陳賽華 仲偉杰 薛 明

綜述

植物有性生殖對高溫脅迫的響應(yīng)機(jī)制

陳賽華*仲偉杰 薛 明

江蘇省作物基因組學(xué)和分子育種重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 / 植物功能基因組學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 / 江蘇省作物遺傳生理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 揚(yáng)州大學(xué)農(nóng)學(xué)院, 江蘇揚(yáng)州 225009

極端高溫天氣頻發(fā), 嚴(yán)重威脅農(nóng)作物的生產(chǎn)。高溫脅迫對有性生殖過程的影響與作物減產(chǎn)密切相關(guān), 解析其中的分子機(jī)制對于指導(dǎo)作物耐高溫遺傳改良具有重要意義。然而, 與模式植物擬南芥相比, 目前有關(guān)作物有性生殖過程中耐高溫的相關(guān)研究十分有限。本文從植物有性生殖過程出發(fā), 概述了在減數(shù)分裂、花粉絨氈層降解、小孢子發(fā)育、花粉管萌發(fā)與授精以及籽粒發(fā)育等一系列生殖發(fā)育過程中響應(yīng)高溫脅迫的分子機(jī)制。據(jù)此, 我們提出了作物耐高溫改良的可行策略, 以期為耐高溫品種的遺傳改良提供理論依據(jù)。

植物; 有性生殖; 熱脅迫; 響應(yīng); 分子機(jī)制; 耐熱

隨著全球氣候變暖, 極端高溫天氣頻繁發(fā)生。我國高溫天氣主要集中在6月下旬至8月下旬, 據(jù)統(tǒng)計(jì), 1980—2020年期間, 我國不僅高溫期大幅變長, 而且區(qū)域性平均高溫增強(qiáng)趨勢顯著[1]。至2022年6月至8月, 我國中東部地區(qū)出現(xiàn)大范圍高溫天氣, 持續(xù)時間長達(dá)79 d, 全國有361個觀測站(占總數(shù)的14.9%)日最高氣溫達(dá)到或超過歷史極值(引自中國氣象局)。日趨嚴(yán)重的高溫天氣極大地威脅著農(nóng)業(yè)生產(chǎn)和糧食安全[2]。研究表明, 全球平均溫度升高1℃, 小麥、水稻、玉米和大豆主要農(nóng)作物產(chǎn)量分別下降6.0%、3.2%、7.4%和3.1%[3]。在我國, 夏季6月至8月正值水稻和玉米等主要農(nóng)作物的生殖發(fā)育階段, 高溫引起的生殖發(fā)育異常對產(chǎn)量造成最直接的影響,嚴(yán)重時導(dǎo)致大幅減產(chǎn)[4-6]。因此, 解析作物在生殖生長階段對高溫響應(yīng)的分子機(jī)制將為作物的耐高溫改良提供新的途徑。

被子植物的有性生殖過程主要包括配子的發(fā)生和發(fā)育、授粉受精和籽粒發(fā)育3個主要階段。由于胚珠珠心細(xì)胞發(fā)育形成雌配子的過程在子房中進(jìn)行, 受外界高溫的影響相對較小, 目前鮮有高溫對雌配子發(fā)育影響的報(bào)道。相比之下, 小孢子的發(fā)生和發(fā)育過程, 包括小孢子母細(xì)胞減數(shù)分裂、絨氈層降解、小孢子發(fā)育、花粉粒萌發(fā)和授精發(fā)育直至籽粒發(fā)育的過程, 則對高溫非常敏感, 在基因表達(dá)、蛋白穩(wěn)定性、蛋白修飾和表觀修飾等多個層面均存在響應(yīng)(圖1)。許多研究表明, 植物有性生殖過程中遭遇外界環(huán)境溫度的升高, 會導(dǎo)致花粉發(fā)育異常、活力下降、萌發(fā)受阻和授精障礙等[7-12]。盡管生殖發(fā)育階段的高溫響應(yīng)分子機(jī)制對于指導(dǎo)作物生產(chǎn)相當(dāng)重要, 但在作物上相關(guān)的研究仍然有限, 而模式植物擬南芥的研究則相對較多。因此, 本文圍繞有性生殖過程, 概述了植物響應(yīng)高溫分子機(jī)制研究的最新進(jìn)展, 并由此對如何提高作物有性生殖過程中的耐高溫特性提出設(shè)想和展望, 以期指導(dǎo)作物耐高溫品種的選育。

1 減數(shù)分裂期的高溫響應(yīng)分子機(jī)制

減數(shù)分裂是在有性生殖階段存在的一種特殊細(xì)胞分裂方式, 此過程中DNA僅復(fù)制一次, 而染色體分離2次, 最終形成染色體數(shù)目減半的配子。減數(shù)分裂前期同源染色體之間聯(lián)會配對, 進(jìn)行同源重組以產(chǎn)生新的基因組合, 后期姐妹染色單體分離形成配子。因此, 減數(shù)分裂對于保障基因組穩(wěn)定性和遺傳多樣性具有舉足輕重的作用。減數(shù)分裂同源重組起始于DNA拓?fù)洚悩?gòu)酶SPO11等催化的DNA雙鏈斷裂(double-strand break, DSB)。DSB在不同蛋白的共同作用下被剪切形成單鏈DNA尾巴, 然后由DNA重組蛋白RecA/RAD51/DMC1結(jié)合到單鏈DNA, 促進(jìn)其侵入同源染色體, 并在染色體軸蛋白ASY1、ASY4和聯(lián)會復(fù)合體蛋白ZYP1等因子的共同作用下形成聯(lián)會復(fù)合體。隨后, 部分DSB被修復(fù)形成交叉(crossover, CO), 同源重組發(fā)生。最后, 同源染色體移向兩極, 完成減數(shù)第一次分裂。對不同植物的研究發(fā)現(xiàn), 高溫可以通過影響不同分子的功能來影響減數(shù)分裂過程。

圖1 植物生殖發(fā)育階段對高溫脅迫的分子響應(yīng)

圖中{ }表示其中響應(yīng)高溫的為蛋白、蛋白復(fù)合物或者信號通路, →表示促進(jìn), ┫表示抑制, -表示互作, /表示或者。{ }↑表示整體響應(yīng)高溫后上調(diào); { }↓表示整體響應(yīng)高溫后下調(diào)。

Inside { } are proteins, protein complexes, or signal pathways responding to heat stress; → represents promotion; ┫represents repression; - means interaction; and / means or. { }↑ represents an integral upregulation when responding to heat stress, { }↓ represents an integral down regulation when responding to heat stress.

