摘要：近年來，由于城市工業(yè)的不斷發(fā)展和化學肥料的過度使用，土壤礦質(zhì)元素匱乏以及污染等問題嚴重影響我國農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）作為天然的生物菌肥，可以有效促進植物對礦質(zhì)元素的吸收并改善其生長狀況，同時在重金屬污染的土壤中又可以減輕重金屬對植物的毒性，增強植物對環(huán)境變化的適應性。目前，AMF調(diào)控植物礦質(zhì)元素吸收的生理及分子機制的研究已取得了重大進展，大量的菌根誘導基因被識別，但缺乏系統(tǒng)全面的總結?；诖?，本文對國內(nèi)外AMF調(diào)控植物礦質(zhì)元素吸收的相關研究進行了歸納與總結，從AMF影響植物攝取大量元素和微量元素的生理機制及分子機理、AMF緩解植物重金屬毒性的作用機制進行了綜述，并根據(jù)現(xiàn)有研究的挑戰(zhàn)與不足提出了展望，旨在為深入理解AMF影響植物對礦質(zhì)元素的吸收機制和生物菌肥的農(nóng)業(yè)應用等提供一定的科學依據(jù)。

關鍵詞：叢枝菌根真菌；大量元素；微量元素；吸收機制；農(nóng)業(yè)應用

中圖分類號：S144

文獻標識碼：A

文章編號：1007-0435（2023）06-1609-13

Research Progress on the Mechanism of Arbuscular Mycorrhizal Fungi

（AMF） Mediated Mineral Elements Uptake by Plants

HAN Jin-ji¹， SHEN Xiao-ao²， YANG Fan¹， WANG Fei¹， QIN Chong-yuan¹，

ZOU Dong-yan¹， HU Qian-yi¹， LIN Ji-xiang¹， WANG Jing-hong^1*

（1. College of Landscape Architecture， Northeast Forestry University， Harbin， Heilongjiang Province 150040， China;

2. College of Fine Arts， Harbin Normal University， Harbin， Heilongjiang Province 150080， China）

Abstract：In recent years，due to the continuous development of urban industry and the excessive use of chemical fertilizers，the lack of mineral elements and pollution in soil have seriously affected the sustainable development of agriculture. As a natural biological bacterial fertilizer，arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） is able to effectively promote the absorption of mineral elements and improve growth conditions around plants. At the same time，in heavy metal contaminated soils，AMF can reduce the toxicity of heavy metal to plants and enhance the adaptability of plants to environmental changes. Up to now，great progress has been made in the researches on the physiological and molecular mechanism of AMF regulating the absorption of mineral elements by plants. A large number of mycorrhizal-induced genes have been identified，but a systematic and comprehensive summary is still lacking. Based on this，this paper summarized the relevant studies on AMF regulating the absorption of mineral elements in plants at home and abroad，and reviewed literature on the physiological and molecular mechanisms of AMF affecting the uptake of macroelements and trace elements by plants，and the mechanism of AMF alleviating the heavy metal toxicity to plant. According to the challenges and deficiencies of existing researches，the outlook is put forward，which aims to provide a certain scientific basis for the in-depth understanding of the mechanism of AMF affecting the absorption of mineral elements by plants and the agricultural application of biological bacterial fertilizer.

Key words：Arbuscular mycorrhizal fungi;Macroelements;Trace elements;Absorption mechanism;Agricultural application

礦質(zhì)元素作為土壤中的重要營養(yǎng)成分，在植物的生長發(fā)育中起到至關重要的作用。根據(jù)礦質(zhì)元素在植物干物質(zhì)中濃度的不同可以分為大量元素和微量元素。其中，大量元素是植物生長所需的主要營養(yǎng)物質(zhì)，對植株高度、葉面積和干鮮重等參數(shù)以及諸多生理代謝過程影響顯著^［1］。微量元素在植物的生長過程中同樣不可或缺，它們在蛋白質(zhì)、核酸的合成以及光合作用、呼吸作用中發(fā)揮著重要功能^［2］。然而，在土壤中部分礦質(zhì)元素的移動性較差，如磷（Phosphorus，P）、鉀（Potassium，K）、鋅（Zinc，Zn）等，它們與有機物或膠體結合，或與螯合物形成沉淀，使得植物無法獲得充足的養(yǎng)分以滿足自身的生長發(fā)育^［3］。與此同時，由于重工業(yè)的快速發(fā)展以及化學肥料的過量施用造成土壤中錳（Manganese，Mn）、鐵（Iron，F(xiàn)e）、銅（Copper，Cu）等微量元素積累，使得植物遭受重金屬毒害，促使植物體內(nèi)活性氧（ROS）的產(chǎn)生，對細胞造成損害^［4］。而植物為了維持重金屬脅迫下正常的生理代謝，在與土壤微生物長期的協(xié)同進化過程中已經(jīng)形成了穩(wěn)定的重金屬適應策略。

叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）作為土壤微生物中普遍存在的群體之一，可以與陸地80%以上的植物建立互惠共生關系，通過吸收植物產(chǎn)生的碳水化合物和脂質(zhì)加速真菌碳骨架的構建，在根皮層細胞內(nèi)分化出高度分枝的叢枝結構，也被認為是營養(yǎng)交換的重要功能部位^［5］。另外，龐大的根外菌絲系統(tǒng)由根表皮細胞中的菌絲延伸形成，能穿透土壤中的微小顆粒，與植物根系結合形成的菌絲網(wǎng)絡，不僅能擴大根系吸收面積，還可以加速土壤有機質(zhì)的分解，從而為植物提供了一條養(yǎng)分獲取的菌根途徑^［6］。除此之外，AMF還可以增強植物對干旱、低溫、重金屬脅迫等逆境脅迫的耐受能力，提高植物對環(huán)境的適應性。因此，在日益復雜、嚴峻的土壤環(huán)境中，通過AMF來提高作物產(chǎn)量以及抗性對于農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展有著重要的研究價值和應用前景。

近年來，隨著菌根生物學理論與技術的快速發(fā)展，AMF調(diào)控植物礦質(zhì)元素吸收已經(jīng)從生理和分子角度得到了廣泛的研究，大量的菌根誘導基因被識別，但目前缺乏系統(tǒng)全面的總結。基于此，本文對國內(nèi)外AMF調(diào)控植物礦質(zhì)元素吸收的相關研究進行了歸納與總結，從AMF影響植物攝取大量元素和微量元素的生理機制及分子機理、AMF緩解植物重金屬毒性的作用機制進行了綜述，并提出當前存在的問題與不足，旨在為深入理解AMF影響植物對礦質(zhì)元素的吸收機制和生物菌肥的農(nóng)業(yè)應用等提供一定的科學依據(jù)。

1 AMF對植物吸收大量元素的影響

1.1 AMF對植物吸收氮元素的影響

氮是植物體內(nèi)的關鍵礦質(zhì)元素，在植物生長發(fā)育過程中參與大量生物分子的合成，如核酸、蛋白質(zhì)和次生代謝物^［7］。植物吸收氮的形式主要有兩種，一種是以NO-₃和NH+₄為主的無機氮，另一種則是以氨基酸、尿素形式存在的有機氮^［8］。然而，對于AMF促進植物氮元素的吸收，一直以來都存在著爭議。部分研究結果表明，土壤中無機氮形態(tài)的遷移并沒有限制植物對氮的吸收，但也有研究認為，在粘性、高有機或鈣質(zhì)、堿性土壤中，NH+₄的遷移率較低，植物無法通過自身的養(yǎng)分吸收系統(tǒng)獲取足夠的氮元素^［9-10］。

隨著菌根介導植物礦質(zhì)元素吸收、同化和轉運的生理與分子機制研究逐漸深入，AMF提高植物氮元素吸收的結論也得到了進一步證實。谷氨酰胺合成酶——谷氨酸合成酶（Glutamine synthetase-Glutamate synthase，GS-GOGAT）途徑被認為是AMF促進植物獲取NH+₄的主要途徑。通常來說，植物會利用該途徑直接吸收土壤中移動性較差的NH+₄并轉化為精氨酸。由于精氨酸作為帶有正電荷的氨基酸，從根外菌絲轉到根內(nèi)菌絲需要伴隨電荷平衡，而多聚磷酸鹽（Polyphosphate，Poly-P）的負電荷性質(zhì)被認為是AMF中最適合耦合精氨酸運輸?shù)亩嗑垠w，因此在AMF-植物共生體中，Poly-P與精氨酸的積累有著高度的相關性。最終在根內(nèi)菌絲中精氨酸通過尿素循環(huán)過程轉為NH+₄，并被位于叢枝周膜的銨轉運蛋白轉運至植物體內(nèi)^［11］。而人們普遍認為NO-₃只有被硝酸還原酶還原才可以進入GS-GOGAT途徑。研究發(fā)現(xiàn)，在津枸杞（Lycium barbarum）中接種根內(nèi)根孢囊霉（Rhizophagus intraradices）后，根系的硝酸還原酶和葉片的谷氨酰胺合成酶活性分別提高了15.8%，68.8%，這表明AMF可以幫助植物通過GS-GOGAT途徑來獲取氮素^［12］。此外，谷氨酸脫氫酶（Glutamate dehydrogenase，GDH）作為廣泛存在于植物體內(nèi)的氮代謝酶，是NH+₄與α-酮戊二酸合成的關鍵酶，但由于其與NH+₄較低的親和性，一直以來，谷氨酸脫氫酶被認為對于植物NH+₄同化起著一定輔助作用^［13］。然而，Tang等人^［14］在茶樹（Camellia sinensis）中鑒定出3個編碼GDH II酶的基因CsGDH1，CsGDH2，CsGDH3，它們的表達模式具有組織特異性，并且當土壤中NH+₄含量較高時，谷氨酸脫氫酶對于植物氮元素的貢獻要高于谷氨酰胺合成酶，與Ronbinson等^［15］在缺乏碳水化合物的植物上的研究結果一致，這表明植物體內(nèi)谷氨酸脫氫酶途徑和GS-GOGAT途徑對于氮元素的吸收具有協(xié)同作用。與此同時，為了更好的證明AMF在植物氮元素吸收中的作用，Toussaint等^［16］利用體外菌絲隔室系統(tǒng)研究了接種根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）對胡蘿卜（Daucus carota）氮轉移的影響，結果表明，接種AMF顯著提高了根系谷氨酸脫氫酶的活性。Khan等^［17］研究了AMF對羊草（Leymus chinensis）生長與生理代謝的影響，同樣發(fā)現(xiàn)接種AMF可以有效提高羊草谷氨酸脫氫酶等參與氮同化酶的活性，促進NH+₄的吸收。這說明，AMF可以通過提高植物體內(nèi)谷氨酸脫氫酶和GS-GOGAT的活性，增加植物對于土壤中氮元素的獲取。

