林錦煌 姚輝, 吳鋒 向左甫

（1 中南林業(yè)科技大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，長沙 410004）（2 湖北神農(nóng)架金絲猴保育生物學(xué)湖北省重點實驗室，神農(nóng)架 442411）（3 中南林業(yè)科技大學(xué)林學(xué)院，長沙 410004）

在動物演化進(jìn)程中，羽毛、毛發(fā)、皮膚等表型顏色特征的作用是研究者長期關(guān)注的重點 (Andersson, 1994; Cuthillet al., 2017; Duarteet al.,2017; Lindet al., 2017; Postemaet al., 2022)。動物表型顏色一般受色素細(xì)胞和結(jié)構(gòu)著色兩種機(jī)制調(diào)節(jié)控制 (Shawkey and D’Alba, 2017)，且隨時間與環(huán)境動態(tài)變化 (Duarteet al., 2017)。面對不同環(huán)境壓力 (捕食者、性競爭、惡劣環(huán)境等) 時，動物顏色動態(tài)變化起著重要的調(diào)節(jié)作用 (Cuthillet al.,2017)，例如顯示社會地位信號 (Crowley and Magrath, 2004)、發(fā)出性信號吸引配偶 (Torres and Velando, 2003)、防御捕食者 (Postemaet al., 2022)、主動調(diào)節(jié)體溫 (Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)、減少紫外線損傷 (Lahti and Ardia,2016) 等。面對環(huán)境壓力時，動物往往表現(xiàn)出顏色多態(tài)來提高適合度 (Loseyet al., 1997; Dijkstraet al., 2008; Nokelainenet al., 2012)。

在動物著色的選擇壓力中，性選擇通常具有較強(qiáng)的驅(qū)動作用 (Andersson, 1994)。性選擇是在繁殖競爭中進(jìn)化出相對于同性其他個體優(yōu)勢的過程(Darwin, 1871; Shuker and Kvarnemo, 2021)，可分為交配前與交配后選擇 (Evans and Garcia-Gonzalez, 2016; Dixson, 2018)。一般來說，與顏色信號相關(guān)的性選擇機(jī)制均為交配前性選擇。性選擇強(qiáng)弱與交配系統(tǒng)有關(guān) (Shuster, 2009)，在一雄多雌或多雄多雌的交配系統(tǒng)中，因配偶競爭激烈使得性選擇作用強(qiáng)烈 (Puurtinen and Fromhage, 2017)，但即使一雄一雌的交配系統(tǒng)同樣存在性選擇作用 (Burley, 1986; Kvarnemoet al., 2007)。

性選擇通常分為同性競爭和異性吸引 (Darwin, 1871)。同性競爭指用于增加同性競爭中有利于獲得繁殖機(jī)會的特征，而異性吸引指用于增強(qiáng)個體吸引異性能力的特征 (Darwin, 1871; Andersson, 1994)。在性選擇假說中，異性吸引假定更靚麗的表型顏色更能獲得異性青睞，獲得更多的交配機(jī)會，產(chǎn)生更多的后代，增加自身適合度；同性競爭則假定更靚麗的表型顏色意味著具有更強(qiáng)的格斗能力，可以有效減少爭斗 (Senar, 2006)，在爭奪配偶的同性競爭中容易勝出。

在哺乳動物中，因其顏色相對單調(diào)，且多為二色視覺系統(tǒng)，只有少數(shù)物種具有多種類型交配系統(tǒng) (Jacobs, 1993; Petersdorf and Higham, 2018)，因而涉及表型顏色在性選擇中作用的研究較少。比較而言，靈長類為有三色視覺系統(tǒng)的動物 (Surridgeet al., 2003)，不僅具有多彩毛發(fā)和靚麗皮膚(Bradley and Mundy, 2008)，還擁有幾乎所有的交配系統(tǒng)類型 (Petersdorf and Higham, 2018)。因此，靈長類動物是探索色彩在性選擇中作用機(jī)制非常好的類群。本文回顧了性選擇壓力下顏色信號的功能，著重分析了顏色信號在非人靈長類性選擇中的作用。首先從性選擇角度介紹表型顏色的多樣，然后闡述靈長類在這項研究中的優(yōu)勢，最后重點回顧色彩信號在靈長類中的作用研究。我國擁有豐富的靈長類資源，但國內(nèi)此類研究甚少，希望借此文引發(fā)國內(nèi)學(xué)者的相關(guān)研究興趣。

1 性選擇壓力下的顏色信號

1.1 表型顏色的性二態(tài)

同一物種雌雄個體在形態(tài)結(jié)構(gòu)上存在明顯差異的現(xiàn)象被稱為性二態(tài)，其中除生殖器官外的性別差異特征被稱為第二性征 (McPherson and Chenoweth, 2012)。第二性征的出現(xiàn)是為了確保個體(通常是雄性) 獲得更大的繁殖成功 (McPherson and Chenoweth 2012)。達(dá)爾文認(rèn)為第二性征有助于性選擇，它能幫助個體在同性競爭或吸引異性時獲得生存優(yōu)勢或繁殖成功 (Darwin, 1871)。動物的皮毛和皮膚顏色是常見的第二性征，即性二色型(sexual dichromatism) (McPherson and Chenoweth,2012)。

1.2 表型顏色的性選擇假說

靚麗的毛、皮或其他裝飾物所傳達(dá)的顏色信號作用在異性吸引和同性競爭時十分突出，因此性選擇常常作為解釋第二性征的主要學(xué)術(shù)假設(shè)。擁有靚麗顏色的雄性通?？梢晕龜?shù)量較多的雌性與之交配 (Albert and Schluter, 2005)。靚麗顏色可能與個體潛在特質(zhì)有關(guān)，選擇具有特質(zhì)的配偶意味著能獲得間接繁殖利益，例如間接利益通常與“好基因假說”有關(guān) (Andersson, 1994)，“好基因假說”認(rèn)為雌性更喜歡與擁有復(fù)雜特征 (大體型、擁有大且靚麗的裝飾物) 的雄性交配，意味著此類雄性具有更好的基因且可遺傳給下一代 (Kirkpatrick and Ryan, 1991; Andersson, 1994)。鳥類多彩的羽毛可能傳遞身體健康信號 (Hill and Montgomerie, 1994；Senar and Escobar, 2002)；同樣，非人靈長類動物鮮紅的皮膚也可能是健康信號 (Rhodeset al., 1997)。表型顏色可能也傳遞了動物組織相容性復(fù)合體 (major histocompatibility complex, MHC)基因多樣性的信息，由于MHC基因在脊椎動物的免疫系統(tǒng)中有著重要作用，MHC 多樣性高 (不同MHC 等位基因的數(shù)量) 意味著能有效對抗更廣泛的病原體 (Huchardet al., 2010）。