在擬南芥中, 當(dāng)生長溫度(32℃)超過育性閾值(28℃)時, 遺傳交叉的數(shù)量顯著減少, 推測同源染色體的聯(lián)會受到了影響[13]。當(dāng)溫度達(dá)到極端高溫(36～38℃)時, SPO11介導(dǎo)的DSB形成受到抑制, 同源重組酶DMC1的表達(dá)量顯著降低。染色體軸蛋白ASY4介導(dǎo)的染色體軸在高溫下變得不穩(wěn)定甚至解體。并且, 高溫通過破壞ASY1相關(guān)的聯(lián)會復(fù)合體側(cè)生組分和ZYP1介導(dǎo)的聯(lián)會復(fù)合體中央組分, 最終影響聯(lián)會復(fù)合體的組裝[14]。盡管高溫抑制二倍體和四倍體擬南芥減數(shù)分裂的內(nèi)在機(jī)制相似, 但是四倍體中聯(lián)會復(fù)合體的形成對高溫更加敏感, 并且隨著環(huán)境溫度的升高, 染色體異常分離和多價體形成的頻率也隨之提高[15]。極端高溫(36～38℃)進(jìn)一步通過干擾擬南芥微管細(xì)胞骨架, 影響同源染色體的分離以及姐妹染色單體的黏連, 而且還會影響減數(shù)分裂細(xì)胞的胞質(zhì)分裂[16]。作為DSB形成的負(fù)調(diào)控因子, 激酶ATM在高溫處理后減數(shù)分裂時期的花器官中表達(dá)上調(diào)。然而對擬南芥的研究發(fā)現(xiàn), ATM并不介導(dǎo)高溫下DSB的減少, 而是調(diào)控DSB修復(fù)依賴復(fù)合體MRE11- RAD50-NBS1的功能, 確保DSB在高溫脅迫下修復(fù)成功, 維護(hù)高溫下減數(shù)分裂染色體的完整性[17]。

對大麥的研究表明, 當(dāng)溫度由22°C升高至30℃時, 每個花粉母細(xì)胞中的遺傳交叉由14.8個降至13.5個, 溫度上升至35℃會直接導(dǎo)致減數(shù)分裂的失敗[18]。大麥的染色體軸蛋白ASY1表達(dá)受到高溫的誘導(dǎo), 它通過協(xié)調(diào)DMC1-RecA同系物的活性以促進(jìn)同源染色體序列交換, 從而調(diào)節(jié)減數(shù)分裂遺傳交叉的產(chǎn)生[19]。

玉米的減數(shù)分裂也同樣受到高溫脅迫的干擾。高溫下, 熱激蛋白HSP101在花粉母細(xì)胞中積累, 它通過招募DSB修復(fù)蛋白RAD51來正向調(diào)控玉米花粉的減數(shù)分裂過程, 從而提高玉米的耐高溫性[20]。另外, 細(xì)胞質(zhì)轉(zhuǎn)化酶INVAN6也正向調(diào)控玉米高溫下的減數(shù)分裂。當(dāng)突變后, 高溫(35℃)處理下出現(xiàn)減數(shù)分裂I停滯、染色質(zhì)黏連和產(chǎn)生染色體橋以及微核等現(xiàn)象, 表現(xiàn)出顯著的花粉活力下降。結(jié)合轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)分析, INVAN6在高溫脅迫下可能通過調(diào)控海藻糖-6-磷酸酶Tre6P和蛋白激酶SnRK1等信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路上的基因以及一些糖代謝、糖轉(zhuǎn)運(yùn)基因的表達(dá), 調(diào)控花藥中糖的穩(wěn)態(tài), 從而調(diào)節(jié)花粉的耐熱性, 由此認(rèn)為INVAN6對花粉母細(xì)胞對抗高溫脅迫有重要作用[21]。

水稻中研究表明, 減數(shù)分裂時期的高溫脅迫(35～38℃)抑制了花藥中-基因的表達(dá), 降低了超氧化物歧化酶的含量, 促使花藥中活性氧ROS與丙二醛(MDA)含量的顯著上升, 進(jìn)而導(dǎo)致花粉活力降低[22]。同樣的, 減數(shù)分裂期遭遇高溫,的表達(dá)也受到抑制, 引發(fā)過氧化氫酶CAT的活性下降, ROS和MDA大量積累, 進(jìn)而引發(fā)自由基對細(xì)胞的毒害, 導(dǎo)致最終花粉活力下降[23]。因此, 通過提升超氧化物歧化酶的活性來有效抑制ROS也是提升減數(shù)分裂時期應(yīng)對高溫的一種方式。

楊樹中, 高溫引起的減數(shù)分裂微管細(xì)胞骨架的解聚會造成減數(shù)分裂II期姐妹染色單體分離失敗, 導(dǎo)致未減數(shù)2配子的產(chǎn)生[24]。進(jìn)一步轉(zhuǎn)錄組分析表明, 22個與細(xì)胞周期有關(guān)的基因在高溫處理前后呈差異表達(dá), 其中編碼的A型細(xì)胞周期蛋白CYCA1;2介導(dǎo)了減數(shù)分裂I期到減數(shù)分裂II期的轉(zhuǎn)變。當(dāng)雄花受到高溫脅迫后,的表達(dá)量顯著降低, 故推測減數(shù)分裂I期到減數(shù)分裂II期的轉(zhuǎn)變失敗與的下調(diào)表達(dá)有關(guān)[25]。

2 花藥絨氈層細(xì)胞程序性死亡響應(yīng)高溫的分子機(jī)制

絨氈層是花藥室最內(nèi)層的薄壁細(xì)胞, 為發(fā)育中的小孢子提供營養(yǎng)物質(zhì)與胼胝質(zhì)酶, 從而促進(jìn)四分體中小孢子的成熟與釋放。絨氈層在花粉的發(fā)育過程中經(jīng)歷程序性細(xì)胞死亡, 在花粉成熟后完全消失, 而高溫會使得絨氈層細(xì)胞的程序性死亡提前, 破壞小孢子與絨氈層之間的相互作用, 進(jìn)而影響花粉的發(fā)育和功能[26]。

據(jù)報(bào)道, 擬南芥編碼的轉(zhuǎn)錄因子通過調(diào)控A1天冬氨酸蛋白酶UNDEAD的表達(dá)介導(dǎo)絨氈層的正常降解。當(dāng)和發(fā)生突變后, 絨氈層的降解提前[27-28]。絨氈層的降解與細(xì)胞自噬相關(guān)。在高溫(30℃)條件下,和的表達(dá)受到抑制, 促進(jìn)自噬, 絨氈層的降解提前。在自噬缺陷突變體中, 盡管絨氈層的降解不會提前, 但由于絨氈層不能有效實(shí)現(xiàn)降解, 因此突變體的花粉發(fā)育以及花藥開裂仍受到影響[29]。由此推測, 適當(dāng)增強(qiáng)-模塊的表達(dá), 可緩解高溫下絨氈層的提前降解, 從而減輕對花粉發(fā)育的傷害。