雖然，NO-₃的轉運通過硝酸還原酶還原進入GS-GOGAT途徑得到了廣泛的證實，但分子生物學研究發(fā)現(xiàn)，至少在禾本科植物中存在一種NO-₃獲取的菌根途徑，可以將NO-₃從根外菌絲中轉運到根內(nèi)菌絲中，實現(xiàn)AMF-植物共生體硝態(tài)氮的吸收。GiNT是存在于根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）中的NO-₃轉運體，該轉運蛋白在根外菌絲和根內(nèi)菌絲中都有表達，這表明GiNT可能參與NO-₃的雙向轉運^［18］。與此同時，Wang等^［19］在水稻（Oryza sativa）的研究中發(fā)現(xiàn)，OsNPF4.5在含有叢枝的細胞中特異表達，在爪蟾卵母細胞中表現(xiàn)出低親和力的NO-₃轉運活性，敲除OsNPF4.5后植物通過菌根途徑吸收的氮元素減少了45%，并且在玉米（Zea mays）和高粱（Sorghum bicolor）中發(fā)現(xiàn)接種AMF后ZmNPF4.5和SbNPF4.5表達顯著上調(diào)，表明AMF在植物NO-₃的獲取過程中發(fā)揮著重要的功能。

銨轉運蛋白是質(zhì)膜上轉運NH+₄的主要載體，目前在根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）中已鑒定出三個銨轉運蛋白：GintAMT1，GintAMT2和GintAMT3。其中GintAMT1是一種高親和力的轉移載體，主要在根外菌絲和具有叢枝的皮層細胞中表達；GintAMT2在根外菌絲中呈組成型表達，但當根外菌絲中氮元素含量較低時，通過增加不同氮形態(tài)的供應可短暫誘導表達；而GintAMT3在根外菌絲和根內(nèi)菌絲均有表達^［20-21］。另外，在植物中銨轉運蛋白也有相似報道。LjAMT2;2是百脈根（Lotus japonicus）通過接種珠狀巨孢囊霉（Gigaspora margarita）被鑒定出的首個銨轉運蛋白基因，該基因在接種處理后上調(diào)了31 000倍，并且轉運的是NH₃而不是NH+₄，這也說明植物-菌根共生界面不僅可以轉運NH+₄，還可以轉運NH₃以供植物吸收氮元素^［22］。另外，隨著組學技術的快速發(fā)展，越來越多的菌根植物AMT基因被報道（表1），Xu等^［23］通過對玉米接種根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）后發(fā)現(xiàn)5個ZmAMT基因顯著上調(diào)，并發(fā)揮重要功能。但是關于AMF是否可以提高植物有機氮的獲取還并不十分明確，有待于進一步深入研究。

此外，土壤微生物對土壤中有機物的分解和轉化以及土壤理化性質(zhì)的改變起著關鍵作用，通過增加微生物群落結構的多樣性和活力可以有效提高植物對氮元素的吸收。Toljander等^［24］利用熒光顯微鏡觀察，發(fā)現(xiàn)在細菌群落中加入AMF分泌的碳水化合物會顯著增加細菌群落結構的多樣性，促進細菌群落的生長。Meng等^［25］通過對AMF-枸橘（Poncirus trifoliata）共生體的研究，發(fā)現(xiàn)接種AMF后分泌的球囊霉素相關土壤蛋白（Glomalin-related soil protein，GRSP）不僅提高了植物根系氮元素含量，還為土壤微生物提供了穩(wěn)定的生長環(huán)境。與此同時，根際促生菌（Plant grow promoting rhizobacteria，PGPR）作為一類植物有益細菌，也可以借助AMF的菌絲網(wǎng)絡促進自身群落生長，其分泌的生長素會干擾植物體本身的激素分泌，從而增加植物根長和分支數(shù)，提高植物吸收營養(yǎng)物質(zhì)和水分的能力。但目前，AMF與PGPR的研究僅局限于個別的球囊霉菌屬，且兩者的互作對植物群落是否有促進作用，還需要從生態(tài)系統(tǒng)層面進行深入研究。

1.2 AMF對植物吸收磷元素的影響

磷參與植物生理代謝的關鍵過程包括光合作用、核酸和磷脂的生物合成、呼吸和能量轉移，在土壤中主要以難溶性有機態(tài)（如磷脂類等其它有機磷化合物）和無機態(tài)（生礦物和無機磷酸鹽）形式存在，這使得土壤中的有效磷濃度較低，通常在1～10 μmol·L^-1左右^［26］。在長期的低磷脅迫下，植物與AMF共生形成了穩(wěn)定的適應機制，一方面，通過擴大根系的吸收面積以及加速土壤中有機磷的礦化，解決磷元素遷移性較差和濃度較低的問題；另一方面，通過分泌磷酸鹽轉運蛋白（Phosphate transporter，PT）提高植物磷酸鹽（Pi）的吸收效率（通常是非菌根植物的6倍）^［27］。

