王賀真?邊芳?童玉潔?段亞楠?翟冬枝

【摘要】目的 探討基于MRI影像組學(xué)聯(lián)合臨床特征的不同機器學(xué)習(xí)模型對宮頸鱗癌組織學(xué)分級的預(yù)測價值。方法 回顧性分析經(jīng)病理活檢證實的150例宮頸鱗癌患者，按4∶1的比例隨機分為訓(xùn)練集和驗證集。從T2加權(quán)像脂肪抑制序列（FS-T2WI）和增強T1WI（延遲期）的感興趣區(qū)中提取特征。經(jīng)過降維和篩選特征后，使用Logistic回歸（LR）、支持向量機（SVM）、貝葉斯（NB）、隨機森林（RF）、輕量級梯度提升機（LightGBM）、K-最近鄰法（KNN）構(gòu)建預(yù)測宮頸鱗癌組織學(xué)分級的影像組學(xué)模型。采用受試者操作特征（ROC）曲線下面積（AUC）評估6種模型的預(yù)測性能。采用單因素及多因素Logistic回歸分析預(yù)測獨立危險因素，并建立臨床及影像組學(xué)聯(lián)合模型。通過AUC比較各個模型的差異，決策曲線（DCA）評估模型的臨床價值。結(jié)果 在影像組學(xué)模型中，LightGBM模型AUC下面積最大（訓(xùn)練集為0.910，驗證集為0.839）。臨床特征聯(lián)合LightGBM模型的AUC面積最大（訓(xùn)練集0.935，驗證集0.888），高于臨床模型（AUC訓(xùn)練集為0.762，驗證集為0.710）和LightGBM影像組學(xué)模型。結(jié)論 LightGBM模型在影像組學(xué)模型中預(yù)測價值較高。聯(lián)合模型的DCA效果最佳，具有最好的臨床凈獲益。結(jié)合影像組學(xué)和臨床特征的聯(lián)合預(yù)測模型對宮頸鱗癌低分化具有良好的預(yù)測價值，可為臨床決策提供一種無創(chuàng)、高效的方法。

【關(guān)鍵詞】宮頸鱗癌；影像組學(xué)；組織學(xué)分級；磁共振成像；機器學(xué)習(xí)

Value of machine learning model based on MRI radiomics in predicting histological grade of cervical squamous cell carcinoma Wang Hezhen， Bian Fang， Tong Yujie， Duan Yanan， Zhai Dongzhi. Department of Medical Imaging， the Second Affiliated Hospital of Zhengzhou University， Zhengzhou 450014， China

Corresponding author， Zhai Dongzhi， E-mail： 963893762@qq.com

【Abstract】Objective To explore the predictive value of different machine learning models based on MRI radiomics combined with clinical features for histological grade of cervical squamous cell carcinoma. Methods Clinical data of 150 patients with cervical squamous cell carcinoma confirmed by pathological biopsy were retrospectively analyzed. They were randomly divided into the training set and validation set at a ratio of 4∶1. Features were extracted from the regions of interest of T2WI fat suppression sequence （FS-T2WI） and enhanced T1WI （delayed phase）. After dimensionality reduction and feature selection， logistic regression （LR）， support vector machine （SVM）， na?ve Bayes （NB）， random forest （RF）， Light Gradient Boosting Machine （LightGBM）， K-nearest neighbor （KNN） were used to construct a radiomics model for predicting the histological grade of cervical squamous cell carcinoma. The area under the receiver operating characteristic （ROC） curve （AUC） was used to evaluate the predictive performance of the six models. Univariate and multivariate logistic regression analyses were performed to predict the independent risk factors， and a combined model of clinical and radiomics was established. The differences of each model were compared by AUC， and the clinical value of the model was evaluated by decision curve （DCA）. Results In the radiomics model， the LightGBM model had the largest AUC （0.910 in the training set， and 0.839 in the validation set）. The AUC of clinical features combined with LightGBM model was the largest （0.935 in the training set， and 0.888 in the validation set）， which was higher than those of clinical model （0.762 in the training set， and 0.710 in the validation set） and LightGBM radiomics model. Conclusions The LightGBM model has a high predictive value in the radiomics model. The combined model has the optimal DCA effect and the highest clinical net benefit. The combined prediction model combining radiomics and clinical features has good predictive value for cervical squamous cell carcinoma with low differentiation， providing a non-invasive and efficient method for clinical decision-making.

