震動(dòng)切片機(jī)（Eppendorf 公司，德國(guó)） 切片獲得根尖橫截面，切片厚度為30 μm。取距離根尖1 m m 左右的切片在生物顯微鏡D M 5 0 0 0 B （ L e i c a 公司，德國(guó)） 下拍攝，統(tǒng)計(jì)其BLCs 的層數(shù)。在Image J 軟件上分別測(cè)量根尖橫截面寬度和根尖直徑，測(cè)量時(shí)須經(jīng)過(guò)橫截面圓心。將橫截面寬度減去根尖直徑即為BLCs 寬度。試驗(yàn)共測(cè)量6 條主根根尖的橫截面，試驗(yàn)結(jié)果取6 次生物學(xué)重復(fù)的平均值。

1.6 柱花草幼苗鋁處理試驗(yàn)

將柱花草種子置于含蔗糖和不含蔗糖的MS 培養(yǎng)基上萌發(fā)3 d 后，挑選長(zhǎng)勢(shì)一致的幼苗測(cè)量其根長(zhǎng)。對(duì)2 組幼苗分別設(shè)置保留BLCs 和去除BLCs處理2 組，隨后進(jìn)行48 h 鋁處理，鋁處理溶液為0.5mmol/L CaCl2 和50 μmol/L AlCl3 溶液，對(duì)照組為0.5 mmol/L CaCl2 溶液，pH 為4.5。測(cè)量鋁處理后的根伸長(zhǎng)量，并計(jì)算根相對(duì)生長(zhǎng)速率（鋁處理的根伸長(zhǎng)量/對(duì)照處理的根伸長(zhǎng)量×100%）。

1.7 蘇木精染色。

稱取0.2 g 蘇木精粉末和0.02 g 碘酸鉀粉末，先后加入100 mL 去離子水中，避光溶解2 h 制成蘇木精染色液。鋁處理后的柱花草幼苗用0.5 mmol/LCaCl2 溶液漂洗3 次，隨后置于蘇木精染色液中染色5 min，染色結(jié)束后用去離子水終止反應(yīng)并洗去浮色，在體式鏡（Leica DFC420，德國(guó)） 下觀察、拍照。

1.8 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析在Microsoft Excel 2019 和SPSS 26 軟件上進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同糖源對(duì)柱花草BLCs 及其主根生長(zhǎng)的影響

本研究首先對(duì)柱花草根尖進(jìn)行蔗糖和葡萄糖添加處理，以不加糖源和添加甘露醇的處理作為對(duì)照，分析不同處理?xiàng)l件下主根生長(zhǎng)以及BLCs 的長(zhǎng)度和平均寬度。結(jié)果表明，添加蔗糖和葡萄糖均明顯促進(jìn)柱花草根系的生長(zhǎng)。萌發(fā)4 d 以前，糖處理和對(duì)照處理的根系長(zhǎng)度無(wú)明顯差異，但萌發(fā)后第4 天，2 種糖處理的主根開(kāi)始快速生長(zhǎng)。萌發(fā)后第5 天，蔗糖處理的主根長(zhǎng)與無(wú)糖、甘露醇處理組相比分別增加39.8% 和37.2%，葡萄糖處理的主根長(zhǎng)分別增加38.3% 和35.6% （圖1）。

與主根不同，柱花草種子萌發(fā)3 d 后，主根長(zhǎng)度在不同糖源條件下尚無(wú)明顯差異時(shí)，其BLCs 均已發(fā)育成熟，在形態(tài)上存在差異（圖2）。外觀上，無(wú)糖與甘露醇處理形成的BLCs 較薄且透明、可見(jiàn)主根；而蔗糖和葡萄糖處理的BLCs 較厚且明顯褐化（圖2）。此外，BLCs 長(zhǎng)度和平均寬度在無(wú)糖與甘露醇2 個(gè)對(duì)照處理之間無(wú)明顯差異，在蔗糖和葡萄糖2 個(gè)處理之間也無(wú)明顯差異；其中，蔗糖處理形成的BLCs 的長(zhǎng)度和平均寬度分別為無(wú)糖對(duì)照的1.2 和1.1 倍（圖3）。