目前，已有很多研究證實AMF在植物磷元素吸收方面發(fā)揮著積極作用。Battini等^［28］利用放射性³²P和³³P以及分室法對玉米進行研究發(fā)現(xiàn)，接種AMF的玉米根系磷含量和根長分別增加了196%，62%，其中根外菌絲的放射性磷含量占土壤磷添加總量的12%～15%，這表明AMF-植物共生體中菌根途徑參與了磷元素的獲取。Huang等^［29］在核桃（Juglans regia）中分別接種四種AMF（Diversispora spurca，Claroideoglomus etunicatum，F(xiàn)unneliformis mosseae，Diversispora versiforme），發(fā)現(xiàn)接種AMF的核桃根系磷含量均高于未接種處理，最高可增加70.5%，同時伴隨著磷含量的增加核桃的光合速率不斷升高，胞間二氧化碳濃度不斷降低，對核桃的生長起到了一定的促進作用。

土壤中難溶磷的活化被認為是AMF促進植物吸收磷元素的有效途徑。據(jù)報道，AMF會自身或刺激寄主植物分泌有機酸、磷酸酶（酸性或堿性）以及質(zhì)子等根系分泌物，對土壤中難溶的磷酸鹽進行活化，提高土壤中有效磷含量^［30］。同時，植物在接種AMF后分泌的酸性和堿性磷酸酶可以改變根系土壤的理化性質(zhì)，間接刺激植物對磷元素的吸收^［31］。劉春艷等^［32］通過對沙培枳（Poncirus trifoliata）研究發(fā)現(xiàn)，接種AMF誘導了酸性磷酸酶基因PtaPT3，PtaPT5和PtaPT6的表達，促進了植物側根生長以及磷酸酶的分泌。Dutta等在黃姜（Dioscorea zingiberensis）中也得到了相似的結果^［33］。土壤有效磷分別在H+-ATP酶和Na+-ATP酶的驅動下通過H+：Pi和Na+：Pi共生轉運系統(tǒng)進入根外菌絲，進入根外菌絲的Pi會通過液泡轉運蛋白聚合物（Vacuolar transporter chaperone，VTC）形成Poly-P，在水勢梯度的驅動下進行長距離運輸^［34］。一旦Poly-P進入根內(nèi)菌絲，則會被多聚磷酸酶所降解，釋放的Pi最終在H+-ATP酶產(chǎn)生的H+梯度驅動，由根內(nèi)菌絲轉運到寄主細胞。在蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）^［35］和番茄（Solanum lycopersicum）^［36］中分別鑒定出的HA1，HA8蛋白，它們是由AMF特異性誘導的H+-ATP酶，負責在叢枝周膜上產(chǎn)生H+以形成濃度梯度，從而促進寄主對Pi的吸收。然而，Kikuchi等人^［37］通過研究蒸騰作用對Rhizophagus clarus磷酸轉運的影響卻發(fā)現(xiàn)，水通道蛋白（Aquaporin，AQP）基因在根內(nèi)菌絲中高表達，敲除RcAQP3和抑制寄主蒸騰作用會分別降低多聚磷酸鹽轉運的速度，表明AQP參與了Poly-P的轉運，并且在真菌界面中部分Poly-P可能會通過AQP直接進入寄主細胞而并不被降解（如圖1）。

磷酸鹽轉運蛋白是植物吸收磷元素的重要因子，根據(jù)其在亞細胞的定位不同分為PHT1，PHT2，PHT3，PHT4和PHT5五個不同的家族，其中PHT1家族大部分磷酸鹽轉運蛋白具有高親和性，對植物磷元素的吸收至關重要。已有很多研究表明，在低磷環(huán)境下AMF不僅可以上調(diào)自身GvPT，GiPT和GmosPT磷酸鹽轉運蛋白基因，還可以誘導多種與磷相關轉運蛋白的表達，且大部分屬于PHT1轉運體家族^［38］。在小麥（Triticum aestivum）與AM共生關系的研究中發(fā)現(xiàn)，有7個PHT1基因在接種AMF后顯著上調(diào)，其中TaPht-myc，TaPT15-4B和TaPT19-4D為菌根特異基因，且僅在AMF-小麥共生體中表達^［39］。Nagy等^［40］研究番茄的磷酸鹽轉運蛋白同樣發(fā)現(xiàn)，LePT4基因表達受AMF特異性誘導，且通過敲除LePT4發(fā)現(xiàn)該基因與其它磷轉運蛋白基因有高度的功能冗余性，說明AMF特異性誘導的磷酸鹽轉運蛋白基因在促進植物吸收磷元素方面不可或缺。此外，徐麗嬌等^［41］研究低磷脅迫下AMF對玉米的影響，發(fā)現(xiàn)接種AMF促進了植物根系磷酸鹽轉運蛋白基因的表達，且以Pht1;2和Pht1;6為主，其中與未接種處理相比，Pht1;6表達量提高了近1 000倍。Liu等^［42］通過酵母突變體的互補確認發(fā)現(xiàn)，Zmpt9為玉米中重要的磷酸鹽轉運蛋白基因，且在接種AMF后顯著上調(diào)，使得玉米磷元素的吸收能力增強。這些研究都證明了AMF通過磷酸鹽轉運蛋白促進植物吸收磷元素的有效性。