棉花中也鑒定到一個響應(yīng)高溫脅迫, 調(diào)控絨氈層細(xì)胞程序性死亡的關(guān)鍵基因。編碼 I型酪蛋白激酶, 它在高溫敏感材料H05花藥中的表達(dá)受高溫誘導(dǎo)上調(diào), 而在耐高溫材料84021中則不被高溫誘導(dǎo), 說明表達(dá)與耐高溫性呈負(fù)相關(guān)[30-31]。在啟動子響應(yīng)高溫的核心區(qū)域中, 存在2個與轉(zhuǎn)錄因子GhMYB4相作用的MYB結(jié)合元件。在高溫下, GhMYB4激活的表達(dá), 一旦MYB結(jié)合位點(diǎn)被突變,的表達(dá)則不再受高溫誘導(dǎo)。GhMYB4受高溫誘導(dǎo)后在花藥發(fā)育前期中的小孢子和絨氈層中高表達(dá)。GhMYB4與GhMYB66互作形成的異源二聚體可增強(qiáng)GhMYB4與啟動子的結(jié)合能力。高溫敏感棉花材料中, 高溫通過GhMYB66/GhMYB4-通路影響絨氈層的程序性細(xì)胞死亡和小孢子發(fā)育, 導(dǎo)致雄性不育[32]。因此, 削弱這一通路在高溫下的表達(dá)將有助于提高耐高溫性。

3 小孢子發(fā)育響應(yīng)高溫的分子機(jī)制

絨氈層的降解為小孢子的發(fā)育提供了充足的營養(yǎng)。小孢子剛從四分體釋放出來時, 細(xì)胞體積小, 細(xì)胞壁薄, 核中位。隨著持續(xù)不斷吸收養(yǎng)分, 小孢子外壁形成, 核中位逐漸偏移, 內(nèi)部小液泡形成并最終形成中央大液泡, 細(xì)胞逐漸增大。小孢子核首先經(jīng)歷1次不對稱分裂產(chǎn)生1個精核和1個營養(yǎng)核, 中央液泡逐漸消失。末期, 精核細(xì)胞經(jīng)歷第2次有絲分裂產(chǎn)生2個精細(xì)胞, 營養(yǎng)細(xì)胞中積累大量的淀粉體, 最終形成成熟的花粉粒。已知的高溫響應(yīng)機(jī)制, 包括內(nèi)質(zhì)網(wǎng)相關(guān)的未折疊蛋白的響應(yīng)(unfolded protein response, UPR)、熱激轉(zhuǎn)錄因子(heat shock factors, HSFs)和熱激蛋白(heat shock proteins, HSPs)介導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄信號通路、激素調(diào)控與表觀遺傳等, 均被報(bào)道在小孢子發(fā)育過程中起作用, 最終導(dǎo)致花粉活力的變化。

高溫脅迫導(dǎo)致蛋白質(zhì)折疊錯誤, 從而引發(fā)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中的UPR。折疊錯誤的蛋白質(zhì)具有毒性, 阻礙正常的細(xì)胞活動, 而UPR能夠在一定程度上減輕內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的負(fù)擔(dān), 恢復(fù)內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的蛋白質(zhì)穩(wěn)態(tài)[33]。內(nèi)質(zhì)網(wǎng)中、和介導(dǎo)的UPR被報(bào)道參與有性生殖過程對高溫的響應(yīng)。高溫會造成擬南芥完全可育的type I型莢果比例下降, 產(chǎn)生部分可育的type II型以及完全不育的type III型。在的雙突變體中, type II型和type III型莢果比例顯著增加, 說明突變使得擬南芥對高溫更加敏感。高溫脅迫下, 野生型與雙突變體相比, 上調(diào)表達(dá)的基因大多為非典型的UPR類基因, 推測和通過調(diào)控高溫下內(nèi)質(zhì)網(wǎng)蛋白穩(wěn)態(tài)來維持花粉等組織的功能, 從而維持莢果的育性[34]。由于被報(bào)道在小孢子和絨氈層細(xì)胞中高表達(dá), 因此推測介導(dǎo)的UPR在小孢子發(fā)育時應(yīng)對高溫具有重要的作用。擬南芥的作用與和類似, 它在花器官中的表達(dá)受高溫誘導(dǎo), 且突變也會造成高溫下type II型和type III型莢果比例顯著增加。通過CHIP-seq發(fā)現(xiàn), AtbZIP17的結(jié)合序列(G-box和ERSE-II順式作用元件)特征也與AtbZIP28非常相似,推測AtbZIP17在擬南芥高溫脅迫下也參與內(nèi)質(zhì)網(wǎng)脅迫應(yīng)答, 調(diào)控內(nèi)質(zhì)網(wǎng)蛋白穩(wěn)態(tài)[35]。擬南芥雙突變體的UPR信號通路被敲除, 該突變體在常溫下可育, 當(dāng)溫度升高至27.5℃時表現(xiàn)出不育。盡管UPR在花發(fā)育階段組成型表達(dá), 但是這種高溫下的育性改變主要影響孢子體的發(fā)育, 因?yàn)楦邷叵码p突變體的絨氈層發(fā)生明顯缺陷, 小孢子發(fā)育所需的營養(yǎng)供給出現(xiàn)問題。在雙突變體中過表達(dá)COPII囊泡包被蛋白SEC31A后, 高溫下的表型得到恢復(fù)。因此推測, 作為UPR信號通路中的一個重要組分, IRE1通過AtbZIP60介導(dǎo)的表達(dá), 調(diào)控?cái)M南芥小孢子在高溫下的發(fā)育和活力[36]。據(jù)此, 在高溫下通過促進(jìn)IRE1-AtbZIP60-SEC31A信號通路可以提升UPR反應(yīng), 提高高溫耐受性。