【Key words】Cervical cancer； Radiomics； Histological grade； Magnetic resonance imaging； Machine learning

宮頸癌是全球女性第二常見癌癥，病死率為60%［1］。在發(fā)達國家及地區(qū)，由于細胞學(xué)篩查計劃的廣泛實施，其發(fā)病率和病死率一直在下降；但是欠發(fā)達地區(qū)的人乳頭瘤病毒（HPV）疫苗接種率和篩查率相差甚遠，而且近年來發(fā)病年齡趨于年輕化，部分病例在確診時已為晚期，預(yù)后極差［2-3］。

組織學(xué)分級影響宮頸癌患者的預(yù)后，低分化腫瘤患者的預(yù)后與高分化腫瘤患者相差甚遠，腫瘤復(fù)發(fā)率極高［4-5］。針對此類患者，準(zhǔn)確判斷其分期及組織學(xué)分級為患者提供精準(zhǔn)治療，并盡最大可能改善預(yù)后極其重要。MRI無輻射，可多序列、多參數(shù)成像，具有優(yōu)異的軟組織分辨力，有助于病變的檢出、大小和位置的判斷；同時檢出盆腔、腹膜后區(qū)及腹股溝區(qū)的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，是宮頸癌的最佳影像學(xué)檢查方法［6］。影像組學(xué)是一項創(chuàng)新技術(shù)，具有無創(chuàng)、經(jīng)濟、快捷等優(yōu)勢［7］。在影像圖像中定量提取具有高通量可挖掘空間的特征方面開辟了一條道路，可以描繪更微小的腫瘤異質(zhì)性［8］。這種方法已被廣泛研究用于疾病的檢測、分期和預(yù)后評估［9-12］。機器學(xué)習(xí)作為新型研究工具，通過計算機基于數(shù)據(jù)構(gòu)建概率統(tǒng)計模型并運用模型對數(shù)據(jù)進行預(yù)測與分析，現(xiàn)階段影像組學(xué)與機器學(xué)習(xí)相結(jié)合被廣泛應(yīng)用于醫(yī)學(xué)領(lǐng)域，分析和計算大數(shù)據(jù)，訓(xùn)練出的模型較傳統(tǒng)的Logistic回歸模型的結(jié)果更為可靠，基于影像組學(xué)特征的機器學(xué)習(xí)模型可以為臨床制定較優(yōu)治療方案提供有價值的信息［13］。本研究選擇不同的機器學(xué)習(xí)方法進行影像組學(xué)模型的開發(fā)和驗證，并基于MRI影像組學(xué)和臨床特征聯(lián)合的模型預(yù)測宮頸鱗癌組織學(xué)分級，旨在探討其在臨床的應(yīng)用價值，現(xiàn)報道如下。

對象與方法

一、研究對象

回顧性收集2018年1月至2023年7月就診于鄭州大學(xué)第二附屬醫(yī)院的宮頸鱗癌患者臨床、影像及病理資料。病例納入標(biāo)準(zhǔn)：①經(jīng)病理證實為宮頸鱗癌；②有詳細的臨床及病理資料；③MRI檢查前未接受任何治療。排除標(biāo)準(zhǔn)：MRI圖像質(zhì)量欠佳的患者。所有病例均由一名10年以上工作經(jīng)驗的放射科醫(yī)師依據(jù)FIGO 2018分期進行臨床分期。本研究經(jīng)醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會審批（批件號：2023137），所有患者均已簽署知情同意書。

二、檢查方法

采用Siemens Skyra3.0T或GE Pionner3.0T磁共振儀，配備8通道相控陣線圈完全覆蓋患者盆腔。掃描序列和參數(shù)：①橫斷面脂肪抑制T2WI序列：TR 3 150 ms，TE 86 ms，層厚5 mm，間距1 mm，視野260 mm×260 mm，激勵次數(shù)2次；②橫斷面增強T1WI序列：TR 3.2 ms，TE 1.2 ms，層厚