1.3 AMF對植物吸收鉀元素的影響

鉀是植物中重要的無機陽離子，約占植物干重的2%～10%，參與近60種酶的激活過程，在誘導細胞伸長、滲透調(diào)節(jié)以及控制氣孔開啟或關閉等過程發(fā)揮著關鍵作用^［43］。一直以來，對于植物通過菌根途徑獲取鉀元素的研究相對較少。然而，Olsson等人在韭蔥（Allium porrum）中接種根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）并通過粒子誘發(fā)X射線發(fā)射（Particle induced X-ray emission，PIXE）結合掃描透射離子顯微鏡（Scanning transmission ion microscopy，STIM）進行定量研究發(fā)現(xiàn)，在孢子、菌絲以及泡囊中鉀元素積累較高，同時在枸杞中也觀察到，接種AMF（Rhizophagus irregularis）的植株鉀濃度要高于未接種，這表明AMF的侵染可能增加了植物對鉀元素的吸收^［44-45］。此外，由于土壤中只有1.1%～2.2%的有效鉀元素可被植物直接吸收利用，并且干旱會降低土壤中鉀的有效利用率，因此干旱脅迫下AMF對植物鉀吸收的影響引起了人們的高度關注^［46］。Bahraminia等^［47］研究AMF（Funneliformis mosseae）對干旱脅迫下玉米生長的影響，發(fā)現(xiàn)與未接種處理相比，接種AMF在正常水分條件下使玉米的地上部分和根系鉀含量分別增加了17.5%和66.5%，且隨干旱脅迫的不斷增加，AMF提高植物吸收鉀元素以及其它大量元素的能力也在不斷增強。Leventis等^［48］在番茄（Lycopersicon esculentum）的研究中同樣發(fā)現(xiàn)，在水分脅迫下（土壤持水量30%），番茄的鉀含量降低了37%，而接種AMF后鉀元素含量恢復到正常值水平，同時氣孔導度和蒸騰速率保持穩(wěn)定，這表明在干旱脅迫下AMF不僅可以通過增加鉀等營養(yǎng)元素的吸收維持植物細胞內(nèi)離子平衡，還可以誘導一種特別的模式減少植物的水分散失，從而提高植物的耐干旱能力。

除了根外菌絲直接擴大根系吸收面積以及分泌有機酸和草酸對土壤中無效鉀進行活化外，AMF還可以通過增加根系的呼吸作用釋放更多的H+以提高礦物中鉀的交換率，促進植物對鉀元素的獲取^［49］。此外，鉀離子通道作為一種四聚體跨膜蛋白，是植物吸收和排出鉀元素的主要途徑之一。目前，通過分子生物學技術鑒定出的鉀通道蛋白基因主要分為三個家族Shaker，TPK和Kir-like，其中AKT1，SKOR是Shaker家族GroupⅠ和GroupⅤ中研究最為廣泛的鉀通道蛋白^［50］。在擬南芥（Arabidopsis thaliana）的研究中發(fā)現(xiàn)，AKT1作為內(nèi)向整流鉀通道主要參與植物根部鉀離子吸收，而SKOR作為外向整流通道則主要負責鉀從地下到地上的長距離轉運^［51］。Zhang等^［45］研究發(fā)現(xiàn)接種AMF可以上調(diào)根系中鉀通道蛋白基因LbSKOR和LbKT1的表達，同時在葉子中也檢測到了LbSKOR的表達，這與葉中的鉀含量呈正相關關系，表明在菌根植物中存在一種菌根途徑通過調(diào)節(jié)鉀通道蛋白基因的表達增加植物鉀元素的獲取。另外，鉀轉運蛋白作為鉀的高親和性吸收系統(tǒng)，在植物吸收鉀元素方面同樣重要。

KT/KUP/HAK是植物鉀轉蛋白的主要家族，包含了迄今為止發(fā)現(xiàn)的大部分植物鉀轉運體^［52］。Han等^［53］通過隔室法（左隔室葉面施鉀的枸杞、右隔室無葉面施鉀的枸杞和菌絲中間隔室）對枸杞進行研究，發(fā)現(xiàn)AMF通過根外菌絲提高了右隔室枸杞鉀含量的23.5%，且促進了LbHAK和LbKAT3的表達，從而改善了光合作用，促進了枸杞的生長。SlHAK10作為番茄中發(fā)現(xiàn)的鉀轉運蛋白基因，對鉀元素和水分的吸收效果顯著，不同的是該基因只有在菌根植物中表達，這表明AMF可以特異性誘導鉀轉蛋白基因的表達，提高番茄的鉀元素含量；與此同時，大量鉀元素的攝取不僅使根系生物量增加了20%，還增加了根系碳水化合物的含量，進而促進了AMF的侵染^［54］。另外，Estrada等^［55］研究鹽脅迫對玉米生長的影響發(fā)現(xiàn)，AMF調(diào)控的ZmAKT2，ZmSKOR，ZmSOS1鉀轉運蛋白基因分別參與了韌皮部、木質(zhì)部和鈉/鉀離子穩(wěn)態(tài)系統(tǒng)中鉀的運輸，在增加鉀離子含量的同時降低了鈉離子含量，從而穩(wěn)定了細胞內(nèi)的離子平衡，提高了植物的耐鹽性。但目前，對于鉀元素在植物與真菌界面的轉運機制研究仍然缺乏，可以通過組織化學染色法和定量分析對AMF所誘導的鉀離子通道以及轉運蛋白基因進行研究，從而系統(tǒng)全面的揭示AMF在植物鉀營養(yǎng)中的作用。