HSFs和HSPs在植物應(yīng)對高溫脅迫的反應(yīng)中起關(guān)鍵作用。番茄中的研究表明,和基因介導(dǎo)了花粉的耐熱性。高溫下,突變體中ROS的含量增加, 花粉的活力和萌發(fā)率均下降; 而過表達(dá)則引起ROS的含量下降, 花粉活力增強(qiáng); 這說明正調(diào)控花粉發(fā)育時期的高溫耐受性。轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)顯示, HsfA1a可以結(jié)合到氧化還原調(diào)節(jié)、蛋白修復(fù)和蛋白降解等一系列基因的啟動子區(qū), 從而通過增強(qiáng)抗氧化能力、促進(jìn)蛋白質(zhì)修復(fù)和穩(wěn)定, 保障高溫下花粉的發(fā)育[37]。在花粉熱應(yīng)激(39℃/42℃/45℃)反應(yīng)中,是的一個重要的共激活因子。在減數(shù)分裂和小孢子形成期間, 抑制的表達(dá)同樣會降低高溫下花粉的活力和萌發(fā)[38]。擬南芥中,的同源基因突變后, 花粉會出現(xiàn)結(jié)構(gòu)和功能異常, 并且這些異常主要表現(xiàn)在二核花粉粒到花粉成熟這一期間。在高溫(30℃)下, 花粉異常的比例會更加顯著, 這說明對于高溫下維持二核花粉粒的發(fā)育有正向促進(jìn)作用[39]。編碼水稻熱激蛋白HSP60家族成員的基因受高溫(34℃)誘導(dǎo)表達(dá), 過表達(dá)可以顯著提高水稻花粉的耐熱性。OsHSP60-3B蛋白通過與淀粉合成及淀粉體起始調(diào)節(jié)蛋白FLO6的互作, 穩(wěn)定高溫下FLO6的蛋白豐度,調(diào)控水稻小孢子發(fā)育后期淀粉粒的積累。OsHSP60-3B還能調(diào)節(jié)熱激蛋白和熱激轉(zhuǎn)錄因子等的表達(dá), 抑制ROS的過度積累及細(xì)胞凋亡, 保障花粉的正常發(fā)育[40]。

有研究表明, 乙烯合成及信號通路對高溫脅迫下小孢子發(fā)育的影響從極性小孢子到二核花粉粒, 一直延續(xù)到花粉成熟期。(Never ripe)是一個乙烯不敏感突變體, 它呈現(xiàn)出對高溫脅迫的極度敏感。高溫下,不僅花粉數(shù)量減少、花粉活力下降, 而且成熟花粉粒的蔗糖含量也僅為野生型的40%[41]。高溫(45℃)脅迫下, 乙烯合成相關(guān)基因和以及乙烯信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路中的基因和在番茄花粉中上調(diào)表達(dá)[42]。除乙烯以外, 生長素也被報(bào)道參與高溫對花粉發(fā)育的影響。當(dāng)高溫(31℃)脅迫處理7 d后, 擬南芥中小孢子可以形成, 但花粉的成熟和花絲的伸長都受到了限制。高溫抑制了花粉和絨氈層中生長素合成有關(guān)基因的表達(dá), 包括擬南芥的和基因以及大麥的/基因, 降低了內(nèi)源生長素的含量, 導(dǎo)致花粉敗育, 而外施生長素可以部分逆轉(zhuǎn)高溫導(dǎo)致的雄性不育[43]。由此可見, 乙烯和生長素在高溫下促進(jìn)小孢子發(fā)育的過程中都不可或缺。

在棉花中, 表觀遺傳機(jī)制, 包括DNA甲基化和小RNA等被報(bào)道在調(diào)控小孢子發(fā)育和花藥開裂中發(fā)揮作用。DNA甲基化圖譜分析發(fā)現(xiàn), 無論四分體時期、絨氈層降解時期還是花藥開裂時期, 高溫敏感棉花H05表現(xiàn)出較低的DNA甲基化水平, 而耐高溫棉花84021則一直維持著較高的甲基化水平。高溫可能通過抑制DNA甲基化來干擾糖和活性氧代謝, 導(dǎo)致小孢子敗育[44]。DNA甲基化水平的下降可能與高溫下甲基轉(zhuǎn)移酶活性被抑制有關(guān)。因此, 高溫下穩(wěn)定甲基轉(zhuǎn)移酶的活性可有效緩解高溫脅迫帶來的不利影響[45]。研究還發(fā)現(xiàn), 高溫下H05中甲基化水平變化與24nt小RNA含量顯著關(guān)聯(lián), 這表明是小RNA介導(dǎo)的DNA甲基化途徑受到影響[44]。在耐高溫品種84021和高溫敏感品種H05的花藥中,呈現(xiàn)對高溫不同的響應(yīng)。在84021中被抑制, 在H05中被誘導(dǎo), 其下游靶標(biāo)也呈現(xiàn)出相應(yīng)的變化。過表達(dá)抑制和的表達(dá), 激活生長素響應(yīng), 導(dǎo)致花藥不開裂, 增強(qiáng)棉花的高溫敏感性[46]。因此, 高溫下介導(dǎo)的生長素信號變化對于應(yīng)對高溫脅迫非常重要, 可以通過適量抑制的表達(dá)來提高耐高溫性。

4 花粉管萌發(fā)與授精過程響應(yīng)高溫的分子機(jī)制

成熟的花粉粒一旦落在柱頭上, 即開始萌發(fā)形成花粉管, 并通過花粉管通道將精細(xì)胞運(yùn)送到子房中, 進(jìn)而完成授精的過程。已有報(bào)道表明, 高溫可以通過破壞花粉管的萌發(fā)來阻礙授精過程。位于植物質(zhì)膜上的鈣離子通道是重要的高溫感受器, 當(dāng)外界環(huán)境溫度上升時, 細(xì)胞質(zhì)膜上的鈣離子通道會被瞬間激活, 通過鈣離子內(nèi)流來調(diào)控?zé)峒し磻?yīng)[47]。擬南芥中鑒定到一個環(huán)核苷酸門控離子通道蛋白CNGC16, 與高溫下花粉的萌發(fā)息息相關(guān)[48]。當(dāng)突變后, 80%以上的花粉要么不能萌發(fā), 要么萌發(fā)長度小于30 μm, 僅有1%的花粉粒生長能超過200 μm, 說明CNGC16在花粉管萌發(fā)與生長的起始階段響應(yīng)高溫。高溫(40℃)下,突變體花粉中和等高溫響應(yīng)核心轉(zhuǎn)錄因子表達(dá)量顯著下調(diào), 推測高溫誘導(dǎo)下CNGC16通道促使鈣離子內(nèi)流, 激活高溫響應(yīng)的信號通路, 進(jìn)而促進(jìn)花粉管的萌發(fā)[49]。此外, 擬南芥編碼了一個HSP40同源蛋白, 在花粉、花粉管以及根莖葉中都有表達(dá), 且受高溫誘導(dǎo)。敲除突變體的花粉在高溫(30℃)下花粉管生長也嚴(yán)重受阻, 由此可見, TMS1對于高溫下花粉管的萌發(fā)至關(guān)重要[50]。擬南芥CLE分泌肽家族成員CLE45, 可以改善高溫下花粉管的生長缺陷。正常條件下(22℃) CLE45僅在柱頭以及維管組織中表達(dá), 當(dāng)溫度升高時(30℃), 在雌蕊的轉(zhuǎn)移通道中也有表達(dá), 其受體SKM1和SKM2在花粉和花粉管中表達(dá)。CLE45-SKM1/SKM2模塊調(diào)控了花粉和雌蕊在高溫下的相互作用, 使擬南芥在高溫脅迫下仍然能夠正常結(jié)實(shí)[51]。番茄中的研究表明, 黃酮醇類化合物不僅會減少高溫脅迫誘導(dǎo)(34℃)的ROS累積, 也可以減弱高溫對花粉管生長的抑制[52]。綜合以上研究,、和編碼促進(jìn)黃酮醇類化合物合成的等基因均可以正向調(diào)控高溫下花粉管的萌發(fā), 促進(jìn)授精。

