張潔 陳仕望 田紅衛(wèi) 孫丙華 王希 夏東坡*

（1 安徽大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，合肥 230601）（2 黃山生物多樣性與短尾猴行為生態(tài)學(xué)國(guó)際聯(lián)合研究中心，合肥 230601）（3 安徽大學(xué)資源與環(huán)境工程學(xué)院，合肥 230601）

理毛行為 (grooming) 指動(dòng)物個(gè)體為自身或其他個(gè)體清理毛發(fā)的過(guò)程 (Tanaka and Takefushi,1993; B?r?czkyet al., 2013; Zhukovskayaet al.,2013)。理毛行為是社會(huì)性動(dòng)物中普遍存在的行為模式，例如有蹄類 (Mooringet al., 1996; Hart,2000; Heitoret al., 2006)、嚙齒類 (Ferron and Lefebvre, 1982)、蝙蝠等 (Wilkinson, 1986)。在非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物社會(huì)群體內(nèi)，理毛行為是最為普遍并且發(fā)生最為頻繁的社會(huì)行為模式 (Schino, 2007; Schino and Aureli, 2008)，主要包括動(dòng)物個(gè)體為自身進(jìn)行的非社會(huì)性理毛 (auto-grooming) 和發(fā)生于兩兩個(gè)體之間的社會(huì)理毛 (social grooming) (Sachs,1998)。相比較僅具有物理清潔功能的自我理毛，社會(huì)理毛還具有重要的社會(huì)功能，例如促進(jìn)個(gè)體之間社會(huì)聯(lián)系的加強(qiáng)和群體的穩(wěn)定等 (Dunbar,1991, 2010; Spruijtet al., 1992; Xiaet al., 2019)。

依據(jù)理毛行為參與者的個(gè)體角色，參與社會(huì)理毛的有兩個(gè)動(dòng)物個(gè)體，一個(gè)是理毛行為的發(fā)起者 (理毛者，Groomer)，一個(gè)是理毛行為的接受者(被理毛者，Groomee)。對(duì)被理毛者而言，理毛行為可以為其清理毛發(fā)、降低心率、減輕壓力 (Keverneet al., 1989; Feh and Mazières, 1993)，理毛者也可以通過(guò)為其他個(gè)體投資理毛行為獲得相應(yīng)益處，例如緩和沖突、加強(qiáng)聯(lián)系、提升交配機(jī)會(huì)等(Gumert, 2007; Xiaet al., 2012, 2013; Jianget al.,2019)。依據(jù)理毛行為的過(guò)程特征，有的理毛行為是理毛者使用雙手梳理毛發(fā)，并不時(shí)地用手指捏住被理毛者毛發(fā)上的東西放入嘴里的過(guò)程，有的理毛行為是理毛者直接用嘴或舌頭舔舐被理毛者身體表面 (羽毛、皮膚、毛發(fā)等) 的過(guò)程 (李進(jìn)華，1999；李保國(guó)等，2002)。

進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，理毛者在獲益的同時(shí)也面臨通過(guò)口感染病毒、細(xì)菌、病原體或寄生蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)(Fromontet al., 1997; Caillaudet al., 2006; Craftet al., 2008; Dreweet al., 2011; Rushmoreet al., 2013,2017)。如對(duì)西地大猩猩 (Gorilla gorilla) 的研究發(fā)現(xiàn)，參與理毛行為較多的個(gè)體感染埃博拉病毒的風(fēng)險(xiǎn)較高 (Caillaudet al., 2006)；對(duì)貓鼬 (Suricata suricate) 的研究發(fā)現(xiàn)，為其他個(gè)體理毛較多的個(gè)體更容易感染結(jié)核桿菌 (Drewe, 2010)。不僅如此，理毛行為也會(huì)增加寄生蟲(chóng)感染的概率，如棕色蜘蛛猴(Ateles hybridus) (Rimbachet al., 2015)、藏酋猴(Macaca thibetana) (顧志遠(yuǎn)，2017)?？梢?jiàn)，盡管傳統(tǒng)觀點(diǎn)認(rèn)為理毛行為是一種低投資的行為模式(Pérez, 1998)，但寄生蟲(chóng)傳播的風(fēng)險(xiǎn)可能是理毛者面臨的重要代價(jià)之一。然而，理毛行為感染何種類型寄生蟲(chóng)及其感染風(fēng)險(xiǎn)如何等這些問(wèn)題仍需進(jìn)一步研究。