與“好基因假說”類似的是“條件依賴型障礙 (condition dependent handicaps) 假說”(Pomiankowski, 1987)：第二性征的過度發(fā)展在某些條件下可能是降低雄性存活率的缺陷，而能克服這種缺陷并存活的雄性則說明其具有更加優(yōu)秀的特質(zhì)。此外，漢密爾頓-祖克假說 (Hamilton-Zuk hypothesis) 認(rèn)為雄性鮮艷程度與寄生蟲的低載量有關(guān)聯(lián) (Hamilton and Zuk, 1982)，也是一種健康信號。

靚麗顏色不僅反映了該個體擁有“好基因”，還可以作為雌性繁殖力的評估信號，例如雌性裸胸海龍 (Nerophis ophidion) 身體顏色 (Monteiroet al., 2017)、雌性黃體尻鰕虎魚 (Gobiusculus flavescens) 腹部顏色 (Svenssonet al., 2005)、帶紋矛耙麗魚 (Pelvicachromis taeniatus) 紅色和藍(lán)色的腹側(cè)區(qū)域大小 (Baldaufet al., 2011)、雌性高原條紋蜥蜴 (Sceloporus virgatus) 在繁殖季節(jié)喉部斑點面積和顏色飽和度 (Weiss, 2006)、雌性藍(lán)山雀 (Cyanistes caeruleus) 黃色的前胸羽毛 (Doutrelantet al.,2008)、雌性斑脅草雁 (Chloephaga picta) 頭部和腿部顏色的靚麗程度 (Gladbachet al., 2010) 等都表明其具有較優(yōu)秀的繁殖能力。只有很少一部分物種的雌性進(jìn)化出夸張裝飾物吸引配偶以提高交配成功率 (Clutton-Brock, 2009)。由于夸張裝飾物不僅犧牲了部分繁殖力，還會增加被捕食風(fēng)險 (Priceet al., 1993; Servedio and Lande, 2007)，因此，比起夸張且昂貴的裝飾，把顏色作為評估雌性繁殖力的信號可能是多數(shù)物種能量權(quán)衡的結(jié)果。

以上都是“間接利益”的擇偶選擇，而在“直接利益”的理論中，選擇配偶的個體需要獲得實實在在的好處，例如提供巢、領(lǐng)土或食物 (Priceet al., 1993; Andersson, 1994)。動物著色能體現(xiàn)個體提供“直接利益”的能力，例如鳥類的顏色還代表它們從環(huán)境中搜集資源的能力，是其能夠為幼鳥提供優(yōu)質(zhì)食物的證據(jù) (Senar and Escobar,2002)。

高等級雄性非人靈長類動物個體常通過更鮮艷的顏色來展示自己的等級順位 (Setchell and Wickings, 2005; Martyet al., 2009; Grueteret al.,2015b)，理論上可能會吸引雌性，因為高等級的雄性更有能力保護(hù)雌性不受捕食者和其他個體的傷害，而且有優(yōu)先進(jìn)入采食區(qū)域的“特權(quán)”。同時，攻擊代價是高昂的，雄性一般在爆發(fā)攻擊之前會評估對手 (Smith and Parker, 1976)；“身份徽章”是一種可評估的、顯眼的裝飾品視覺信號，彰顯個體優(yōu)勢等級或競爭能力，常在大規(guī)模群體或群體內(nèi)等級關(guān)系不明顯的物種中出現(xiàn) (Bergman and Sheehan, 2013; Grueteret al., 2015a)；攻擊武器和裝飾物與身體條件強(qiáng)烈相關(guān) (Cottonet al., 2004;Emlenet al., 2012; McCulloughet al., 2016 )，是常見的“身份徽章”，在魚類 (Dijkstraet al., 2008)、兩棲類 (Rudh and Qvarnstrom, 2013)、爬行類 (Anderholmet al., 2004) 、鳥類 (Senar, 2006)、哺乳類(Bergeronet al., 2010) 都曾出現(xiàn)過。顏色信號可被作為“身份徽章”，例如暗色水雞 (Gallinula tenebrosa) 額甲大小和顏色 (Crowley and Magrath,2004)；紅頭泥鸝 (Icterus pustulatus pustulatus) 羽毛顏色 (Murphyet al., 2009)。某些物種雌性也以顏色信號作為“身份徽章”，例如藍(lán)山雀羽冠藍(lán)色是一種地位象征 (Midamegbeet al., 2011)，是雌性攻擊能力的標(biāo)志。

食物視覺偏好假說認(rèn)為動物的顏色偏好是在特定環(huán)境下產(chǎn)生感覺偏差。比如，成熟果實多為紅色可能會導(dǎo)致動物對紅色偏好 (Fernandez and Morris, 2007)，因而紅色個體更具魅力。在物種演化進(jìn)程中，這種共同的感覺偏好很容易用來增強(qiáng)吸引力 (Ryan, 1990; Endler, 1992)。“失控”假說認(rèn)為對特定性狀的持續(xù)偏好以及該性狀夸張發(fā)展可以協(xié)同進(jìn)化，導(dǎo)致越來越強(qiáng)的特征表達(dá)，以及對越來越強(qiáng)的特征表達(dá)的偏好 (Fisher, 1930)。顏色特征的表達(dá)和對顏色特征的偏好都可遺傳，這樣個體既繼承了顏色特征 (只可能在一種性別中表達(dá))，又繼承了對顏色特征的偏好 (可能只在另一個性別中表達(dá)) (Lande, 1981)。