5 籽粒發(fā)育響應(yīng)高溫的分子機(jī)制

擬南芥中, 轉(zhuǎn)錄因子FUSCA3 (FUS3)在調(diào)節(jié)胚胎發(fā)育以及種子成熟過程中起著重要的作用。激酶SnRK1和FUS3在胚胎發(fā)生期間有相似的表達(dá)模式, SnRK1介導(dǎo)了胚胎發(fā)育階段FUS3的體內(nèi)磷酸化。相較于野生型,突變體背景下構(gòu)建的組成型磷酸化(FUS3S>D)和組成型去磷酸化(FUS3S>A)互補(bǔ)植株在溫度上升時(27℃), 均表現(xiàn)出胚胎發(fā)育的延遲。這些結(jié)果說明在高溫脅迫下, SnRK1介導(dǎo)的FUS3體內(nèi)磷酸化對胚胎的正常發(fā)育至關(guān)重要[53]。

H2A.Z是真核生物細(xì)胞中極其保守的組蛋白變體[54]。它具有多方面的功能, 包括調(diào)控基因表達(dá)、DNA復(fù)制、DNA損傷修復(fù)和DNA重組等。已有證據(jù)表明H2A.Z通過調(diào)控基因表達(dá), 在植物響應(yīng)高溫的過程中起著至關(guān)重要的作用[55]。對二穗短柄草的研究發(fā)現(xiàn), 組蛋白伴侶蛋白復(fù)合體SWR1的關(guān)鍵組分APR6經(jīng)RNAi沉默后, H2A.Z在染色體上占據(jù)的規(guī)律被擾亂。對該RNAi材料在授粉5 d后進(jìn)行高溫處理, 發(fā)現(xiàn)籽粒的重量和單株的產(chǎn)量均顯著下降。由此可見, H2A.Z的染色體占據(jù)率對于高溫下籽粒干物質(zhì)的積累是重要的[56], 高溫下APR6的穩(wěn)定表達(dá)可以促進(jìn)對高溫的耐受性。

6 其他不同階段交叉響應(yīng)的分子機(jī)制

高溫下ROS對有性生殖過程的影響絕不僅僅局限在減數(shù)分裂時期。番茄中的研究表明, 在花青素減少的突變體中, 黃酮醇的累積減少, ROS的含量顯著上升, 因此突變體呈現(xiàn)出有性生殖過程不同程度的受損, 包括花粉數(shù)量減少, 花粉活力下降, 花粉萌發(fā)、花粉管伸長以及花粉管的完整性變差等。黃酮醇類化合物可以減少高溫脅迫誘導(dǎo)(34℃)的ROS累積。當(dāng)通過基因的過表達(dá)來提升花青素含量后, 以上缺陷均得到彌補(bǔ), 說明黃酮類物質(zhì)在植物有性生殖的多個發(fā)育階段對高溫脅迫響應(yīng)有著不可或缺的作用[52]。據(jù)報(bào)道, 一個高溫下誘導(dǎo)的基因在水稻抽穗期應(yīng)對高溫中起著積極的作用。編碼一個磷酸吡哆醛穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)蛋白, 定位在線粒體中。在高溫脅迫下, 過量表達(dá)能夠顯著減少ROS的積累, 提高花粉活力和結(jié)實(shí)率; 反之, 抑制則花粉活力和結(jié)實(shí)率均下降, 這表明通過抑制ROS的積累來正調(diào)控水稻花粉的耐熱性。在粳稻背景下引入耐熱等位基因, 可以在高溫下增產(chǎn)約30%[57]。然而, 由于前人在不同研究中設(shè)置的高溫處理階段不同, 目前已知基因或信號通路發(fā)揮作用的發(fā)育階段劃分仍可能存在片面性, 不排除它們在不同的發(fā)育階段存在交叉影響的可能性, 這需要后續(xù)更深入細(xì)致的研究。

7 總結(jié)與展望

解析植物生殖發(fā)育階段響應(yīng)高溫的分子機(jī)制, 尋找促進(jìn)耐高溫的基因或信號通路, 進(jìn)而遺傳改良作物的耐高溫性, 這些都是作物耐高溫育種的關(guān)鍵?；谇叭说难芯窟M(jìn)展, 我們也提出了初步的改良策略(具體見表1列7)。無論是單個基因、蛋白, 還是相對復(fù)雜的信號通路, 具體分為4種情形: (1) 高溫下被誘導(dǎo)且促進(jìn)耐高溫; (2) 高溫下被誘導(dǎo), 但不利于高溫耐受性; (3) 高溫下被抑制, 但促進(jìn)耐高溫性; (4) 高溫下被抑制, 同時耐高溫性下降。簡單來說,增強(qiáng)(1)和(4)將有助于提高耐高溫性; 反之, 抑制(2)和(3)也同樣有助于提高耐高溫性。然而, 由于耐高溫性是復(fù)雜的數(shù)量性狀, 它的改進(jìn)與提升絕不是依靠個別基因或某個信號通路可以徹底解決。筆者認(rèn)為將來植物, 尤其是作物的耐高溫分子機(jī)制研究還需要在以下幾個方面進(jìn)一步加強(qiáng):

7.1 迫切需要尋找可用于遺傳改良的優(yōu)異自然變異

關(guān)于生殖發(fā)育時期響應(yīng)高溫的研究, 絕大多數(shù)都是在反向遺傳學(xué)或組學(xué)的基礎(chǔ)上鎖定基因或通路,并利用野生型與突變體來驗(yàn)證基因在高溫響應(yīng)中的功能, 僅極少數(shù)基因除外, 比如水稻[57]。盡管一些基因過表達(dá)或敲除后, 耐高溫性有顯著變化, 然而已知的基因型能否在生產(chǎn)上真正改良作物生殖發(fā)育時期的耐高溫性仍不得而知。從這些基因入手, 對種質(zhì)資源中的自然變異進(jìn)行深度挖掘, 通過序列分析和功能驗(yàn)證, 可以尋找更加優(yōu)異的等位基因或單倍型, 這些將有助于加速這些基因在生產(chǎn)上的利用。此外, 利用自然群體的GWAS分析或優(yōu)異種質(zhì)的QTL分析都是正向遺傳學(xué)尋找優(yōu)異基因的途徑, 但由于生殖發(fā)育時期耐高溫表型鑒定的難度很大, 因此相關(guān)的研究仍相當(dāng)匱乏。一個替代的方案是在苗期對材料進(jìn)行耐高溫精準(zhǔn)鑒定, 待定位和克隆基因后, 再驗(yàn)證其在生殖發(fā)育時期的作用。這一方法有成功的案例可以借鑒, 比如從非洲栽培稻中克隆耐高溫基因、和就是采用這樣的策略[58-60]。