本研究以棲息于安徽黃山的野生藏酋猴為對(duì)象，采集動(dòng)物個(gè)體的糞便樣品并檢測(cè)其中寄生蟲(chóng)的種類，通過(guò)分析理毛行為與寄生蟲(chóng)感染的關(guān)系，探討理毛者在理毛投資過(guò)程中的代價(jià)與風(fēng)險(xiǎn)，也為深入理解社會(huì)性動(dòng)物構(gòu)建友好關(guān)系的投資與收益提供重要科學(xué)依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)和對(duì)象

野外研究的地點(diǎn)位于安徽省黃山市的浮溪野生猴谷 (北緯30°29′，東經(jīng)118°10′)。研究對(duì)象為長(zhǎng)期跟蹤研究的魚(yú)鱗坑A1 群 (YA1 群)，群體成員均能通過(guò)個(gè)體特征 (毛發(fā)顏色、手指是否殘缺、手指的狀態(tài)以及眼睛、鼻子、耳朵是否有殘缺等) 進(jìn)行精準(zhǔn)識(shí)別并系統(tǒng)命名 (李進(jìn)華，1999)。研究期間，本群共有27 只成年個(gè)體，即本研究的觀察取樣對(duì)象 (表1)。

表1 本研究個(gè)體與取樣基本信息Table1 Sample information of study individuals

1.2 行為數(shù)據(jù)采集

本研究野外觀察時(shí)間為2022 年8 月至2023 年4 月，包括采集理毛行為數(shù)據(jù)和對(duì)應(yīng)個(gè)體的糞便樣品。受野生動(dòng)物活動(dòng)的不可控制性影響，2022 年8 月和12 月及2023 年2—4 月 (共計(jì)5 個(gè)月) 的理毛行為數(shù)據(jù)和對(duì)應(yīng)個(gè)體的糞便樣品采集匹配度較高，用于分析的主要是這期間的數(shù)據(jù)。

本研究采用焦點(diǎn)動(dòng)物取樣方法 (focal-animal sampling) 和連續(xù)記錄法 (Continuous recording method) 記錄行為數(shù)據(jù) (Altmann, 1974)，使用事件記錄儀和錄音筆等并輔以筆錄，實(shí)時(shí)記錄動(dòng)物個(gè)體之間的理毛行為。理毛行為定義為一個(gè)個(gè)體為另一個(gè)個(gè)體清理毛發(fā)的過(guò)程 (Tanaka and Takefushi,1993; B?r?czkyet al., 2013; Zhukovskayaet al,2013)。動(dòng)物個(gè)體理毛5 s及以上被記錄為有效理毛行為；如果理毛行為停止或被打斷超過(guò)30 s或理毛者轉(zhuǎn)換理毛對(duì)象，則被記錄為新的理毛行為 (Bermanet al., 2008)；如果3 個(gè)或3 個(gè)以上個(gè)體簇?fù)砝砻瑒t按照兩兩關(guān)系分別記錄理毛關(guān)系 (Kutsukake and Clutton-Brock, 2010)；觀察和記錄理毛行為發(fā)生的環(huán)境，并記錄每個(gè)理毛回合中理毛的發(fā)起者和接受者、理毛位點(diǎn)、起止時(shí)間等 (夏東坡，2013)。

1.3 糞便樣本的采集和保存

研究期間，共采集新鮮糞便樣本328份。當(dāng)觀察到猴群中有個(gè)體排便時(shí)，記錄個(gè)體名字和排便時(shí)間，當(dāng)該個(gè)體離開(kāi)排便地點(diǎn)后，迅速用一次性無(wú)菌手套收集新鮮糞便樣品，遺棄沾染尿液或其他液體污染的樣本，去除石塊泥土等雜物后，裝入50 mL的糞便收集瓶中，并在瓶子上標(biāo)記相應(yīng)的信息，如動(dòng)物個(gè)體名字、糞便樣本采集時(shí)間等。加10%福爾馬林溶液后，于3 h 內(nèi)放置于4 ℃冰箱中保存 (用于測(cè)定寄生蟲(chóng)種類和負(fù)荷)。

1.4 腸道寄生蟲(chóng)的檢測(cè)