2 非人靈長類的研究優(yōu)勢

2.1 豐富的表型顏色

性二型在靈長類動物中普遍存在 (Plavcan,2001)，不同性別毛發(fā)皮膚顏色通常區(qū)別較大，如山魈 (Mandrillus sphinx) 的臉和臀部是鮮紅色和藍(lán)色 (Setchell, 2005)；獼猴 (Mucaca mulatta) 紅色的面部和臀部 (Dubucet al., 2014a)；鬼狒 (Mandrillus leucophaeus) 的腹股溝為紅色，生殖器周圍為紅色和藍(lán)紫色 (Martyet al., 2009)；獅尾狒 (Theropithecus gelada) 有著紅色的胸斑 (Bergmanet al.,2009)；川金絲猴 (Rhinopithecus roxellana) 具有藍(lán)色臉且身披金毛 (向左甫，2020)；毛發(fā)為性二色型 (指雄性和雌性在成年時顯示出不同的毛發(fā)顏色) 的長臂猿 (Hylobatidae) (Bolechovaet al.,2019)、黑吼猴 (Alouatta caraya) (Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)、黑美狐猴 (Eulemur macaco) (Gosset and Roeder, 2000)、褐美狐猴 (Eulemur fulvus) (Cloughet al., 2009)、白臉僧面猴(Pithecia pithecia) (Hershkovitz, 1979)、大猩猩 (Gorilla gorilla) (Breueret al., 2007) 等。與鳥類豐富的羽毛顏色相比，哺乳動物性二色僅在除靈長類以外的少數(shù)物種中發(fā)現(xiàn) (Bailey, 1996)。例如雄性印度羚 (Antilope cervicapra) 皮毛顏色為黑色，雌性則為黃褐色；斑袋貂 (Spotted cuscus) 雄性皮毛有白點而雌性沒有；雄性紅袋鼠 (Macropus rufus) 皮毛顏色是紅色，雌性為灰色；雄性馴鹿 (Rangifer tarandus) 在發(fā)情期長出白色鬃毛，而雌性沒有；雄性灰海豹 (Halichoeerus grypus) 比起雌性體毛顏色更深，斑點更多。

2.2 多樣的交配系統(tǒng)

交配系統(tǒng)反映了社會單元中性成熟個體獲得配偶的方式 (Kappeler and van Schaik, 2002)，交配系統(tǒng)的差異是由雄性壟斷雌性的程度決定 (Clutton-Brock, 1989)，雌雄之間繁殖成功的差異導(dǎo)致性選擇壓力差異，動物追求較高繁殖適合度會演化出不同策略 (Shuster, 2009)。在哺乳動物中，靈長類動物擁有多種交配系統(tǒng) (Petersdorf and Higham,2018)：單配制 (monogamy)、一雄多雌制 (polygyny)、一雌多雄制 (polyandry) 和混交制 (polygynandry)。單配制是指一個雌性與一個雄性交配，由于雙親的繁殖投資差異不大，性競爭并不激烈(Frenchet al., 2018)。有趣的是，采取單配制為主的一些物種也存在“偷情” (extra-pair copulations)甚至兼有“ 一雌多雄”現(xiàn)象 (Petersdorf and Higham, 2018)。一雌多雄制指一個雌性與多個雄性交配，并且每個雄性主要與同一個雌性交配，雌性繁殖優(yōu)勢大且競爭激烈；一雌多雄制在靈長類動物中少見，僅存在于一些狨猴屬 (Callitrichids) 物種 (Petersdorf and Higham, 2018)。一雄多雌制指一個雄性與多個雌性交配，且多個雌性主要與該雄性交配；一雄多雌制中，雄性繁殖優(yōu)勢大且競爭激烈，性二態(tài)明顯 (Dixson, 2012)?；旖恢剖侵赣捎谌簝?nèi)一個雄性無法壟斷雌性資源 (空間分散或繁殖期同步) 導(dǎo)致多個雄性與多個雌性交配；混交制是非人靈長類最常見的交配系統(tǒng)，雄性繁殖優(yōu)勢大，競爭激烈，性二態(tài)明顯 (Petersdorf and Higham, 2018)。性選擇壓力差異不僅解釋了交配系統(tǒng)差異，而且有助于解釋交配系統(tǒng)中性二態(tài)水平及與性選擇相關(guān)特征的形式和功能 (Kappeler and van Schaik, 2002; Dixson, 2012; Petersdorf and Higham, 2018)。因此，在研究表型顏色在性選擇中的作用時，擁有多種交配系統(tǒng)的非人靈長類是很好的研究對象。

2.3 特別的視覺系統(tǒng)

除了靈長類動物，大多數(shù)哺乳動物是二色視覺系統(tǒng) (Jacobs, 1993)，不能區(qū)分中波到長波的顏色 (即綠色到紅色)，因此，哺乳動物中的配偶選擇研究更多基于其他特征 (Clutton-Brock and McAuliffe, 2009)。靈長類動物是真獸亞綱 (Eutherian) 中唯一擁有三色視覺 (trichromatic color vision) 的哺乳動物 (Surridgeet al., 2003)，是基于表型顏色的性選擇研究的絕佳對象。不同靈長類種類具有的視覺系統(tǒng)有差異，除了少數(shù)色盲個體，舊大陸猴、猿猴和人類都擁有三色視覺；除吼猴屬 (Alouatta)以外，大多數(shù)新大陸猴和部分晝行性狐猴屬 (Eulemur) 的視覺系統(tǒng)呈多態(tài) (polymorphic)，雄性是二色視覺，雌性則部分個體是二色視覺，部分個體具有完全的三色視覺 (Bradley and Mundy, 2008; Jacobs, 2008)。具有三色視覺的靈長類種類能區(qū)別裸露皮膚因血氧飽和度引起的短期紅色變化 (Changiziet al., 2006)，這種能力在理論上賦予非人靈長類動物評估群個體的情緒狀態(tài)和社會性信號的能力 (Hiramatsuet al., 2017)。

3 非人靈長類的色彩信號研究

3.1 靈長類著色的生理機(jī)制

一般來說，非人靈長類動物皮膚顏色的生理調(diào)節(jié)機(jī)制有3種：血紅蛋白、結(jié)構(gòu)性著色和黑色素著色 (Bradley and Mundy, 2008)。鮮紅的皮膚與雌激素濃度及血液中的氧合血紅蛋白有關(guān) (Rhodeset al., 1997)，其能夠顯示受壓力、性激素和社會互動對個體影響的短期變化 (Rhodeset al., 1997;Changiziet al., 2006)。白色和藍(lán)色的皮膚通常是結(jié)構(gòu)性著色和黑色素著色共同調(diào)節(jié)的結(jié)果 (Prum and Torres, 2004)。