7.2 作物生殖發(fā)育階段耐高溫調(diào)控的分子網(wǎng)絡(luò)有待進(jìn)一步完善

作物生殖發(fā)育時期高溫響應(yīng)的機(jī)制研究對于生產(chǎn)中作物耐高溫特性的改良無疑是意義重大的。然而, 目前絕大多數(shù)的高溫響應(yīng)機(jī)制研究集中在營養(yǎng)生長時期, 生殖生長階段的分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)需進(jìn)一步加強(qiáng)和完善。就目前作物中已克隆的一些基因而言, 例如水稻、玉米與以及棉花等[21,31,57,61], 它們的分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)研究也比較初步。考慮到耐高溫響應(yīng)的機(jī)制在營養(yǎng)生長階段和生殖生長階段存在一定的共性和特殊性, 因此, 針對一些共性基因, 可以通過借鑒營養(yǎng)生長階段的分子網(wǎng)絡(luò)來逐步補(bǔ)充完善, 而針對生殖生長階段特異的基因, 可以從已知基因入手, 結(jié)合多種分子生物學(xué)手段, 尋找上、下游基因, 以此逐步拓展并擴(kuò)充基因分子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。此外, 由于不同信號通路之間往往存在一定的關(guān)聯(lián), 通路之間的交叉也是后續(xù)研究應(yīng)該關(guān)注的要點(diǎn)。

7.3 綜合考慮耐高溫性與作物產(chǎn)量等其他農(nóng)藝性狀之間的平衡

眾所周知, 植物的生長與抗性之間往往存在著平衡關(guān)系。在利用已知的基因去提高作物耐高溫性的同時, 一個不得不考慮的方面就是基因?qū)ψ魑锏漠a(chǎn)量及其他重要農(nóng)藝性狀是否存在影響。因此, 在研究基因耐高溫特性的同時也要兼顧考慮基因的協(xié)同效應(yīng)。只有那些既能夠提高耐高溫性且對產(chǎn)量影響極小、甚至沒有影響的基因, 才有可能在作物生產(chǎn)中加以利用。當(dāng)然, 隨著轉(zhuǎn)基因、基因編輯等技術(shù)的不斷進(jìn)步和分子生物學(xué)的發(fā)展, 相信會有更多的可供選擇的改良方式。

[1] 王榮, 王遵婭, 高榮, 葉殿秀. 1961–2020年中國區(qū)域性高溫過程的氣候特征及變化趨勢. 地球物理學(xué)報(bào), 2023, 66: 494–504. Wang R, Wang Z Y, Gao R, Ye D X. Climatic characteristics and trends of regional high temperature processes in China during 1961–2020., 2023, 66: 494–504 (in Chinese with English abstract).

[2] Battisti D S, Naylor R L. Historical warnings of future food insecurity with unprecedented seasonal heat., 2009, 323: 240–244.

[3] Zhao C, Liu B, Piao S, Wang X, Lobell D B, Huang Y, Huang M, Yao Y, Bassu S, Ciais P, Durand J L, Elliott J, Ewert F, Janssens I A, Li T, Lin E, Liu Q, Martre P, Muller C, Peng S, Penuelas J, Ruane A C, Wallach D, Wang T, Wu D, Liu Z, Zhu Y, Zhu Z, Asseng S. Temperature increase reduces global yields of major crops in four independent estimates., 2017, 114: 9326–9331.

[4] 凌霄霞, 張作林, 翟景秋, 葉樹春, 黃見良. 氣候變化對中國水稻生產(chǎn)的影響研究進(jìn)展. 作物學(xué)報(bào), 2019, 45: 323–334.Ling X X, Zhang Z L, Zhai J Q, Ye S C, Huang J L. Research progress on effects of climate change on rice production in China., 2019, 45: 323–334 (in Chinese with English abstract).

[5] 閆振華, 劉東堯, 賈緒存, 楊琴, 陳藝博, 董朋飛, 王群. 花期高溫干旱對玉米雄穗發(fā)育、生理特性和產(chǎn)量影響. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué), 2021, 54: 3592–3608. Yan Z H, Liu D R, Jia X C, Yang Q, Chen Y B, Dong P F, Wang Q. Effects of high temperature and drought on tassel development, physiological characteristics and yield of maize during flowering period., 2021, 54: 3592–3608 (in Chinese with English abstract).

[6] Lohani N, Singh M B, Bhalla P L. High temperature susceptibi-lity of sexual reproduction in crop plants., 2020, 71: 555–568.

[7] Browne R G, Li S F, Iacuone S, Dolferus R, Parish R W. Differential responses of anthers of stress tolerant and sensitive wheat cultivars to high temperature stress., 2021, 254: 4.

[8] Kakani V G, Reddy K R, Koti S, Wallace T P, Prasad P V, Reddy V R, Zhao D. Differences inpollen germination and pollen tube growth of cotton cultivars in response to high temperature., 2005, 96: 59–67.

[9] Minamiyama Y, Takemura S, Ichikawa H. Food additive-induced oxidative stress in rat male reproductive organs and hippocampus., 2021, 701: 108810.

[10] Brauner E V, Hansen A M, Doherty D A, Dickinson J E, Handelsman D J, Hickey M, Skakkebaek N E, Juul A, Hart R. The association between in-utero exposure to stressful life events during pregnancy and male reproductive function in a cohort of 20-year-old offspring: the Raine Study., 2019, 34: 1345–1355.

[11] De Storme N, Geelen D. The impact of environmental stress on male reproductive development in plants: biological processes and molecular mechanisms., 2014, 37: 1–18.

[12] Endo M, Tsuchiya T, Hamada K, Kawamura S, Yano K, Ohshima M, Higashitani A, Watanabe M, Kawagishi-Kobayashi M. High temperatures cause male sterility in rice plants with transcriptional alterations during pollen development., 2009, 50: 1911–1922.

[13] De Storme N, Geelen D. High temperatures alter cross-over distribution and induce male meiotic restitution in., 2020, 3: 187.

[14] Ning Y, Liu Q, Wang C, Qin E, Wu Z, Wang M, Yang K, Elesawi I E, Chen C, Liu H, Qin R, Liu B. Heat stress interferes with formation of double-strand breaks and homolog synapsis., 2021, 185: 1783–1797.

[15] Fu H, Zhao J, Ren Z, Yang K, Wang C, Zhang X, Elesawi I E, Zhang X, Xia J, Chen C, Lu P, Chen Y, Liu H, Yu G, Liu B. Interfered chromosome pairing at high temperature promotes meiotic instability in autotetraploid., 2022, 188: 1210–1228.