參照Makiya (2001) 的檢測(cè)方法，本研究采用銅絲篩和尼龍篩過(guò)濾離心沉淀法檢測(cè)野生藏酋猴糞樣寄生蟲(chóng)，具體步驟如下：(1) 過(guò)濾：稱取福爾馬林中保存的藏酋猴糞便1g，先經(jīng)過(guò)80 目的銅絲篩，再通過(guò)160 目的尼龍篩進(jìn)行過(guò)濾，倒去糞渣，收集濾液于500 mL 錐形量杯中，加清水至250 mL刻度處，靜置2 h。(2) 離心沉淀淘洗：倒出上清液，將剩余沉淀混勻后轉(zhuǎn)移至50 mL 離心管，加水至50 mL 刻度處，1 500 r/min 離心2 min。倒出上清，重復(fù)離心清洗2 ~ 3 次至上清液完全清澈。(3) 定量鏡檢：將離心沉淀轉(zhuǎn)移至10 mL 離心管，并加清水至5 mL，混勻后吸取0.5 mL 沉淀在顯微鏡下鏡檢。(4) 蟲(chóng)卵鑒定計(jì)數(shù)：對(duì)鏡檢下所觀察到的全部蠕蟲(chóng)蟲(chóng)卵及原蟲(chóng)囊蚴進(jìn)行鑒定并計(jì)數(shù)。計(jì)數(shù)的每種蟲(chóng)卵或囊蚴數(shù) × 20 即為每克蟲(chóng)卵數(shù)。本研究中寄生蟲(chóng)檢測(cè)委托安徽省寄生蟲(chóng)防治研究所完成。

1.5 社會(huì)理毛網(wǎng)絡(luò)構(gòu)建

基于兩兩個(gè)體之間的理毛行為數(shù)據(jù)，本研究構(gòu)建了理毛行為的加權(quán)網(wǎng)絡(luò)，該網(wǎng)絡(luò)考慮了接觸網(wǎng)絡(luò)中的社交互動(dòng)頻率和鄰近網(wǎng)絡(luò)中的個(gè)體間關(guān)聯(lián)指數(shù)。在理毛網(wǎng)絡(luò)中，用于鏈接的權(quán)重表示一對(duì)個(gè)體進(jìn)行理毛的時(shí)間。通過(guò)將“發(fā)起”和“接收”理毛的時(shí)間加和，將權(quán)重應(yīng)用于理毛網(wǎng)絡(luò)。使用每個(gè)二元的關(guān)聯(lián)指數(shù)對(duì)鄰近網(wǎng)絡(luò)中的鏈接進(jìn)行加權(quán)。使用半權(quán)重指數(shù) (HWI) (Whitehead,2008)，公式如下：

其中mab表示個(gè)體a 和個(gè)體b 一起出現(xiàn)的時(shí)間；m0表示在采樣過(guò)程中a 和b 都沒(méi)有出現(xiàn)的時(shí)間；ma和mb表示在采樣過(guò)程中只觀察到a 和b 其中的一個(gè)(Whitehead and Dufault, 1999)。HWI 的范圍從0 到1。0代表從未出現(xiàn)在一起的組合，1代表一直頻繁出現(xiàn)在一起的組合。

基于理毛網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)特征，計(jì)算每個(gè)個(gè)體在網(wǎng)絡(luò)中的節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度 (Carteret al., 2013)，用于衡量每個(gè)動(dòng)物個(gè)體在網(wǎng)絡(luò)中的重要性。節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度的值越大，表明個(gè)體在網(wǎng)絡(luò)中的中心位置越高，其在病原體傳播中的潛在作用就越大。

1.6 數(shù)據(jù)處理

所有數(shù)據(jù)先在Excel 2010 中進(jìn)行初步匯總和整理，分別篩選動(dòng)物個(gè)體的理毛時(shí)間 (包括發(fā)起理毛的時(shí)間和接收理毛的時(shí)間)。發(fā)起理毛的時(shí)間是指動(dòng)物個(gè)體對(duì)其他個(gè)體的理毛總時(shí)間占目標(biāo)動(dòng)物取樣總時(shí)間的百分比。接收理毛的時(shí)間是指其他個(gè)體對(duì)目標(biāo)個(gè)體的理毛總時(shí)間占目標(biāo)動(dòng)物取樣總時(shí)間的百分比。使用uncinet 軟件構(gòu)建個(gè)體之間的社會(huì)理毛網(wǎng)，從社會(huì)理毛網(wǎng)中提取參數(shù) (節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度)。同時(shí)，計(jì)算每個(gè)個(gè)體感染寄生蟲(chóng)的負(fù)荷量用于進(jìn)一步分析。使用Spearman Correlation Analysis 分析理毛時(shí)間 (發(fā)起理毛的時(shí)間、接收理毛的時(shí)間) 與動(dòng)物個(gè)體腸道寄生蟲(chóng)感染的相關(guān)性，使用Spearman Correlation Analysis 分析動(dòng)物個(gè)體節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度與腸道寄生蟲(chóng)感染的相關(guān)性。所有檢驗(yàn)的顯著性水平設(shè)置為α = 0.05 (雙尾檢驗(yàn))。