3.2 非人靈長類著色的一般功能

和絕大多數(shù)哺乳動物一樣，非人靈長類的皮、毛顏色同樣具有體溫調(diào)節(jié)、隱藏和交流的作用(Caro, 2005; Zimovaet al., 2018; Caroet al., 2021)。在體溫調(diào)節(jié)方面，葛洛格定律 (Gloger’s rule) 指出，越靠近赤道地帶濕潤氣候環(huán)境中的恒溫動物，其體內(nèi)生物色素越多，體表顏色越深 (Gloger,1833)。這在靈長類中也有體現(xiàn)，例如越靠近赤道狹鼻猴的面部顏色越深 (Santanaet al., 2013)；新大陸靈長類有深暗的面部顏色 (Santanaet al.,2012)。在非人靈長類中檢驗該定律時發(fā)現(xiàn)皮毛顏色的暗度與實際高蒸散量有關(guān) (Kamilar and Bradley, 2011a)，然而在黑吼猴中，黑色毛發(fā)的雄猴與金色毛發(fā)的雌猴在體溫調(diào)節(jié)行為方面沒有差異(Bicca-Marques and Calegaro-Marques, 1998)。與其他哺乳動物比較，靈長類動物由于嗅覺普遍缺失(Smithet al., 2007)，對視覺能力更加依賴 (Surridgeet al., 2003)。因此有些靈長類動物的毛發(fā)顏色可能是保護(hù)色，具有隱藏功能 (Bradley and Mundy, 2008; Kamilarand Bradley, 2011b)，有一些顏色信號還可能是識別物種、親屬和個體的交流線索(Brockelman, 2004; Dunbar and Shultz, 2007; Langergraberet al., 2007)。例如黑猩猩 (Pan troglodytes)面部色素沉積不僅個體差異明顯 (Langergraberet al., 2007)，而且面部顏色差異還可以作為辨別年齡的重要線索 (Kawaguchiet al., 2020)。膚色深淺可以判斷豚尾狒狒 (Papio ursinus) 幼體年齡(Dezeureet al., 2021)；長尾猴屬 (Guenons) 多樣的面部皮毛圖案也在物種識別中起重要作用 (Allenet al., 2014; Winterset al., 2020)。另外，少數(shù)非人靈長類的毛發(fā)顏色還具有防捕食作用，例如爪哇懶猴 (Nycticebus javanicus) 的面部圖案著色水平可以指示自身的毒性，可能用以警告同類或捕食者(Nekariset al., 2019)。

3.3 非人靈長類動物繁殖競爭

食物和配偶的時空分布是影響同性和異性成員之間競爭模式的關(guān)鍵因素 (Alberts, 2012)。當(dāng)食物和配偶資源有限時，自然選擇和性選擇將有利于那些在更大程度上獲得食物和配偶的個體 (Alberts, 2012)。許多群居靈長類物種形成優(yōu)勢順位，群體成員之間存在穩(wěn)定的支配-服從關(guān)系，處于較高順位的個體優(yōu)先獲得食物、配偶等有限資源，具有較高的繁殖成功率；但群體順位的嚴(yán)苛程度也與資源的稀缺性有關(guān) (Kappeler and van Schaik,2004; Whiteet al., 2007)。

食物資源的時空分布會影響靈長類的繁殖。在高度季節(jié)性食物供應(yīng)生境中的靈長類動物繁殖也具有季節(jié)性 (Lancaster, 1965)，例如獼猴 (Vandenbergh and Vessey, 1968)、川金絲猴 (Xianget al., 2017)、滇金絲猴 (R.bieti) (Xianget al., 2009)等。而棲息在全年食物資源穩(wěn)定環(huán)境的物種，通常會全年生育，如紅面猴 (Macaca arctoides) (Estrada and Estrada, 1976; van Schaik and Brockman,2005)。

在不同繁殖競爭環(huán)境下，靈長類雄性爭奪優(yōu)勢順位的成本不同。季節(jié)性繁殖的靈長類種類交配期明顯集中，多出現(xiàn)雌性繁殖同步性 (Kappeler and van Schaik, 2004; Gogarten and Koenig,2012)。雌性繁殖同步性程度和群體中單身雄性數(shù)量使得群內(nèi)社會順位十分重要 (Kutsukake and Nunn, 2006)。在規(guī)模不大的群體內(nèi)，若雌性繁殖不同步，擁有支配順位的雄性能壟斷繁殖機(jī)會(Altmann, 1962)，因此，群中雄性間會激烈爭奪支配順位 (Paul, 1997; Kappeler and van Schaik,2004)。這種為爭奪有繁殖能力雌性而產(chǎn)生的戰(zhàn)斗競爭稱之為直接的雄—雄競爭 (Andersson, 1994)。與之相反，當(dāng)季節(jié)性繁殖且群體規(guī)模很大時，多只雌性同步繁育概率變大，群內(nèi)優(yōu)勢雄性壟斷繁殖困難，將導(dǎo)致更多雄性獲得繁殖機(jī)會 (Petersdorfet al., 2019)。在這樣的社會環(huán)境下，爭奪支配順位相關(guān)的成本并不超過繁殖利益，因此，非同步繁殖的雄性可能出現(xiàn)自下而上的“等候”隊列 (Paul, 1997)。例如獼猴 (Berard, 1999) 和金達(dá)狒狒 (Papio kindae) 多雄多雌系統(tǒng)的低順位雄性(Petersdorfet al., 2019)。這些物種還可能經(jīng)歷間接的雄—雄競爭，如在一只雌性與多只雄性交配后，在雌性生殖道內(nèi)發(fā)生精子競爭 (Wiley and Poston, 1996)。

3.4 顏色信號在非人靈長類性選擇中的作用

除了個體識別功能之外，非人靈長類顏色信號在其性選擇中也起到重要作用 (Dixsonet al.,2005)，既能通過顏色傳遞健康信號吸引配偶，也能通過顏色表現(xiàn)出自身良好的競爭狀態(tài)，警示競爭對手，避免不必要的打斗。