2.2 蔗糖對(duì)柱花草BLCs 形成的影響

進(jìn)一步以無(wú)糖為對(duì)照，分析蔗糖處理時(shí)柱花草BLCs 的形成過(guò)程。結(jié)果顯示，與上述試驗(yàn)結(jié)果相似，添加蔗糖在柱花草種子萌發(fā)后第4 天明顯促進(jìn)主根生長(zhǎng)（圖4）。而無(wú)論是否添加蔗糖，柱花草根尖均能在萌發(fā)后第2 天形成BLCs，但添加蔗糖處理形成的BLCs 的厚度明顯高于無(wú)糖對(duì)照；萌發(fā)后第3 天，蔗糖處理形成的BLCs 趨于穩(wěn)定；第4、5 天，BLCs 鞘狀結(jié)構(gòu)顏色加深，形態(tài)不再發(fā)生變化（圖5）。而無(wú)糖處理第3 天，BLCs 仍保持透明狀，此后第4、5 天，雖然BLCs 鞘狀結(jié)構(gòu)顏色加深，形態(tài)也不再發(fā)生變化，但其厚度明顯小于蔗糖處理（圖5）。進(jìn)一步分析萌發(fā)3 d 后不同處理?xiàng)l件下的BLCs 的鮮質(zhì)量和長(zhǎng)度。結(jié)果顯示，添加蔗糖形成的BLCs的鮮質(zhì)量和長(zhǎng)度與無(wú)糖對(duì)照相比分別增加50% 和14% （圖6）。

2.3 蔗糖對(duì)柱花草BLCs 形態(tài)特征的影響

對(duì)萌發(fā)3 d 的柱花草根尖進(jìn)行橫切，利用切片分析BLCs 的形態(tài)特征。柱花草根尖橫切面能較精準(zhǔn)地測(cè)量BLCs 的寬度，并清晰觀察BLCs 細(xì)胞及細(xì)胞層數(shù)。結(jié)果顯示，蔗糖處理的柱花草根尖BLCs 的橫截面明顯寬于無(wú)糖對(duì)照（圖7）。與無(wú)糖對(duì)照相比，蔗糖處理形成的BLCs 寬度增加62%，層數(shù)增加3～4 層（圖8A、8B）。與BLCs 不同的是，無(wú)糖處理和蔗糖處理在根尖直徑上沒(méi)有顯著差異（圖8C）。

2.4 蔗糖對(duì)柱花草BLCs 鋁毒耐受性的影響

本研究對(duì)柱花草進(jìn)行蔗糖處理后，將根系分為兩組，其中一組剝掉根尖的BLCs，另一組保留BLCs，對(duì)這兩組植株的根尖進(jìn)行鋁處理，測(cè)定不同處理?xiàng)l件下柱花草根尖和BLCs 的鋁累積以及根系的相對(duì)生長(zhǎng)速率，探究蔗糖介導(dǎo)的柱花草根尖BLCs 的形成對(duì)其耐鋁能力的影響。結(jié)果顯示，無(wú)鋁條件下，柱花草根尖和BLCs 均無(wú)蘇木精染色。鋁處理?xiàng)l件下，只要?jiǎng)兊鬊LCs，無(wú)論是蔗糖處理或無(wú)糖處理根尖的蘇木精染色均明顯較深，且兩者無(wú)明顯區(qū)別；而保留BLCs 的柱花草根尖蘇木精染色明顯變淺，且蔗糖處理后的根尖蘇木精染色明顯淺于無(wú)糖處理的根尖蘇木精染色。鋁處理?xiàng)l件下，無(wú)論是蔗糖誘導(dǎo)形成的BLCs 還是無(wú)糖條件下形成的BLCs 的蘇木精染色均呈深紫色，且兩者無(wú)明顯區(qū)別（圖9）。

根相對(duì)生長(zhǎng)速率分析結(jié)果顯示，剝掉BLCs 對(duì)柱花草的耐鋁能力影響較大。無(wú)BLCs 的條件下，無(wú)論根尖是否進(jìn)行前期的蔗糖處理，根系的相對(duì)生長(zhǎng)率低于24%。而保留BLCs 的柱花草根系的相對(duì)生長(zhǎng)速率在無(wú)糖處理?xiàng)l件下為33.4%，蔗糖處理?xiàng)l件下為48.5%，是無(wú)糖處理?xiàng)l件下的1.45 倍（圖10）。

3 討論與結(jié)論

BCs 是一類特殊的根細(xì)胞，參與植物根際生物與非生物脅迫的適應(yīng)過(guò)程[22-23]。目前已在多種植物中觀察到BCs 或者BLCs，包括產(chǎn)生BCs 的豆科作物如大豆、苜蓿、豌豆，錦葵科作物棉花Anemonevitifolia Buch 以及產(chǎn)生BLCs 的十字花科植物擬南芥等[1， 9， 13， 24-25]。本研究發(fā)現(xiàn)，豆科作物柱花草根尖也能產(chǎn)生BLCs。柱花草根尖在萌發(fā)后的第3 天形成黃褐色的鞘狀BLCs 包裹根冠，隨后BLCs 形態(tài)逐漸穩(wěn)定，其BLCs 的形態(tài)結(jié)構(gòu)與豆科作物馬占相思[6]的BLCs 十分相似。