2 結(jié)果

2.1 腸道寄生蟲(chóng)的種類和感染率

在野生藏酋猴糞便樣品中共檢測(cè)到3 類寄生蟲(chóng)，主要包括8種蠕蟲(chóng)類腸道寄生蟲(chóng)：鞭蟲(chóng) (Trichuris trichura)、蟯蟲(chóng) (Enterobius vermicularis)、鉤蟲(chóng) (Ancylostomasp.)、猴結(jié)節(jié)線蟲(chóng) (Oesophagostomum apiostomum)、線蟲(chóng) (Capillariaspp.,Trichostrongylusspp.)、糞類圓線蟲(chóng) (Strongyloides stercoralis)、蛔蟲(chóng) (Ascarisspp.)、食口線蟲(chóng) (Oesophagostomumspp.)，2 種原蟲(chóng)類腸道寄生蟲(chóng)：球蟲(chóng)(Coccidiasp.)、結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng) (Balantidium coli)，及1 種吸蟲(chóng)類腸道寄生蟲(chóng)：后睪吸蟲(chóng) (Opisthorchis viverrini)。其中，線蟲(chóng)和結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)感染率最高，均為93%；鞭蟲(chóng)和蛔蟲(chóng)次之，感染率分別為54%和50%。后睪吸蟲(chóng)、球蟲(chóng)和食口線蟲(chóng)感染率最低，為4% (表2)。

表2 藏酋猴腸道寄生蟲(chóng)感染的種類與感染率Table 2 Types and infection rates of intestinal parasites in Tibetan macaques

2.2 兩個(gè)體間理毛行為與腸道寄生蟲(chóng)感染的關(guān)系

研究發(fā)現(xiàn)，野生藏酋猴發(fā)起理毛的時(shí)間越長(zhǎng)，感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的概率越大 (r= 0.223,P=0.015)；接收理毛的時(shí)間越長(zhǎng)，感染蛔蟲(chóng)的概率越低 (r= -0.261,P= 0.004)。其他種類的腸道寄生蟲(chóng) (鞭蟲(chóng)、鉤蟲(chóng)、猴結(jié)節(jié)線蟲(chóng)、糞類圓線蟲(chóng)等)感染率與動(dòng)物個(gè)體的理毛時(shí)間無(wú)顯著相關(guān) (P>0.05，表3)。

表3 藏酋猴理毛時(shí)間占比和理毛接受時(shí)間占比與腸道寄生蟲(chóng)的相關(guān)性Table 3 The correlation between the proportion of grooming time and the proportion of grooming acceptance time and intestinal parasites of Tibetan macaques

2.3 群體水平理毛行為對(duì)動(dòng)物個(gè)體腸道寄生蟲(chóng)感染的影響

基于兩個(gè)體間的理毛行為構(gòu)建社會(huì)網(wǎng)絡(luò) (圖1)。研究發(fā)現(xiàn)，動(dòng)物個(gè)體在理毛網(wǎng)絡(luò)中的節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度與鞭蟲(chóng)、蟯蟲(chóng)、鉤蟲(chóng)、猴結(jié)節(jié)線蟲(chóng)、線蟲(chóng)和糞類圓線蟲(chóng)等腸道寄生蟲(chóng)感染負(fù)荷之間無(wú)顯著相關(guān)性 (P>0.05)。與兩兩個(gè)體之間理毛行為和腸道寄生蟲(chóng)感染的關(guān)系相似，群體水平上動(dòng)物個(gè)體在理毛網(wǎng)絡(luò)中的節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度越大，其感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的概率越高 (r= 0.521,P= 0.006)。然而，動(dòng)物個(gè)體在理毛網(wǎng)絡(luò)中的節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度與蛔蟲(chóng)感染負(fù)荷之間無(wú)顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系 (P> 0.05，表4)。