3.4.1 顏色信號在異性性選擇中的作用

在靈長類動物中，異性對鮮艷的顏色有選擇偏好。山魈的群體等級森嚴(yán)，在控制優(yōu)勢等級因素后，雌性山魈依然對顏色更鮮艷的雄性有選擇偏好 (Setchell, 2005)。研究發(fā)現(xiàn)同樣等級森嚴(yán)的獼猴群體，雌性能區(qū)分雄性面部顏色的差異，當(dāng)同時呈現(xiàn)同一雄性的兩張?zhí)幚砗蠓謩e為淺色和深紅的面部照片時，雌性更喜歡看面部顏色較深的照片 (Waittet al., 2003)。在考慮雄性優(yōu)勢等級和年齡因素后，雌性對臉色為深紅色的雄性發(fā)出邀配比臉色為淡粉紅色的雄性更多 (Dubucet al.,2014a, 2016)。膚色更紅的雌性交配頻率更高，且與高等級雄性交配持續(xù)時間也更長 (Highamet al.,2021)。雄性日本猴 (Macaca fuscata) 對臉色更紅的雌性照片有強(qiáng)烈偏好 (Pflügeret al., 2014)。有些靈長類異性對表型顏色沒有偏好，例如在具有相近優(yōu)勢等級的雄性鬼狒研究中，沒有觀察到雌性對顏色的偏好 (Martyet al., 2009)；雌性長尾黑顎猴(Chlorocebus aethiops) 雖然能關(guān)注到雄性陰囊顏色變化，但沒有產(chǎn)生選擇偏好 (Geraldet al., 2009)。雄性與雌性對于顏色部位的偏好也有所不同，例如與面部紅色信號比較，雄性獼猴則對雌性生殖器部位的紅色性皮更感興趣 (Waittet al., 2006)。這可能與顏色信號傳遞的繁殖信息有關(guān) (Rooker and Gavrilets, 2018)：雌猴生殖器周圍的紅色性皮表明其處于排卵狀態(tài)，研究表明排卵期雌性獼猴面部紅色信號傳達(dá)的生育時間信息可能更可靠(Dubucet al., 2009)。為了吸引雄性，某些雌性靈長類動物在排卵期會陰部形狀達(dá)到最大、顏色達(dá)到最亮 (Kappeler and van Schaik, 2004)。此外，異性之間的互動也會影響顏色變化，例如雄性鬼狒面部顏色還與其同處于發(fā)情期雌性交往時間和性行為有關(guān) (Martyet al., 2009)。

3.4.2 顏色信號在同性性選擇中的作用

在靈長類動物中，顏色信號還承擔(dān)著同性競爭時的“身份徽章”作用 (Bergman and Sheehan,2013; Grueteret al., 2015)，且與群內(nèi)雄性優(yōu)勢順位密切相關(guān)，例如雄性山魈紅色皮膚就是一種“身份徽章” (Setchell and Wickings, 2005)，膚色較淺的個體會屈服于膚色更深的個體，膚色相近的雄性更容易起沖突 (Setchell and Dixson, 2001)。雄性鬼狒腹股溝和嘴唇的顏色存在顯著相關(guān)，社會順位越高，這兩個區(qū)域都表現(xiàn)出更強(qiáng)的著色 (Martyet al., 2009)。雄性滇金絲猴嘴唇顏色是地位標(biāo)志，其中一雄多雌社會單元中的成年雄性唇色會在繁殖季節(jié)變紅，全雄單元中的非成年個體唇色變白，避免引起不必要的繁殖爭斗 (Grueteret al.,2015b)。同樣，在獅尾狒社會中，雄性等級越高，胸前的紅斑越紅 (Bergmanet al., 2009)。對體型相似的長尾黑顎猴陰囊進(jìn)行顏色噴漆處理，發(fā)現(xiàn)藍(lán)色陰囊深的個體的社會順位高于藍(lán)色淺的個體，顏色差異大的個體之間不易發(fā)生沖突，陰囊顏色相近的個體之間更容易爆發(fā)沖突，這表明長尾黑顎猴的陰囊顏色與社會順位相關(guān)，是同性競爭信號 (Gerald, 2001)。優(yōu)勢順位獼猴雄性的面部在交配高峰期表現(xiàn)出更紅，可能有警告同性和保護(hù)配偶的動機(jī) (Petersdorfet al., 2017)。顏色對于靈長類雌性之間的競爭也會有影響：雌性獼猴對面部和臀部發(fā)紅的雌性同類特別關(guān)注 (Geraldet al.,2007)；在日本猴中，高順位雌猴臀部紅色更深(Pflügeret al., 2014)。

某些非人靈長類膚色盡管與社會順位無關(guān)，但仍可用于同性競爭評估對手，例如雄性獼猴在群體中的優(yōu)勢順位通常需要“排隊等待”，即在群體中時間越久，等級順位越高 (Manson, 1995)，但也出現(xiàn)過低順位雄性短暫接管群體的罕見情況(Georgievet al., 2016)。雖然其面部顏色與優(yōu)勢等級無關(guān) (Highamet al., 2013)，但面部顏色相近的雄性個體比面部顏色差異大的雄性個體更容易發(fā)生沖突 (Petersdorfet al., 2017)。此外，雌性山魈面部膚色也與等級無關(guān) (Setchellet al., 2006)。

靈長類動物的等級順位也會影響膚色變化，例如雄性山魈面部的紅色與優(yōu)勢等級呈顯著相關(guān)(Setchellet al., 2008)，且山魈成為α 雄性后，面部和生殖器的紅色性皮變紅，藍(lán)色性皮沒有變化，睪丸變大，睪酮水平提升，而α雄性失去支配地位后，相應(yīng)的紅色性皮膚變淡，睪丸體積縮小，睪酮水平降低 (Setchell and Dixson, 2001)。

非人靈長類毛發(fā)顏色與同性競爭或異性選擇的相關(guān)研究很少 (Petersen and Higham, 2020)。盡管亞成年雄性僧面猴 (Pitheciaspp.) 毛發(fā)顏色出現(xiàn)典型變化后，便被其他雄性驅(qū)逐出群體 (Hershkovitz, 1979)，但毛發(fā)顏色變化是否引起同性競爭需要證實。雌性褐美狐猴會對面部毛色更深的雄性照片凝視 (Cooper and Hosey, 2004)，但這種注意偏好是否轉(zhuǎn)化為行為偏好并未證實。