3 mm，視野380 mm×380 mm，激勵次數(shù)1次。對比劑為釓噴酸葡胺（Gd-DTPA），注射流率3 mL/s，用量0.1 mmol/kg，使用生理鹽水（20 mL）清洗。

三、圖像處理

首先對圖像預(yù)處理，應(yīng)用N4磁場校驗并進行重采樣調(diào)整體素為1 mm×1 mm×1 mm。然后將患者的橫斷位脂肪抑制T2WI、增強T1WI圖像以DICOM格式導(dǎo)入ITK-SNAP3.8.0軟件。在不知病理結(jié)果的情況下，由一位有5年工作經(jīng)驗的放射科醫(yī)師沿病灶進行逐層勾畫（圖1）。為了保證影像組學(xué)特征的可重復(fù)性，2周后隨機選取30個病灶重新勾畫，計算組內(nèi)相關(guān)系數(shù)。由另一位有10年工作經(jīng)驗的放射科醫(yī)師進行核對，共同確定最終的ROI。

四、特征篩選及模型構(gòu)建

使用Pyradiomics（Python3.0.1）對每個ROI提取影像組學(xué)特征， 包括一階特征（Firstorder）、直方圖灰度共生矩陣（GLCM）、形狀特征（Shape）、灰度共生矩陣（GLDM）、鄰域灰度差矩陣（NGTDM）、灰度游程長度矩陣（GLRLM）、灰度區(qū)域大小矩陣（GLSZM）特征。首先對提取的影像組學(xué)特征使用Z-score標(biāo)準(zhǔn)化，通過t檢驗（P <

0.05）篩選特征。隨后使用Pearson相關(guān)性分析去除高相關(guān)性的相似特征，r > 0.90的特征被認為是高度相關(guān)的特征，2個特征保留1個。按照4∶1隨機劃分訓(xùn)練集與驗證集。再在訓(xùn)練集中使用最小絕對收縮和選擇算子（LASSO）回歸篩選出最具預(yù)測性的特征，使用篩選的最佳特征構(gòu)建影像組學(xué)模型。在訓(xùn)練集中使用Logistic回歸（LR）、支持向量機（SVM）、貝葉斯（NB）、隨機森林（RF）、K-最近鄰法（KNN）、輕量級梯度提升機（LightGBM）建立模型，并且使用五倍交叉驗證在訓(xùn)練集中評價模型，在驗證組中驗證。

五、統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 26.0和Python 3.0.1進行統(tǒng)計分析。正態(tài)分布的連續(xù)變量以表示，組間比較采用t檢驗；非正態(tài)分布的連續(xù)變量以M（P25，P75）表示，組間比較采用Mann-Whitney U檢驗；分類變量以例（%）表示，有序變量組間比較采用秩和檢驗，無序變量組間比較采用χ 2檢驗或Fisher確切概率法。P < 0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

通過繪制受試者操作特征（ROC）曲線，計算曲線下面積（AUC）、準(zhǔn)確度、靈敏度、特異度、陽性預(yù)測值（PPV）、陰性預(yù)測值（NPV）、精確率和召回率的調(diào)和均值（F1），比較6種模型的診斷性能，篩選出最佳的放射組學(xué)模型。對訓(xùn)練集中每例患者的年齡、絕經(jīng)狀態(tài)、FIGO分期、腫瘤最大徑、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、接觸性出血、產(chǎn)次等臨床指標(biāo)進行單因素及多因素Logistic分析篩選宮頸鱗癌組織學(xué)分級臨床危險因素，建立臨床特征模型，然后使用最佳分類器構(gòu)建臨床與影像組學(xué)組合模型。對訓(xùn)練集及驗證集模型的性能進行評估和驗證，繪制ROC曲線，計算AUC、準(zhǔn)確度、靈敏度、特異度、PPV、NPV，通過Delong檢驗比較3個模型AUC的差異。使用決策曲線（DCA）量化訓(xùn)練和驗證隊列中不同閾值概率的凈獲益，評估模型的臨床效益。