圖1 藏酋猴社會(huì)理毛網(wǎng)絡(luò)圖. 節(jié)點(diǎn)表示群體中的所有成年個(gè)體；節(jié)點(diǎn)越大，節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度越高；線條粗細(xì)表示成員在社交網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)聯(lián)指數(shù)；雄性和雌性分別用藍(lán)色方塊和紅色方塊表示；標(biāo)簽上的字母代表每個(gè)個(gè)體的名字Fig. 1 Social grooming network of Tibetan macaques. The nodes represent all adult individuals in the group; The node size is proportional to the node strength; The line thickness indicates the member’s correlation index in the social network; Males and females are indicated by blue and red squares, respectively; The letters on the label represent each individual’s name

表4 藏酋猴腸道寄生蟲(chóng)負(fù)荷與節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度的相關(guān)性Table 4 The correlation between intestinal parasite load and node strength of Tibetan macaques

3 討論

本研究聚焦理毛行為與腸道寄生蟲(chóng)感染的種類與風(fēng)險(xiǎn)，發(fā)現(xiàn)野生藏酋猴群體中感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的概率最高，兩兩個(gè)體之間發(fā)起理毛行為持續(xù)時(shí)間越長(zhǎng)，感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)越大，同時(shí)接收理毛時(shí)間越長(zhǎng)，感染蛔蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)越低。進(jìn)一步的分析發(fā)現(xiàn)，野生藏酋猴群體水平上，理毛網(wǎng)絡(luò)中節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度越大的個(gè)體，感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)越高，但是動(dòng)物個(gè)體的節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度與蛔蟲(chóng)感染負(fù)荷之間卻無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系。結(jié)果說(shuō)明，理毛行為能夠增加一些腸道寄生蟲(chóng)感染的風(fēng)險(xiǎn)，為揭示理毛行為與特定腸道寄生蟲(chóng)種類的關(guān)系提供了直接證據(jù)，也為進(jìn)一步理解理毛行為投資與收益關(guān)系提供了科學(xué)依據(jù)。

本研究發(fā)現(xiàn)野生藏酋猴感染11 種寄生蟲(chóng)，這一結(jié)果與前期在同一地點(diǎn)、同一研究對(duì)象的結(jié)果略有異同。吳偉等 (2018) 通過(guò)尼龍篩淘洗法，檢測(cè)出10種寄生蟲(chóng)。鑒于寄生蟲(chóng)感染的多因素影響，如地域、環(huán)境、季節(jié)等 (Altizeret al., 2006)，盡管野生藏酋猴不同時(shí)期感染寄生蟲(chóng)種類有所不同，但是在糞便中均檢測(cè)到結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的包囊，且成年個(gè)體中具有很高的感染率 (84.62%，吳偉等，2018；93.00%，本研究)。結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)是人體最大的寄生原蟲(chóng)，寄生于人的大腸中，可侵犯宿主的腸壁組織引起結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)瘧疾，其生活史簡(jiǎn)單不需要中間寄主，包括包囊和滋養(yǎng)體兩個(gè)時(shí)期，也是監(jiān)測(cè)動(dòng)物感染與否的關(guān)鍵指標(biāo) (師永華等，2022)。結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)在哺乳動(dòng)物腸道中普遍存在，如獼猴 (Macaca mulatta) (林開(kāi)鉛等，2011；韋秋獎(jiǎng)和王宏，2015)、食蟹猴 (Macaca fascicularis) (謝永平等，2019)、豬 (Annaet al.,2021) 等。近期的研究發(fā)現(xiàn)，在籠養(yǎng)環(huán)境下，一些非人靈長(zhǎng)類動(dòng)物的腸道中存在結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)滋養(yǎng)體，如長(zhǎng)臂猿 (Hoolock leuconedys) (鄧長(zhǎng)林等，2013)、食蟹猴 (謝永平等，2019)、實(shí)驗(yàn)獼猴 (林開(kāi)鉛等，2011)、白頭葉猴 (Presbytis leucocephalus)(肖航，2021)。本研究為認(rèn)識(shí)野生藏酋猴群體中結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)較高感染率提供了更多證據(jù)，說(shuō)明自然條件下野生靈長(zhǎng)類動(dòng)物也有感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)，且感染風(fēng)險(xiǎn)較高。