3.4.3 顏色偏好背后的性選擇機(jī)制

在性選擇過程中，特別是在配偶質(zhì)量體現(xiàn)和對手社會地位評估時，顏色信號傳遞了哪些具體信息？一般來說，有以下3種可能：

雌性膚色反映了繁殖狀態(tài)和質(zhì)量。雌性山魈在排卵期面部膚色更明亮 (Setchellet al., 2006)；雌性狒狒 (Papio) 在發(fā)情期會出現(xiàn)夸張的紅色性腫脹來表明其繁育能力 (Domb and Pagel, 2001)；來自親子關(guān)系數(shù)據(jù)遺傳力分析發(fā)現(xiàn)雌性獼猴皮膚紅色與生育能力正相關(guān) (Dubucet al., 2014b)，且膚色更深紅、地位更高的雄性獼猴也有著更高的繁殖力 (Dubucet al., 2014b)。雌性非人靈長類膚色往往反映經(jīng)產(chǎn)、年齡等個體信息，例如雌性山魈的膚色隨著年齡增加而變紅，初產(chǎn)雌猴比經(jīng)產(chǎn)雌猴的膚色更暗淡 (Setchellet al., 2006)。但是有些研究表明膚色并不能反映繁殖信息，例如日本猴雌性紅色皮膚 (Rigaillet al., 2019) 與阿拉伯狒狒(Papio hamadryas anubis) 的性皮顏色 (Highamet al., 2008) 并不包含關(guān)于可育期和繁殖經(jīng)歷信息(Rigaillet al., 2019)。盡管雄性非人靈長類個體可以辨別雌性膚色釋放的性信號 (Highamet al.,2011b)，但對雌性的熟悉程度會影響雄性通過性信號辨別雌性生殖狀態(tài)的能力 (Highamet al.,2011b)。

非人靈長類膚色還可以反映健康狀態(tài)。赤禿猴 (Cacajao rubicundus) 生病時紅臉會變得蒼白(Lasry and Sheridan, 1965)。通過解剖皮膚樣本發(fā)現(xiàn)，赤禿猴的皮膚特點：薄、缺少黑色素、表皮下分布著高密度的血管，憑此特點可以直接從外部評估血液情況 (Mayoret al., 2015)，從而可能為配偶選擇提供參考信息。長尾黑顎猴雄性在營養(yǎng)狀態(tài)不佳時藍(lán)色陰囊會褪色 (Isbell, 1995)。在靈長類動物中，與MHC基因相關(guān)的配偶選擇廣泛存在(Setchellet al., 2010)，其表型顏色可能也傳遞了個體MHC基因多樣性的信息 (Huchardet al., 2010;Setchellet al., 2010)。但也有部分研究表明靈長類膚色與健康水平無關(guān)，例如雄性山魈紅色膚色與寄生蟲負(fù)荷、白細(xì)胞數(shù)量等健康指標(biāo)沒有相關(guān)性(Setchellet al., 2009)；日本猴膚色也與腸道寄生蟲負(fù)荷無關(guān) (Rigaillet al., 2017)。盡管將毛色與個體健康條件聯(lián)系起來的生理機(jī)制在非人靈長類中并不清楚 (Petersen and Higham, 2020)，但少量研究表明飲食營養(yǎng)會影響毛發(fā)顏色，例如來自圈養(yǎng)的西非低地大猩猩 (Gorilla gorilla gorilla) 極度缺乏蛋白質(zhì)會導(dǎo)致毛發(fā)變色 (Mundyet al., 1998)。

非人靈長類的表型色彩變化也往往反映了個體激素水平的變化。性激素是非人靈長類紅色膚色變化的重要因素，雄性山魈面部紅色與睪酮水平顯著相關(guān) (Setchellet al., 2008)。獼猴的研究中發(fā)現(xiàn)性激素是控制性皮膚變紅的重要原因 (Rhodeset al., 1997)， 但雄性激素與膚色亮度無關(guān)(Highamet al., 2013)。除影響膚色變化外，性激素還對毛皮性二色的發(fā)育起到重要作用，例如褐美狐猴面部毛色與雄性激素水平相關(guān) (Cloughet al.,2009)；白頰長臂猿 (Nomascus leucogenys) 與紅頰長臂猿 (Nomascus gabriellae) 的研究表明，在亞成年時期，雌性毛色變米黃色的概率受雌激素水平影響 (Bolechovaet al., 2019)。除性激素外，其他激素也與表型顏色變化有關(guān)，例如雌性獼猴糖皮質(zhì)激素水平越高，膚色表現(xiàn)越紅 (Highamet al.,2021)。另外，腎上腺皮質(zhì)通過糖皮質(zhì)激素抑制黑色素生成，對與黑色素相關(guān)的表型顏色有潛在影響 (Panget al., 2014)。激素不僅會影響表型顏色的變化，還會影響非人靈長類對顏色的偏好關(guān)注，例如催產(chǎn)素和雄性激素能增強(qiáng)雄性獼猴對雌性發(fā)紅生殖器區(qū)域的注意偏好 (Jianget al., 2022)；隨著皮質(zhì)醇激素的升高，雄性日本猴對深紅臉的雌性照片注意偏好更強(qiáng) (Pflügeret al., 2014)。

3.4.4 實驗方法評估與討論

顏色被納入研究范疇時，如何將色覺定量為可分析的客觀數(shù)據(jù)是一個最直接的問題。在顏色測量中，光譜法較早被使用，其研究對象需要保持靜態(tài)，測量原理是利用探頭采集多個點樣本形成陣列還原非均勻個體顏色 (Cuthillet al., 1999)。這使得保存較好的標(biāo)本成為該方法比較合適的顏色采集對象。聚焦光學(xué)器件的出現(xiàn)使得光譜法不必接觸實物 (Sumneret al., 2005)，但在野外實驗依舊不夠便捷。對比標(biāo)準(zhǔn)顏色對測試顏色進(jìn)行定量測量是比較容易的方法。一種方式是利用分級色卡對個體和照片進(jìn)行顏色和亮度評分，該色卡的顏色設(shè)置采用CIE色彩系統(tǒng)，該方法在獼猴和山魈的顏色研究中都有采用 (Setchell and Dixsin,2001; Setchell, 2005; Setchell and Wickings, 2005)。早期的顏色評分存在一定主觀性，以攝影技術(shù)和數(shù)碼軟件為代表的數(shù)字?jǐn)z影克服了該問題。利用數(shù)字?jǐn)z影方法時還需要注意相機(jī)對不同光線響應(yīng)的線性關(guān)系和不同顏色通道的均衡問題 (Stevenset al., 2007)。Bergman 等 (2009) 在對獅尾狒前胸紅色部分的定量研究中檢驗了數(shù)碼攝影應(yīng)用的可行性：將相機(jī)調(diào)整合適的參數(shù)，利用24 標(biāo)準(zhǔn)色卡(ColorChecker)，采用“順序法”(the sequential method) 拍攝，即在同一位置先后不超過1 min 內(nèi)給標(biāo)準(zhǔn)色卡和實驗對象拍攝，最后利用Adobe Photoshop 和照片求出所需顏色區(qū)域的RGB 值。在此之后，“順序法”被色彩測量研究廣泛接受應(yīng)用，甚至成為深入色彩研究的基礎(chǔ)，在鬼狒 (Martyet al., 2009)、獼猴 (Dubucet al., 2009, 2014, 2015;Highamet al., 2010, 2013; Petersdorfet al., 2017)、獅尾狒 (Bergmanet al., 2009) 等物種都有應(yīng)用。