結(jié)果

一、研究對象的臨床資料

本研究共納入150例宮頸鱗癌患者，包括中高分化患者82例、低分化患者68例。在訓(xùn)練集與驗證集中，低分化與中高分化患者年齡比較差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（P < 0.05）。見表1。

二、宮頸鱗癌組織學(xué)分級的單因素及多因素Logistic回歸分析

單因素和多因素Logistic回歸分析顯示，年齡增加及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是宮頸鱗癌組織學(xué)分級的危險因素（P < 0.05）。見表2。

三、機器學(xué)習(xí)模型性能評價

從兩個序列的ROI中共提取2 395個特征，經(jīng)過降維和篩選保留了7個特征分別為wavelet_-HLH_glszm_SmallAreaEmphasis、log_sigma_3_0_-mm_3D_firstorder_Median、original_shape_Sphericity、wavelet_HHH_gldm_DependenceNonUniformityNorma-lized、wavelet_HLH_glcm_Correlation、wavelet_HLL_-glcm_Idn、wavelet_LLH_firstorder_Maximum。訓(xùn)練集和驗證集中的6個影像組學(xué)模型（LR、NB、SVM、KNN、RF、LightGBM）的ROC曲線見圖2。在訓(xùn)練集中最佳模型是RF，AUC為1.000，然而在驗證集中，最佳的模型是LightGBM。LightGBM模型的AUC、準(zhǔn)確度、靈敏度、特異度、PPV、NPV和F1分別為0.839、0.833、0.938、0.714、0.789、0.909、0.857，見表3。RF模型雖然在訓(xùn)練集體現(xiàn)出良好的預(yù)測價值，但在驗證集上欠佳，顯示出過擬合的趨勢。為了保證模型的穩(wěn)定性和持續(xù)性，最終選擇LightGBM模型為最佳模型。

四、模型構(gòu)建與驗證

將臨床預(yù)測因素（年齡及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移）和7個影像組學(xué)特征結(jié)合建立聯(lián)合模型。使用LightGBM建立臨床模型、影像組學(xué)模型及二者聯(lián)合模型。三種模型在訓(xùn)練集和驗證集的ROC曲線見圖3。聯(lián)合模型的效能明顯優(yōu)于臨床和影像組學(xué)模型，AUC較高（訓(xùn)練集0.935，驗證集0.888），見表3。3種模型的DCA見圖4，聯(lián)合模型在訓(xùn)練集和驗證集中具有最顯著的凈獲益。

討論

在探討影像組學(xué)在宮頸癌病理預(yù)測中的價值時，許多學(xué)者已進行了深入研究。Wang等［14］研究顯示，宮頸腺癌紋理異質(zhì)性高于宮頸鱗癌，多序列MRI圖像構(gòu)建的聯(lián)合模型鑒別宮頸鱗癌與腺癌的 AUC為0.89，高于各單獨序列模型。謝元亮等［15］報道，基于動態(tài)增強MRI的紋理分析技術(shù)有助于在術(shù)前預(yù)測宮頸癌的組織病理學(xué)分型和臨床分級。近年來，影像組學(xué)為預(yù)測組織學(xué)分級提供新的方法。Wang等［16］認為，T2WI模型可以更好鑒別宮頸鱗癌的高低分化。尹進學(xué)等［17］發(fā)現(xiàn)，基于T2WI的3D紋理特征術(shù)前預(yù)測宮頸癌病理組織學(xué)分級具有一定價值。Shi等［18］構(gòu)建的T2WI和體素不相干運動彌散加權(quán)成像聯(lián)合模型，在評估組織分化方面性能優(yōu)于單獨序列。Liu等［19］基于表觀擴散系數(shù)的影像組學(xué)特征評估宮頸癌的組織病理分級，結(jié)果顯示三維全腫瘤體積分析在區(qū)分宮頸癌的組織學(xué)分級方面優(yōu)于二維腫瘤切片。孟影等［20］聯(lián)合MRI影像組學(xué)評分和臨床模型構(gòu)建的列線圖，能較好預(yù)測宮頸癌組織學(xué)分級。早期準(zhǔn)確識別宮頸癌組織分級，對治療及預(yù)后至關(guān)重要［21］。既往研究多是使用一種機器學(xué)習(xí)建模，而本研究構(gòu)建了6種機器學(xué)習(xí)模型。