理毛行為的基本功能是清潔功能。本研究發(fā)現(xiàn)接收理毛行為時(shí)間越長(zhǎng)的個(gè)體感染蛔蟲(chóng)的概率越低，為這一功能提供了證據(jù)。同時(shí)，理毛行為也具有顯著的社會(huì)功能 (加強(qiáng)個(gè)體間社會(huì)聯(lián)系等)(Dunbar, 1991, 2010; Spruijtet al., 1992; Xiaet al.,2019)。然而，病毒或寄生蟲(chóng)的感染或傳播風(fēng)險(xiǎn)是理毛行為投資的一種代價(jià) (Alexander, 1974; M?lleret al., 1993; Altizeret al., 2003)，動(dòng)物個(gè)體之間的直接接觸會(huì)導(dǎo)致特定類型寄生蟲(chóng)感染的風(fēng)險(xiǎn)。在獼猴的研究中發(fā)現(xiàn)，與群體成員直接接觸越頻繁的個(gè)體，其寄生性原蟲(chóng)的感染率也越高 (Houptet al., 2016)。其他社會(huì)性動(dòng)物的研究中也發(fā)現(xiàn)了相似的結(jié)果 (長(zhǎng)頸鹿Giraffa camelopardalis, Vander-Waalet al., 2014；貓鼬Suricata suricatta, Drewe,2010)，但是感染或傳播的寄生蟲(chóng)種類有所差異，如在長(zhǎng)頸鹿中社會(huì)接觸行為與大腸桿菌的傳播有關(guān) (VanderWaalet al., 2014)，貓鼬的理毛行為與牛分支桿菌 (Mycobacterium bovis) 的感染關(guān)系密切(Drewe, 2010)。

本研究發(fā)現(xiàn)，作為動(dòng)物個(gè)體之間直接接觸方式之一，理毛行為感染和傳播結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)較高。

結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)致病性不僅與不同蟲(chóng)株蟲(chóng)體本身的毒力有關(guān)，還與宿主的免疫狀態(tài)和寄生環(huán)境有關(guān) (孫志洲，2018；師永華等，2022)。盡管野外研究期間尚未發(fā)現(xiàn)動(dòng)物個(gè)體有明顯的發(fā)病癥狀，但是野外研究的可控性較低，樣品檢測(cè)的途徑相對(duì)簡(jiǎn)單，動(dòng)物個(gè)體的健康狀況很難監(jiān)測(cè)，因此理毛行為與結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)感染的關(guān)系，尤其是對(duì)動(dòng)物個(gè)體健康狀況的影響很難定論。更為重要的是，本研究發(fā)現(xiàn)，群體水平上理毛網(wǎng)絡(luò)中節(jié)點(diǎn)強(qiáng)度越高的個(gè)體，其感染結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)越高。這一結(jié)果提示我們，結(jié)腸小袋纖毛蟲(chóng)感染不僅是對(duì)特定個(gè)體理毛行為的代價(jià)，而且可能引起整個(gè)社會(huì)群體的感染風(fēng)險(xiǎn)，應(yīng)該引起足夠的重視。

本研究為了解理毛行為導(dǎo)致感染何種類型寄生蟲(chóng)以及感染風(fēng)險(xiǎn)提供了更多的證據(jù)支持，也為動(dòng)物個(gè)體的投資與收益關(guān)系提供了更多的科學(xué)依據(jù)。然而，由于寄生蟲(chóng)種類繁多、生活史特點(diǎn)各異、鑒定指標(biāo)多樣 (包囊、滋養(yǎng)體、成蟲(chóng)等)、野生動(dòng)物生存環(huán)境和群體內(nèi)動(dòng)物個(gè)體的社會(huì)特征 (年齡、順位等) 也各不相同，因此未來(lái)的研究更要針對(duì)特定物種、特定環(huán)境、特定寄生蟲(chóng)種類以及感染后的健康評(píng)價(jià)等綜合分析，一方面可以科學(xué)地監(jiān)測(cè)野生動(dòng)物的健康，另一方面可以為認(rèn)識(shí)和理解動(dòng)物個(gè)體社會(huì)行為的功能與代價(jià)提供更多證據(jù)支撐。同時(shí)，理毛時(shí)間長(zhǎng)短只是寄生蟲(chóng)傳播與否的一種影響因素，其他潛在因素也可能直接影響寄生蟲(chóng)的感染，或者通過(guò)影響動(dòng)物個(gè)體之間的關(guān)系間接影響寄生蟲(chóng)感染，未來(lái)需要更深入的研究。

致謝：感謝安徽大學(xué)行為生態(tài)研究組全體成員對(duì)本文數(shù)據(jù)采集和處理過(guò)程中的幫助和支持！感謝安徽省寄生蟲(chóng)病防治研究所對(duì)本論文寄生蟲(chóng)檢測(cè)的幫助！感謝黃山野生猴谷管理中心的工作人員對(duì)野外工作的支持和幫助！感謝房東程海濱一家對(duì)日常生活的幫助和照顧！