在成功測得顏色的客觀數(shù)值后，為進(jìn)一步理解受試者眼中的世界，研究嘗試將顏色測量與受試者視覺系統(tǒng)相結(jié)合 (Stevenset al., 2009)。這種類似視覺感知分析需要了解實驗物種視覺系統(tǒng)中視網(wǎng)膜受體類型的數(shù)量以及它們的光譜靈敏度，以此為依據(jù)在色彩空間以不同受體位置定量捕獲映射來還原顏色 (Stoddard and Prum, 2008)。在定量捕獲映射后，還可以使用受體噪聲模型來估計不同顏色的最小可觀察差異 (just noticeable differences, JND），即顏色檢測誤差程度或可辯別的最小差異 (Vorobyev and Osorio, 1998)。該模型經(jīng)過校準(zhǔn)可以創(chuàng)建能適應(yīng)信號接收者對實驗感知的刺激，例如在獼猴的研究中，利用受體噪聲模型繪制其面部顏色和亮度的變化圖，以顯示雌性發(fā)情期面部亮度的變化以及雄性感知情況 (Highamet al., 2010)。這個方法的亮點在于不僅可以直觀反映顏色的變化，還可以從亮度的視覺角度去分析受試者。靈長類存在多種視覺系統(tǒng)，這類視覺辨別閾值模型的關(guān)鍵優(yōu)勢就是可以比較具有不同視覺系統(tǒng)的不同接收器如何感知相同的顏色信號。不過優(yōu)勢也同樣是一種限制，在采用該方法研究特定物種時需要提前掌握該物種視覺系統(tǒng)的相關(guān)信息。

除視覺感知分析外，有關(guān)測量顏色模式的研究還可以從大腦感知顏色的角度切入。一種方式是采用計算“特征臉”(eigenface) 方法來觀察非人靈長類動物的面孔 (Allenet al., 2014)?！疤卣髂槨笔抢帽徽J(rèn)為類似于靈長類動物大腦編碼的方式來提取復(fù)雜視覺模式的變化坐標(biāo)軸 (Rhodes and Jeffery, 2006)。另一種方式是使用脈沖耦合神經(jīng)網(wǎng)絡(luò) (pulse-coupled neural Network, PCNN) 對靈長類面部區(qū)域做算法切割 (Allen and Higham, 2015)，這是基于哺乳動物早期視覺模型的圖像切割算法(Johnson, 1994)。在此模型中，每個像素對應(yīng)一個神經(jīng)元，每個神經(jīng)元接收來自相鄰神經(jīng)元的輸入。當(dāng)一個神經(jīng)元的輸入總和超過閾值時，其會向相鄰神經(jīng)元提供脈沖輸出，相當(dāng)于靈長類動物初級視覺皮層中的動作電位。一系列脈沖輸出同步迭代后通過形成自動波來定義圖像中的區(qū)域，最后參考哺乳動物早期視覺模型生成一張神經(jīng)元放電映射圖，完成區(qū)域切割 (Allen and Higham, 2015)。在不清楚研究對象分割臉部模式的前提下，基于廣義模型的PCNN 算法具有快速、自動、抗噪聲、可復(fù)制和不需要額外訓(xùn)練集或特征集等優(yōu)點。此外，“機(jī)器學(xué)習(xí)”(machine learning) 評估面部顏色模式的變化提供了顏色數(shù)據(jù)處理的新思路 (Allen and Higham, 2015)。

“改造”顏色進(jìn)行行為驗證是最直觀體現(xiàn)受試者偏好的方法。直接對受試者特征上色，例如在長尾黑顎猴的陰囊上進(jìn)行噴漆處理后通過不同陰囊著色的雄性之間的打斗反應(yīng)和雌性對不同陰囊著色的雄性行為反應(yīng)來檢驗陰囊顏色在性選擇中的作用 (Gerald, 2001; Geraldet al., 2009)。但直接對個體進(jìn)行顏色“改造”也有很大缺陷，一方面在顏色“改造”過程中出現(xiàn)的抓捕、麻醉、上色可能會對實驗個體造成一定損傷；另一方面需要注意被改造的“顏色”是否在個體所能理解的顏色閾值內(nèi)，以及被顏色“改造”后的個體行為是否會異常 (Kappeler and van Schaik, 2004)。

在行為檢驗中還可以采用“凝視時間”(looking-time) 的時間范式來研究分析動物擇偶信號接收器 (Winterset al., 2015)，利用調(diào)整顏色后的圖像以電子顯示屏或打印的形式并排展示給受試者，并通過攝像機(jī)記錄受試者的反應(yīng)，確定吸引更長注視時間的圖像。“凝視時間”的長度可轉(zhuǎn)化為個體對特定刺激的興趣 (Fantz, 1963)，這在獼猴、褐美狐猴、日本猴的顏色偏好研究中都有應(yīng)用 (Waittet al., 2003; Cooper and Hosey, 2004; Deaneet al.,2005; Waittet al., 2006; Geraldet al., 2007; Pflügeret al., 2014; Dubucet al.,2016)。展示圖像的背景需要進(jìn)行一定標(biāo)準(zhǔn)化，避免對實驗結(jié)果造成干擾(Fleishman and Endler, 2000)，例如獼猴面對同樣的黑白照片，紅色背景比藍(lán)色背景更能吸引它(Hugheset al., 2015)。電子顯示屏展現(xiàn)的圖像在色彩還原精確度上很有優(yōu)勢，但實驗場景集中在室內(nèi)，對于受試者、實驗場景設(shè)置和設(shè)備要求偏高。而紙質(zhì)圖像的展示則可以不拘泥于室內(nèi)，讓野外實驗有了可行性，利用色彩還原度高的打印機(jī)和材料可以一定程度彌補(bǔ)精確度的缺陷。不僅僅是顏色特征，在考慮清楚應(yīng)用該方法的限制和注意事項的前提下，“時間范式”可以在其他特征的配偶選擇中發(fā)揮作用。