2 AMF植物吸收微量元素的影響

鐵、鋅、銅、錳、鎳等微量元素是植物生長發(fā)育過程中不可缺少的營養(yǎng)物質(zhì)，參與光合過程中的電子轉移，蛋白質(zhì)（如質(zhì)體藍素、細胞色素C、乙烯受體、Cu/Zn超氧化酶等）以及核酸的合成，同時也是生化途徑相關酶的結構成分和調(diào)節(jié)輔助因子。據(jù)統(tǒng)計，全球約14%的農(nóng)業(yè)土壤缺乏銅，10%缺乏錳，3%缺乏鐵，這些微量元素的缺乏會影響到生態(tài)系統(tǒng)中植物和作物的生長，隨后可能影響到整個食物鏈，最終影響世界上30%～50%的人口^［56］。與此同時，工業(yè)的快速發(fā)展使得重金屬的積累加劇，在對全國70%以上土地面積進行的土壤綜合調(diào)查中發(fā)現(xiàn)，16.1%的樣品受到重金屬和金屬類物質(zhì)的污染，而微量元素一旦過量會導致植物ROS的產(chǎn)生，造成膜脂過氧化對細胞結構損傷。因此，植物在長期的進化過程中為了更好的應對土壤環(huán)境的變化，與土壤微生物形成了穩(wěn)定的重金屬適應性策略。AMF作為土壤中最為廣泛存在的植物共生真菌，除了促進植物的養(yǎng)分吸收，在增強植物生物和非生物脅迫的耐受性以及緩解植物的重金屬毒性方面也發(fā)揮著重要的作用^［57］（圖2）。

2.1 AMF對植物吸收微量元素的貢獻

礦質(zhì)元素的缺乏是土壤中限制植物生長的主要因素之一，AMF作為植物的共生真菌，除了能促進植物吸收大量元素，在微量元素的吸收方面同樣發(fā)揮著重要作用。Lehmann等人^［58］為了更加系統(tǒng)全面的評定AMF對于植物吸收微量元素的貢獻，通過對233個研究的數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析發(fā)現(xiàn)，AMF對植物吸收銅、鐵和錳元素都有著積極影響，其中對銅元素的影響最為顯著（平均提高29%）。Dehghanian等^［59］研究石灰質(zhì)土壤中AMF對玉米吸收微量元素的影響，發(fā)現(xiàn)AMF與玉米形成共生體后會顯著降低土壤根際周圍的pH值，增加土壤中錳的有效性，與對照組相比，接種AMF的玉米地上部錳含量增加了61.7%。然而，由于大多數(shù)植物中磷和鋅營養(yǎng)吸收有著密切的相關性，菌根途徑對植物吸收鋅的貢獻難以證明。為此，Coccina利用⁶⁵Zn以及菌絲室法（根系和菌絲分離）進行研究，結果表明，根外菌絲的鋅吸收量占小麥地上部分的24.3%、大麥地上部分的12.7%^［60］。另外，研究AMF-向日葵共生體對土壤不同鎳濃度的響應發(fā)現(xiàn)，土壤鎳濃度在50 mg·kg^-1時，AMF提高植物鎳元素吸收的效果最為顯著，并且與未接種處理相比，接種AMF顯著加速了鎳從根向地上部的轉移，說明當土壤鎳濃度過低時，AMF不僅可以增加植物鎳元素的攝取，還可以加速鎳元素的組織轉運，最終提高鎳元素的利用率^［61］。

隨著qRT-PCR和基因克隆等分子技術的快速發(fā)展，菌根途徑對植物吸收微量元素的貢獻得到了進一步的證明。Kabir等^［62］研究接種AMF對向日葵（Helianthus annuus）缺鐵癥狀的影響，發(fā)現(xiàn)與未接種處理相比，接種AMF不僅提高了根系鐵螯合還原酶（Ferric-chelator reductase，F(xiàn)CR）活性以及鐵相關轉運體基因（如HaIRT1，HaNramp1）和鐵還原酶基因（HaFRO1）的表達，同時菌根分泌的質(zhì)子（H+）造成根系酸化，提高了土壤中鐵元素的可利用性。在紫花苜蓿（Medicago sativa）研究中，與未接種處理相比，接種AMF提高了18.8%根系鐵元素含量，這是由于AMF促進了根系MsIRT1，MsNramp1，MsFRO1基因的表達，同時增強了根莖細胞內(nèi)H+-ATP酶基因MsHAI1的表達，產(chǎn)生的能量改善了植物細胞的營養(yǎng)交換^［63］。此外，Prity等^［64］研究AMF對高粱缺鐵癥狀的緩解作用，發(fā)現(xiàn)缺鐵抑制了根系SbDMAS2，SbNAS2和SbYS1三個鐵相關轉運基因的表達，接種AMF后這三個基表達因均顯著上調(diào)，這表明AMF可以通過誘導鐵相關轉運基因表達促進植物對鐵元素的吸收，從而緩解植物的缺鐵癥狀。在大麥鋅轉運基因的研究中發(fā)現(xiàn)，當土壤鋅含量為0.8 mg·kg^-1時，接種根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）顯著增加了鋅轉運體基因HvZIP13的表達，促進了大麥對鋅元素的吸收^［65］。Watts-Williams等^［66］研究不同鋅濃度下AMF對蒺藜苜蓿（Medicago truncatul）生長的影響，結果表明，在鋅濃度較低時，接種AMF促進了鋅轉運體基因MtZIP6的表達，提高了根系鋅含量。但從現(xiàn)有的研究來看，缺乏AMF調(diào)節(jié)植物果實以及種子中微量元素含量的研究，這些研究對于作物的產(chǎn)量以及農(nóng)業(yè)的發(fā)展有著重要的意義。