植物的生長(zhǎng)發(fā)育需要碳源提供能量。已有研究表明，不添加外源蔗糖的玉米Zea mays 胚軸在處理7 d 后停止生長(zhǎng)，而在添加蔗糖的處理中，玉米胚軸則正常發(fā)育且產(chǎn)生大量根毛[26]。在培養(yǎng)基中添加蔗糖顯著促進(jìn)野生稻基部葉芽的發(fā)生和根狀莖的發(fā)育[27]。添加50 g/L 蔗糖時(shí)，桃Prunus persica 幼苗植株生物量、總根表面積、總根長(zhǎng)以及側(cè)根數(shù)量均顯著增加[28]，說(shuō)明蔗糖對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育具有促進(jìn)作用。在本研究中，添加蔗糖處理的柱花草根尖比無(wú)糖處理產(chǎn)生更多的BLCs，并且BLCs 的鮮質(zhì)量、長(zhǎng)度、寬度和細(xì)胞層數(shù)均顯著高于無(wú)糖處理，同時(shí)柱花草主根長(zhǎng)在第4 天后明顯增加，說(shuō)明蔗糖能促進(jìn)柱花草主根的生長(zhǎng)及其BLCs 的發(fā)育。此外，添加葡萄糖與蔗糖類似，明顯促進(jìn)柱花草幼苗主根的生長(zhǎng)和BLCs 的形成。早期研究發(fā)現(xiàn)，外源添加10 g/L 葡萄糖顯著促進(jìn)擬南芥根系的生長(zhǎng)，與0.3μmol/L 生長(zhǎng)素共同添加則顯著促進(jìn)擬南芥?zhèn)雀男纬蒣29-30]。添加10～30 g/L 葡萄糖和10?4 μmol/L 芐氨基嘌呤（人工合成細(xì)胞分裂素） 顯著增加擬南芥幼苗的下胚軸長(zhǎng)度[31]。以上結(jié)果說(shuō)明葡萄糖與生長(zhǎng)素和細(xì)胞分裂素等相互作用是其促進(jìn)植物生長(zhǎng)發(fā)育的可能機(jī)制。而蔗糖在植物體內(nèi)可轉(zhuǎn)化為葡萄糖[32]，這也可能是二者促進(jìn)柱花草BLCs 形成和主根生長(zhǎng)效果類似的原因。

植物BCs 在緩解植物鋁毒脅迫中發(fā)揮重要作用[ 3 ， 1 4 ， 3 3 ]。本研究中，鋁處理?xiàng)l件下，處理前有BLCs 包裹的柱花草根尖，其蘇木精著色程度淺于處理前去除BLCs 組，同時(shí)柱花草根相對(duì)生長(zhǎng)速率更高，說(shuō)明柱花草BLCs 能提高柱花草的鋁毒耐受能力。研究表明，在鋁脅迫條件下，植物BCs 的細(xì)胞壁果膠及BCs 分泌的黏液能吸附大部分鋁離子，從而減少進(jìn)入根系的鋁離子，起到保護(hù)植物根尖的作用[14-15， 34]。除此之外，作為包裹根冠的最外層細(xì)胞，柱花草致密的BLCs 鞘也可能起到一定的物理屏蔽作用，直接阻擋鋁離子進(jìn)入根尖。此外，張思琪[35] 在蠶豆Vicia faba 上研究發(fā)現(xiàn)外源添加蔗糖通過(guò)促進(jìn)有機(jī)酸蛋白相關(guān)基因表達(dá)和有機(jī)酸的合成與分泌，從而有效緩解鋁毒脅迫對(duì)蠶豆主根生長(zhǎng)的抑制。在本研究中，經(jīng)蔗糖處理的柱花草BLCs比缺糖處理組具有更強(qiáng)的鋁毒耐受能力，但在去除BLCs 的處理組中，添加蔗糖對(duì)柱花草的鋁毒耐受能力沒(méi)有明顯影響，說(shuō)明蔗糖增強(qiáng)柱花草鋁毒耐受能力依賴于BLCs 的形成，其具體機(jī)制可能與蠶豆存在差異，需要進(jìn)一步探究。

綜上所述，蔗糖處理促進(jìn)柱花草BLCs 的形成并增強(qiáng)其對(duì)鋁毒的耐受能力，葡萄糖可以代替蔗糖促進(jìn)柱花草BLCs 的形成。本研究結(jié)果為進(jìn)一步探究柱花草BLCs 發(fā)育及其適應(yīng)鋁毒脅迫的機(jī)制提供了理論依據(jù)。

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【責(zé)任編輯 李慶玲】

基金項(xiàng)目：國(guó)家自然科學(xué)基金（32172659）