朱永亮 ， 周佳 ， 李金發(fā)， 楊國韜， 張利祥， 李彭， 崔亮偉 ， 管振華

（1. 西南林業(yè)大學(xué)云南省高校極小種群野生動(dòng)物保育重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650224；2. 德宏州生態(tài)環(huán)境局盈江分局，云南 盈江 679300； 3. 云南銅壁關(guān)省級(jí)自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局，云南 芒市 678400）

長臂猿科Hylobatidae 屬小型猿類，棲息于東南亞的熱帶雨林和亞熱帶常綠闊葉林中，大部分長臂猿為一夫一妻小家庭群體，占據(jù)固定領(lǐng)域生活（Geissmann，2002）。鳴叫是長臂猿科動(dòng)物的典型行為，除穆氏長臂猿Hylobates muelleri和克氏長臂猿H. klossii外，其他長臂猿的配對(duì)個(gè)體都可發(fā)出雌雄配合的二重唱（Geissmann，2002）。長臂猿的鳴叫行為主要發(fā)生在日出后的清晨，受溫度、光照、捕獵風(fēng)險(xiǎn)等影響。東黑冠長臂猿Nomascus nasutus在霧天的鳴叫起始時(shí)間推遲，雌性激動(dòng)鳴叫次數(shù)減少（費(fèi)漢欖等，2010）；大風(fēng)天氣會(huì)抑制婆羅洲白須長臂猿H. albibarbis（Cheyne，2008）和東黑冠長臂猿（費(fèi)漢欖等，2010）的鳴叫行為；降雨帶來的環(huán)境溫度下降會(huì)推遲長臂猿的鳴叫起始時(shí)間（合趾猿Symphalangus syndactylus：Chivers，1974；克氏長臂猿：Whitten，1982；穆氏長臂猿：Clinket al.，2020）；捕獵風(fēng)險(xiǎn)會(huì)抑制高黎貢白眉長臂猿H. tianxing的鳴叫行為（Yinet al.，2016）。

長臂猿的鳴叫行為具有多種功能（Cowlishaw，1992）：向周邊家庭宣告對(duì)領(lǐng)域的占領(lǐng)，以及宣告配對(duì)個(gè)體之間的穩(wěn)定性關(guān)系等（Fanet al.，2009；Maet al.，2020，2022）；對(duì)于未配對(duì)長臂猿，鳴叫有吸引配偶的功能（Henwood & Fabrick，1979），是聯(lián)系潛在配偶建立家群的重要途徑。當(dāng)長臂猿到達(dá)亞成年后，通常會(huì)離開出生群成為游離獨(dú)猿（Brockelmanet al.，1998；Huet al.，2018），獨(dú)猿通過2 種方式尋找配偶建立家群：一種是取代原住的成年同性個(gè)體（范朋飛等，2010），另一種是離開家庭，取代其他家庭的成年同性個(gè)體（Brockelmannet al.，1998；Huet al.，2018），或者和新配偶占據(jù)新的領(lǐng)域（Bryantet al.，2016）。當(dāng)配對(duì)關(guān)系不穩(wěn)定時(shí)，獨(dú)猿可以取代原住個(gè)體（范朋飛等，2010），已有證據(jù)表明雌性獨(dú)猿可以通過鳴叫識(shí)別出雄性個(gè)體的配對(duì)情況，選擇是否與其建立家庭（Gittins，1984；Raemaekerset al.，1984；Mitani，1988；Mitani& Marler，1989；Reichard & Neumann，2007）。此外，在有新的獨(dú)猿個(gè)體時(shí)，獨(dú)猿可通過鳴叫聯(lián)系并建立家群（Bryantet al.，2016）。未配對(duì)的游離獨(dú)猿發(fā)出更高頻次、更長時(shí)間的鳴叫有利于其尋找配偶或者被其他異性獨(dú)猿發(fā)現(xiàn)。在對(duì)白掌長臂猿H. lar的研究中，游離獨(dú)猿和未配對(duì)亞成年個(gè)體都比成年個(gè)體發(fā)出的鳴叫頻次更高（Raemaekerset al.，1984）。