[16] Lei X, Ning Y, Eid E I, Yang K, Chen C, Wang C, Liu B. Heat stress interferes with chromosome segregation and cytokinesis during male meiosis in., 2020, 15: 1746985.

[17] Zhao J, Gui X, Ren Z, Fu H, Yang C, Wang W, Liu Q, Zhang M, Wang C, Schnittger A, Liu B. ATM-mediated double-strand break repair is required for meiotic genome stability at high temperature., 2023, 114: 403–423.

[18] Higgins J D, Perry R M, Barakate A, Ramsay L, Waugh R, Halpin C, Armstrong S J, Franklin F C. Spatiotemporal asymmetry of the meiotic program underlies the predominantly distal distribution of meiotic crossovers in barley., 2012, 24: 4096–4109.

[19] De Storme N, Geelen D. The impact of environmental stress on male reproductive development in plants: biological processes and molecular mechanisms., 2014, 37: 1–18.

[20] Li Y, Huang Y, Sun H, Wang T, Ru W, Pan L, Zhao X, Dong Z, Huang W, Jin W. Heat shock protein 101 contributes to the thermotolerance of male meiosis in maize., 2022, 34: 3702–3717.

[21] Huang W, Li Y, Du Y, Pan L, Huang Y, Liu H, Zhao Y, Shi Y, Ruan Y L, Dong Z, Jin W. Maize cytosolic invertase INVAN6 ensures faithful meiotic progression under heat stress., 2022, 236: 2172–2188.

[22] Zhao Q, Zhou L, Liu J, Du X, Asad M A, Huang F, Pan G, Cheng F. Relationship of ROS accumulation and superoxide dismutase isozymes in developing anther with floret fertility of rice under heat stress., 2018, 122: 90–101.

[23] Zhao Q, Zhou L, Liu J, Cao Z, Du X, Huang F, Pan G, Cheng F. Involvement of CAT in the detoxification of HT-induced ROS burst in rice anther and its relation to pollen fertility., 2018, 37: 741–757.

[24] Wang J, Li D, Shang F, Kang X. High temperature-induced production of unreduced pollen and its cytological effects in., 2017, 7: 5281.

[25] Zhou Q, Cheng X, Kong B, Zhao Y, Li Z, Sang Y, Wu J, Zhang P. Heat shock-induced failure of meiosis I to meiosis II transition leads to 2n pollen formation in a woody plant., 2022, 189: 2110–2127.

[26] Hedhly A, Hormaza J I, Herrero M. Global warming and sexual plant reproduction., 2009, 14: 30–36.

[27] Phan H A, Iacuone S, Li S F, Parish R W. The MYB80 transcription factor is required for pollen development and the regulation of tapetal programmed cell death in., 2011, 23: 2209–2224.

[28] Phan H A, Li S F, Parish R W. MYB80, a regulator of tapetal and pollen development, is functionally conserved in crops., 2012, 78: 171–183.

[29] Dundar G, Shao Z, Higashitani N, Kikuta M, Izumi M, Higashitani A. Autophagy mitigates high-temperature injury in pollen development of., 2019, 456: 190–200.

[30] Li Y, Li Y, Chen Y, Wang M, Yang J, Zhang X, Zhu L, Kong J, Min L. Genome-wide identification, evolutionary estimation and functional characterization of two cottongene types., 2021, 21: 229.

[31] Min L, Zhu L, Tu L, Deng F, Yuan D, Zhang X. Cotton GhCKI disrupts normal male reproduction by delaying tapetum programmed cell deathinactivating starch synthase., 2013, 75: 823–835.

[32] Li Y, Li Y, Su Q, Wu Y, Zhang R, Li Y, Ma Y, Ma H, Guo X, Zhu L, Min L, Zhang X. High temperature induces male sterilityMYB66-MYB4-Casein kinase I signaling in cotton., 2022, 189: 2091–2109.

[33] Li B, Gao K, Ren H, Tang W. Molecular mechanisms governing plant responses to high temperatures., 2018, 60: 757–779.

[34] Zhang S S, Yang H, Ding L, Song Z T, Ma H, Chang F, Liu J X. Tissue-specific transcriptomics reveals an important role of the unfolded protein response in maintaining fertility upon heat stress in., 2017, 29: 1007–1023.

[35] Gao J, Wang M J, Wang J J, Lu H P, Liu J X. bZIP17 regulates heat stress tolerance at reproductive stage in., 2022, 3: 1–11.

[36] Deng Y, Srivastava R, Quilichini T D, Dong H, Bao Y, Horner H T, Howell S H. IRE1, a component of the unfolded protein response signaling pathway, protects pollen development infrom heat stress., 2016, 88: 193–204.

[37] Xie D L, Huang H M, Zhou C Y, Liu C X, Kanwar M K, Qi Z Y, Zhou J. HsfA1a confers pollen thermotolerance through upregulating antioxidant capacity, protein repair, and degradation inL., 2022, 9: uhac163.

[38] Fragkostefanakis S, Mesihovic A, Simm S, Paupiere M J, Hu Y, Paul P, Mishra S K, Tschiersch B, Theres K, Bovy A, Schleiff E, Scharf K D. HsfA2 controls the activity of developmentally and stress-regulated heat stress protection mechanisms in tomato male reproductive tissues., 2016, 170: 2461–2477.

[39] Renak D, Gibalova A, Solcova K, Honys D. A new link between stress response and nucleolar function during pollen development inmediated by AtREN1 protein., 2014, 37: 670–683.

[40] Lin S, Liu Z, Sun S, Xue F, Li H, Tursun A, Cao L, Zhang L, Wilson Z A, Zhang D, Liang W. Rice HEAT SHOCK PROTEIN60-3B maintains male fertility under high temperature by starch granule biogenesis., 2023: kiad136.

[41] Firon N, Pressman E, Meir S, Khoury R, Altahan L. Ethylene is involved in maintaining tomato () pollen quality under heat-stress conditions., 2012, 2012: pls24.

[42] Jegadeesan S, Beery A, Altahan L, Meir S, Pressman E, Firon N. Ethylene production and signaling in tomato () pollen grains is responsive to heat stress conditions., 2018, 31: 367–383.

[43] Sakata T, Oshino T, Miura S, Tomabechi M, Tsunaga Y, Higashitani N, Miyazawa Y, Takahashi H, Watanabe M, Higashitani A. Auxins reverse plant male sterility caused by high temperatures., 2010, 107: 8569–8574.

[44] Ma Y, Min L, Wang M, Wang C, Zhao Y, Li Y, Fang Q, Wu Y, Xie S, Ding Y, Su X, Hu Q, Zhang Q, Li X, Zhang X. Disrupted genome methylation in response to high temperature has distinct affects on microspore abortion and anther indehiscence., 2018, 30: 1387–1403.