2.2 AMF緩解植物重金屬毒性的作用機制

GRSP是AMF合成的一種不溶于水的糖蛋白化合物，不僅可以改變土壤的團聚體結構促進有機碳的儲存，同時還可以結合土壤中的金屬離子以緩解植物的重金屬脅迫^［67］。有研究指出，某些AMF菌株分泌的1 g GRSP能有效螯合重金屬污染土壤中高達1.12 mg Pb和4.3 mg Cu，表明不同金屬種類和濃度下的GRSP具有不同的螯合能力^［68］。在AMF緩解葫蘆巴（Trigonella foenum-gracum）鋅脅迫的研究中發(fā)現(xiàn)，當植物生長在鋅污染的土壤中時，與非菌根植物相比，菌根植物減少了近一半的鋅吸收和轉運，這是因為AMF會通過分泌GRSP螯合根系周圍過量的鋅^［69］。Nafady等^［70］在重金屬污染的土壤中同樣發(fā)現(xiàn)，玉米接種根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）后分泌了大量的T-GRSP，地上部鋅含量降低了23.1%。此外，Ma等^［71］以向日葵為植物材料研究AMF在金屬污染和鹽堿地對植物的修復潛力，發(fā)現(xiàn)在鎳脅迫下，與未接種處理相比，接種AMF向日葵鎳含量減少了38%，這是由于在面對重金屬脅迫時，植物可以向AMF分配更多的碳源，其中大部分用于GRSP的生產(chǎn)，抑制了重金屬向寄主植物的轉移，從而減輕了重金屬造成的毒害。由此可見，GRSP對于緩解土壤的重金屬污染以及提高植物重金屬耐受性有著重要的研究價值。

重金屬的固持作用以及胞內(nèi)區(qū)室化也是AMF緩解植物重金屬脅迫的有效機制。Zhou等^［72］對萬壽菊（Tagetes erecta）中銅的動態(tài)積累進行研究，發(fā)現(xiàn)在銅暴露7天后，未接種植株的根系和地上部銅含量為570.94 mg·kg^-1，49.57 mg·kg^-1，分別是接種AMF植株的3.37倍和6.97倍；利用能譜分析法發(fā)現(xiàn)，根內(nèi)菌絲固定了大量的銅，這是由于菌絲分泌的檸檬酸、蘋果酸和草酸等有機酸通過絡合作用以及屏障機制可以有效減少重金屬向植物的轉移，并且AMF表面產(chǎn)生的胞外聚合物，具有羧基、羥基等官能團，對土壤中的重金屬具有螯合、表面沉淀和離子交換的作用。與此同時，當根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）與胡蘿卜根器官培養(yǎng)物一起生長時，通過透射電子顯微鏡和能量色散x射線能譜發(fā)現(xiàn)，Zn，Cu等重金屬主要積累在真菌的細胞壁和液泡中^［73］。Wu等^［74］利用μ-PIXE分析同樣發(fā)現(xiàn)，在玉米根部的菌絲結構中儲存了大量的鋅元素，這些研究表明重金屬固持作用和胞內(nèi)區(qū)室化是AMF抑制重金屬進入寄主植物的有效物理屏障。

AMF提高植物對重金屬的耐受性與菌根共生體誘導的基因表達密切相關。目前，在根內(nèi)根孢囊霉（R.intraradices）中已經(jīng)識別出三個銅轉運體編碼伴侶基因RiATOX1，RiSco1，RiSSC，它們分別將銅分配到ATP酶、細胞色素C氧化酶合成和Cu，Zn超氧化物歧化酶中^［75］。在蒺藜苜蓿中MtMTP3基因可以將鋅轉運到植物根系的液泡，但接種AMF后顯著抑制了MtMTP3的表達，減少了根系鋅的吸收^［76］。此外，Bahmani-Babanari等^［77］研究黑麥草-菌根共生體對鎳脅迫的生理響應時發(fā)現(xiàn)，AMF可以促進水通道蛋白基因Lptip1;1和Lptip1;2的表達，進而以提高植物生物量的形式稀釋體內(nèi)鎳的濃度，并且菌絲對鎳的區(qū)室化也一定程度減少了植物對鎳的吸收，從而提高了重金屬脅迫耐受能力。