顏色遺傳性的評估是一個亟需加大研究力度的方向。要全面地理解顏色作為一種性選擇特征需要證明該特征的遺傳力，利用選擇梯度 (the selection gradient) 證明作用于顏色的選擇強(qiáng)度是一個理想的研究路徑 (Huntet al., 2009)。這需要大量數(shù)據(jù)來支持研究，例如父母和成年后代的膚色測量；遺傳力的基因型親子數(shù)據(jù)以及用于對比的顏色差異表達(dá)個體的繁殖成功數(shù)據(jù)等。在靈長類顏色信號的遺傳研究中，僅有獼猴 (Dubucet al., 2014b)和山魈 (Setchellet al., 2014) 開展了相應(yīng)工作。

4 展望

國外相關(guān)研究開始于20 世紀(jì)末，研究對象主要集中在山魈和獼猴，實驗結(jié)合數(shù)字技術(shù)、行為觀察、激素測量、視覺模型等手段來驗證性選擇假說?，F(xiàn)有研究對象以野外種群為主，其中一定比例的研究在野外投食群中開展。研究發(fā)現(xiàn)在性選擇壓力下，顏色信號有吸引異性和威懾同性的作用，但仍然需要對更多的靈長類物種開展研究。現(xiàn)有研究主要集中在紅色，而藍(lán)色或白色常以結(jié)構(gòu)性著色或黑色素簡單解釋。但在長尾黑顎猴睪丸噴漆的實驗中已經(jīng)證明藍(lán)色也有成為社會信號的可能 (Gerald, 2001)。川金絲猴、黔金絲猴 (Rhinopithecus brelichi) 擁有稀有的藍(lán)色面孔，以它們?yōu)檠芯繉ο罂赡芸梢越沂绢伾莼M(jìn)程。盡管我國靈長類資源豐富，但國內(nèi)的相關(guān)研究還在起步狀態(tài)，僅在滇金絲猴中開展了相應(yīng)的工作。在靈長類表型顏色研究中，膚色是更被看重的特征，毛發(fā)顏色和圖案更多地依照哺乳動物著色的自然選擇去解釋 (Caroet al., 2021)，并沒有過多地在性選擇中去檢驗關(guān)系。表型顏色在性選擇假說中的作用，光憑借行為研究依然遠(yuǎn)遠(yuǎn)不夠，為什么選擇機(jī)制很關(guān)鍵：一方面需要從生理層面去挖掘，雖然有證據(jù)顯示膚色與性激素、寄生蟲荷載、MHC基因有關(guān)，但缺乏有力的邏輯關(guān)系證據(jù)；另一方面需要從遺傳層面挖掘，在研究靈長類著色基因時要找尋某色素基因與個體健康、對抗或繁殖能力的聯(lián)系，缺少類似胡蘿卜素對于鳥類健康機(jī)制作用的例子 (Senar and Escobar, 2002)。在色彩測度方面，數(shù)字?jǐn)z影技術(shù)的成熟、便捷使得許多靈長類顏色客觀數(shù)據(jù)的采集不再困難 (Bergmanet al., 2009)，也使其成為深入色彩研究的基礎(chǔ)性工作。是否能還原靈長類自身視覺感知的顏色信號是需要關(guān)注的問題，從視覺感知和大腦感知深入探討是目前的主流方向。依此建立的靈長類視覺模型能更加精準(zhǔn)分析視覺信號的信息意義，目前僅在獼猴的研究中建模成功 (Highamet al., 2010)。并不是所有靈長類都有獼猴那樣扎實的前期研究基礎(chǔ)，但利用基于早期哺乳動物視覺模型的PCNN算法可以達(dá)到接近的效果 (Allen and Higham,2015)。靈長類社會交流復(fù)雜 (Slocombeet al.,2011)，不僅有色彩、表情、行為等帶來的視覺信號，還有聲音信號和嗅覺信號，不同信號可能存在一定的信息冗余或互補(bǔ)，這就需要我們積累一定色彩信號研究基礎(chǔ)擴(kuò)展研究領(lǐng)域，采用多信號模式去研究，分析顏色信號在個體復(fù)雜信號交流過程的真實作用，在更貼合實際的邏輯關(guān)系下去解釋現(xiàn)象。

若考慮把非人靈長類動物作為研究雌雄個體皮膚色彩演化性選擇機(jī)制的重要模式物種，為進(jìn)一步研究其機(jī)制原理，以下幾點建議可供參考：

(1) 需要以更多靈長類物種為研究對象驗證顏色信號在性選擇中的作用，并比較不同社會體系和交配系統(tǒng)帶來的性選擇壓力下顏色信號功能，豐富表型色彩演化機(jī)制研究。

(2) 毛發(fā)顏色或圖案與性選擇相關(guān)研究甚少，需要對更多物種量化皮毛顏色并結(jié)合行為學(xué)驗證性選擇壓力在靈長類毛發(fā)顏色的作用。

(3) 需要建立靈長類表型顏色與其內(nèi)在健康生理指標(biāo)的直接聯(lián)系，探尋背后的生理機(jī)制，從而驗證顏色信號是值得信賴的誠實信號。

(4) 利用數(shù)碼攝影技術(shù)完成靈長類表型顏色的客觀測量后，建立視覺模型進(jìn)一步比較色彩在性選擇中的作用。

(5) 對于靈長類膚色、毛色基因 (Mundset al.,2021) 研究也在持續(xù)進(jìn)行，未來將遺傳分析直接與表型顏色聯(lián)系起來，將幫助我們更好地理解靈長類動物所展示的五顏六色的調(diào)色板，并確定顏色背后的適應(yīng)機(jī)制。

(6) 靈長類的種內(nèi)交流復(fù)雜，采用多信號模式結(jié)合不同方面開展研究或許是一個趨勢。