宮頸癌在動態(tài)增強延遲期易與周圍正常組織區(qū)分，呈相對弱強化，因此本研究采用延遲期圖像進行病灶分割［22］。機器學(xué)習(xí)可以提供更準(zhǔn)確、客觀、可靠的模型來輔助臨床決策［23］。解添淞等［7］基于CT影像組學(xué)預(yù)測胰腺癌 CD8+T淋巴細胞浸潤狀態(tài)，使用決策樹、極端隨機樹、RF 3種機器學(xué)習(xí)算法建立模型，顯示極端隨機樹模型效能最佳（AUC訓(xùn)練集0.865，驗證集0.744）。Zhang等［24］發(fā)現(xiàn)，RF模型能夠準(zhǔn)確預(yù)測轉(zhuǎn)移性結(jié)直腸癌的早期死亡，優(yōu)于Logistic回歸、CatBoost、XGBoost和LightGBM模型，RF模型比其他模型具有更多的臨床效益。影像組學(xué)模型的預(yù)測性能對于疾病診斷和治療方案制定至關(guān)重要，而這種良好的預(yù)測性能在很大程度上取決于適當(dāng)?shù)臋C器學(xué)習(xí)算法。

本研究中，聯(lián)合模型表現(xiàn)出最佳的診斷性能（AUC訓(xùn)練集0.935，驗證集0.888），其次是SVM、RF、KNN、NB、臨床模型、LR模型。單一的影像組學(xué)模型可能無法充分考慮到患者個體差異以及其他臨床因素對于腫瘤發(fā)展的影響。因此，將臨床特征與腫瘤影像組學(xué)模型相結(jié)合，可以提供更全面、準(zhǔn)確的診斷信息。RF是一種基于集成多棵決策樹的算法，在很多數(shù)據(jù)集上準(zhǔn)確率較高［25］。但在處理小樣本時可能存在過擬合問題?？紤]到放射表型和基因型數(shù)據(jù)之間關(guān)系的復(fù)雜性和非線性，SVM是解決非線性問題的有效和穩(wěn)健的方法，具有良好的穩(wěn)定性和效率［26］。NB是一種基于概率論的分類算法，它可以增加特異度［27］。KNN是用距離最近的k個點來判斷屬于哪個類別，樣本不平衡時準(zhǔn)確率低［28］。LightGBM算法建立在決策樹算法上，利用提升樹的估計量，提供了梯度增強算法的有效實現(xiàn)，主要優(yōu)點是訓(xùn)練算法的明顯加速，產(chǎn)生更有效的模型［29-30］。Rufo等［31］使用LightGBM建立糖尿病的診斷模型，該模型的準(zhǔn)確度、AUC、靈敏度和特異度分別為0.981、0.981、0.999、0.963，優(yōu)于KNN、SVM、NB、Bagging、RF和XGBoost模型。Shao等［32］基于CT增強使用LightGBM算法建立模型，有助于鑒別靜脈平滑肌瘤病和子宮平滑肌瘤。本研究表明，LightGBM、SVM和RF模型比LR模型診斷效能更優(yōu)，推測宮頸癌可能是非線性或線性不可分的，因此使用線性算法的LR模型比非線性LightGBM、RF和SVM的效能低。

總之，本研究利用機器學(xué)習(xí)技術(shù)構(gòu)建并驗證臨床和MRI影像組學(xué)的聯(lián)合模型，可有效預(yù)測宮頸癌組織學(xué)分級，其中采用LightGBM算法的聯(lián)合模型在評估宮頸鱗癌組織學(xué)分級方面具有較高的預(yù)測價值，對臨床診斷具有積極意義。但本研究是回顧性研究，未進行外部驗證且樣本量較少，可能過擬合，日后有待擴大樣本量、進行多中心及多模態(tài)研究進一步驗證研究結(jié)論。

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（收稿日期：2023-10-27）

（本文編輯：林燕薇）