[45] Min L, Li Y, Hu Q, Zhu L, Gao W, Wu Y, Ding Y, Liu S, Yang X, Zhang X. Sugar and auxin signaling pathways respond to high- temperature stress during anther development as revealed by transcript profiling analysis in cotton., 2014, 164: 1293–1308.

[46] Ding Y, Ma Y, Liu N, Xu J, Hu Q, Li Y, Wu Y, Xie S, Zhu L, Min L, Zhang X. microRNAs involved in auxin signalling modulate male sterility under high-temperature stress in cotton ()., 2017, 91: 977–994.

[47] Saidi Y, Finka A, Muriset M, Bromberg Z, Weiss Y G, Maathuis F J, Goloubinoff P. The heat shock response in moss plants is regulated by specific calcium-permeable channels in the plasma membrane., 2009, 21: 2829–2843.

[48] Tunc-Ozdemir M, Tang C, Ishka M R, Brown E, Groves N R, Myers C T, Rato C, Poulsen L R, Mcdowell S, Miller G, Mittler R, Harper J F. A cyclic nucleotide-gated channel (CNGC16) in pollen is critical for stress tolerance in pollen reproductive development., 2013, 161: 1010–1020.

[49] Rahmati I M, Brown E, Weigand C, Tillett R L, Schlauch K A, Miller G, Harper J F. A comparison of heat-stress transcriptome changes between wild-typepollen and a heat- sensitive mutant harboring a knockout of cyclic nucleotide-gated cation channel 16 (cngc16)., 2018, 19: 549.

[50] Yang K Z, Xia C, Liu X L, Dou X Y, Wang W, Chen L Q, Zhang X Q, Xie L F, He L, Ma X, Ye D. A mutation in Thermosensitive Male Sterile 1, encoding a heat shock protein with DnaJ and PDI domains, leads to thermosensitive gametophytic male sterility in., 2009, 57: 870–882.

[51] Endo S, Shinohara H, Matsubayashi Y, Fukuda H. A novel pollen-pistil interaction conferring high-temperature tolerance during reproductionCLE45 signaling., 2013, 23: 1670–1676.

[52] Muhlemann J K, Younts T, Muday G K. Flavonols control pollen tube growth and integrity by regulating ROS homeostasis during high-temperature stress., 2018, 115: E11188–E11197.

[53] Chan A, Carianopol C, Tsai A Y, Varatharajah K, Chiu R S, Gazzarrini S. SnRK1 phosphorylation of FUSCA3 positively regulates embryogenesis, seed yield, and plant growth at high temperature in., 2017, 68: 4219–4231.

[54] Talbert P B, Henikoff S. Histone variants--ancient wrap artists of the epigenome., 2010, 11: 264–275.

[55] Kumar S V, Wigge P A. H2A.Z-containing nucleosomes mediate the thermosensory response ins., 2010, 140: 136–147.

[56] Boden S A, Kavanova M, Finnegan E J, Wigge P A. Thermal stress effects on grain yield inoccur via H2A.Z-nucleosomes., 2013, 14: R65.

[57] Cao Z, Tang H, Cai Y, Zeng B, Zhao J, Tang X, Lu M, Wang H, Zhu X, Wu X, Yuan L, Wan J. Natural variation of HTH5 from wild rice,Griff., is involved in conferring high-temperature tolerance at the heading stage., 2022, 20: 1591–1605.

[58] Li X M, Chao D Y, Wu Y, Huang X, Chen K, Cui L G, Su L, Ye W W, Chen H, Chen H C, Dong N Q, Guo T, Shi M, Feng Q, Zhang P, Han B, Shan J X, Gao J P, Lin H X. Natural alleles of a proteasome alpha2 subunit gene contribute to thermotolerance and adaptation of African rice., 2015, 47: 827–833.

[59] Kan Y, Mu X R, Zhang H, Gao J, Shan J X, Ye W W, Lin H X. TT2 controls rice thermotolerance through SCT1-dependent alteration of wax biosynthesis., 2022, 8: 53–67.

[60] Zhang H, Zhou J F, Kan Y, Shan J X, Ye W W, Dong N Q, Guo T, Xiang Y H, Yang Y B, Li Y C, Zhao H Y, Yu H X, Lu Z Q, Guo S Q, Lei J J, Liao B, Mu X R, Cao Y J, Yu J J, Lin Y, Lin H X. A genetic module at one locus in rice protects chloroplasts to enhance thermotolerance., 2022, 376: 1293–1300.

[61] Nieto-Sotelo J, Kannan K B, Martinez L M, Segal C. Characterization of a maize heat-shock protein 101 gene, HSP101, encoding a ClpB/Hsp100 protein homologue., 1999, 230: 187–195.

Advances in heat-stress responses at sexual reproduction stage in plants

CHEN Sai-Hua*, ZHONG Wei-Jie, and XUE Ming

Key Laboratory of Plant Functional Genomics of the Ministry of Education / Co-Innovation Center for Modern Production Technology of Grain Crops, Yangzhou University, Yangzhou 225009, Jiangsu, China

The occurrence of extreme hot weather poses a threat to crop production. Heat stress suffered at reproductive stage in crops is always correlated with crop yield losses, and thus the underlying molecular mechanisms are of great significance in crop thermotolerance improvement. However, relevant studies are mainly focused onand less is known in crops. From the perspective of plants, here, we reviewed the heat-stress responses at reproductive stage, including meiosis process, tapetum degradation, microspore development, pollen-tube germination, and fertilization, as well as seed development. Based on these advances, we proposed feasible strategies for thermotolerance improvement, which will pave a way for the breeding of heat-tolerant crop varieties.

plants; sexual reproduction; heat stress; response; molecular mechanism; thermotolerance

本研究由崖州灣種子實(shí)驗(yàn)室與中國種子集團(tuán)聯(lián)合資助項(xiàng)目(B23YQ1510), 江蘇省種業(yè)振興揭榜掛帥項(xiàng)目(JBGS[2021]002)和江蘇省農(nóng)業(yè)科技自主創(chuàng)新項(xiàng)目(CX(21)3100)資助。

This study was supported by the Hainan Yazhou Bay Seed Laboratory and China National Seed Group (B23YQ1510) and the Jiangsu Pro-vince Government Funding (JBGS[2021]002), and the Jiangsu Agricultural Science and Technology Innovation Fund(CX (21)3100).

URL: https://kns.cnki.net/kcms2/detail/11.1809.S.20230710.1751.002.html

This is an open access article under the CC BY-NC-ND license (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

通信作者(Corresponding author): 陳賽華, E-mail: chensaihua@yzu.edu.cn

2023-05-06;

2023-06-28;

2023-07-11.

10.3724/SP.J.1006.2023.32020