3 總結與展望

AMF在植物礦質(zhì)元素吸收過程中發(fā)揮著重要功能，不僅可以提高植物礦質(zhì)元素的吸收能力，改善植物生長狀況，還可以通過固持作用、區(qū)室化、轉運等過程緩解微量元素過量對植物造成的金屬毒害，最終促進植物生長。此外，AMF還可以有效代替化學肥料，減少農(nóng)藥殘留，并在土壤恢復方面具有重要作用，對農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展具有重要的理論與實際意義。因此，基于現(xiàn)有AMF-植物共生系統(tǒng)研究中存在的問題，還需從以下幾個方面進行深入研究。

3.1 AMF-植物共生體響應微量元素過量的分子機制

目前，AMF響應土壤微量元素過量的主要途徑是通過固持作用和區(qū)室化，減少微量元素向寄主植物的轉移，從AMF對植物作用機理角度分析缺乏一定的深度。而且不同AMF-植物共生體對微量元素的作用機制有較大差異，這取決于AMF種類、植物種類、土壤環(huán)境等。因此，對于不同AMF種類響應微量元素過量的分子機制以及調(diào)控AMF與植物間微量元素過量的關鍵因子有待進一步探索，結合當前快速發(fā)展的菌根生物學技術，識別AMF-植物共生體中響應微量元素過量的調(diào)控因子，并分析各調(diào)控因子間的相互作用，從而更加深入理解AMF與植物間協(xié)同適應微量元素過量的分子機制。

3.2 AMF-植物共生體中礦質(zhì)元素轉運蛋白基因的位置與功能研究

在AMF-植物共生系統(tǒng)中，轉運蛋白基因的誘導表達是AMF促進植物礦質(zhì)元素吸收的重要途徑之一。雖然菌根界面中AMF誘導的部分礦質(zhì)元素轉運蛋白基因已被鑒定，但仍對有些元素的研究不夠充分（如銅、錳、鎳元素），并且對于轉運蛋白在組織和細胞間的定位以及功能研究不夠深入。同時，大部分礦質(zhì)元素在菌絲內(nèi)的轉運途徑仍不清楚。因此，礦質(zhì)元素轉運蛋白的位置與功能可能是未來研究的重點。隨著分子生物學技術的不斷發(fā)展，熒光原位雜交（Fluorescence in situ hybridization，F(xiàn)ISH）和納米二次離子質(zhì)譜（NanoSIMS）等技術的出現(xiàn)結合大數(shù)據(jù)分析，將有助于發(fā)掘更多元素的轉運蛋白，構建礦質(zhì)元素轉運蛋白關系網(wǎng)，從而更加全面的揭示礦質(zhì)元素在AMF和植物間的轉運途徑。

3.3 AMF對非生物脅迫的反饋機制

非生物脅迫作為限制植物礦質(zhì)元素吸收的主要影響因素，通過AMF接種可以有效改善植物養(yǎng)分吸收狀況，從而提高植物的耐受性。但特定AMF在不同的非生物脅迫下對植物的影響效果不同，這主要取決于非生物脅迫下AMF的反饋機制。目前對該反饋機制的研究主要從AMF群落結構多樣性以及寄主植物的生理層面進行了宏觀分析，缺乏分子水平的深入研究，利用蛋白質(zhì)組學技術識別非生物脅迫下調(diào)控AMF-植物共生關系的特異性蛋白因子以及代謝途徑，更加系統(tǒng)全面的分析AMF響應不同非生物脅迫的作用機理，從而使AMF更好的適應生態(tài)系統(tǒng)的多樣性，也為AMF的大規(guī)模農(nóng)業(yè)應用提供一定的理論與科學依據(jù)。

3.4 優(yōu)勢菌種和聯(lián)合菌種的應用

AMF作為陸地分布最為廣泛的共生真菌之一，對絕大多數(shù)植物的生長有著積極的影響。但值得注意的是，有些植物接種AMF后無法形成功能性菌根，表現(xiàn)出中性甚至負效應，而有些植物接種AMF后表現(xiàn)出顯著的正效應，這是由于不同菌種在與特定寄主植物共生時的作用機制不同。通常本地菌種更能適應當?shù)氐耐寥拉h(huán)境，對植物生長有著更加明顯的促進作用，但隨著土地的過度耕作和農(nóng)藥、化肥的使用加劇，土壤中部分菌種的活力嚴重下降。因此，進一步加深對不同生態(tài)系統(tǒng)中AMF的基因組分析，篩選出特定植物以及特定環(huán)境下的優(yōu)勢菌種，實現(xiàn)不同寄主植物和生態(tài)系統(tǒng)下AMF菌種的可選擇性，最終使植物與AMF共生效益達到最優(yōu)化。此外，從現(xiàn)有的研究來看，對于AMF的研究多集中在單一菌種對植物產(chǎn)生的影響，而AMF菌種組合之間的相互作用機制仍有待探索，未來應結合轉錄組學與基因組學技術對不同菌種在特定寄主植物中功能進行深入研究，尋找功能互補的菌種進行組合，從而提高AMF在農(nóng)業(yè)應用中的有效性。

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（責任編輯 閔芝智）