我國分布有長臂猿3 屬7 種（魏輔文等，2021），均為國家一級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生動(dòng)物，目前僅分布于云南、廣西和海南的斑塊化生境中。高黎貢白眉長臂猿曾廣泛分布于怒江以西，受偷獵和棲息地質(zhì)量退化等威脅，現(xiàn)僅分布于云南省高黎貢山國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)（騰沖大塘和保山隆陽區(qū)）、保山市騰沖縣猴橋鎮(zhèn)和德宏傣族景頗族自治州盈江縣3 個(gè)片區(qū)（Fanet al.，2011；Chanet al.，2017；Fanet al.，2017；Zhanget al.，2020）；2017年的種群數(shù)量與分布調(diào)查表明，國內(nèi)高黎貢白眉長臂猿個(gè)體數(shù)量不超過150只（Zhanget al.，2020），被列入世界上最瀕危的25種靈長類之一（Schwitzeret al.，2019；Fanet al.，2020）。關(guān)于高黎貢白眉長臂猿的鳴叫行為研究僅限于騰沖大塘、保山赧亢和板廠的種群，高黎貢白眉長臂猿全年的鳴叫頻次較低（0.25 次/天和0.50 次/天，張島等，2011；0.20 次/天，0.074 次/天，0.313 次/天和0.097 次/天，Yinet al.，2016）。張島等（2011）初步報(bào)道了騰沖大塘的高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的月變化，發(fā)現(xiàn)降雨有可能導(dǎo)致鳴叫起始時(shí)間推遲或者不發(fā)生鳴叫。Yin 等（2016）對(duì)比赧亢和板廠高黎貢白眉長臂猿的鳴叫行為發(fā)現(xiàn)，鳴叫頻次在寒冷季節(jié)會(huì)降低，且捕獵和低家庭密度會(huì)抑制鳴叫行為。

分布在盈江縣北部的高黎貢白眉長臂猿種群數(shù)量占全國的一半以上（18～20個(gè)家庭/獨(dú)猿），該區(qū)域也是高黎貢白眉長臂猿重要的種群分布地（Zhanget al.，2020），大部分長臂猿家庭分布于保護(hù)區(qū)外。傈僳族對(duì)長臂猿的原始崇拜維持了這一種群的生存，目前存在最大威脅是棲息地破碎化和人類活動(dòng)干擾（Fan，2017；Zhanget al.，2020）。本研究基于保護(hù)區(qū)外的9 個(gè)家庭/獨(dú)猿連續(xù)1 年的鳴聲監(jiān)測結(jié)果，報(bào)道了盈江縣北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫的時(shí)間特征，分析了其鳴叫行為與環(huán)境溫度的關(guān)系，對(duì)比了獨(dú)猿和家庭鳴叫行為之間的差異，填補(bǔ)了盈江縣高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的研究空白，為其監(jiān)測保護(hù)工作提供科學(xué)依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)與研究對(duì)象

研究地點(diǎn)位于云南省德宏傣族景頗族自治州盈江縣北部的蘇典鄉(xiāng)和支那鄉(xiāng)（97°45'～98°12'E，25°02'～25°21'N，海拔1 695～2 243 m），區(qū)域內(nèi)高黎貢白眉長臂猿棲息地森林破碎化嚴(yán)重，種群之間被村寨和道路隔離。2017 年4 月6—20 日采用鳴聲定位法開展了2 周的長臂猿種群數(shù)量與分布前期調(diào)查，明確了長臂猿種群的具體分布位點(diǎn)。基于調(diào)查結(jié)果，分別在蘇典鄉(xiāng)的臘馬河和梨樹2個(gè)寨子，支那鄉(xiāng)的香柏、中山壩和白巖3 個(gè)寨子附近選擇8 個(gè)聽點(diǎn)對(duì)周邊明確領(lǐng)域位置的9 個(gè)長臂猿家庭/獨(dú)猿進(jìn)行監(jiān)測。

1.2 調(diào)查監(jiān)測方法

監(jiān)測時(shí)間為2017 年12 月19 日—2018 年11 月29日。每個(gè)聽點(diǎn)2名監(jiān)測隊(duì)員，每月中下旬連續(xù)監(jiān)測10 d。監(jiān)測隊(duì)員每天在天亮后30 min 內(nèi)到達(dá)聽點(diǎn)，并持續(xù)監(jiān)聽至12∶00。調(diào)查區(qū)域的日出時(shí)間使用R中的suncalc package（Thieurmel & Elmarhraoui，2019）獲得，監(jiān)聽過程中記錄鳴叫信息，包括：聽點(diǎn)GPS坐標(biāo)、天氣（多云、陰、雨、霧、微風(fēng)、大風(fēng)等）、使用兩步路（戶外助手）APP 結(jié)合衛(wèi)星影像圖估計(jì)鳴叫地點(diǎn)的方位角（沿聽點(diǎn)的指北方向線起依順時(shí)針方向至鳴叫方向線間的水平夾角）和聽點(diǎn)與鳴叫位置的直線距離、鳴叫起始時(shí)間和鳴叫結(jié)束時(shí)間。鳴叫間隔定義為10 min 以上，即鳴叫結(jié)束后10 min之后再次鳴叫，計(jì)為2次鳴叫。

1.3 溫度數(shù)據(jù)

數(shù)據(jù)來源于開放數(shù)據(jù)集國家生態(tài)科學(xué)數(shù)據(jù)中心1979—2018年中國近地表氣溫?cái)?shù)據(jù)集（Fanget al.，2022），類型為柵格數(shù)據(jù)，空間分辨率為0.1°。通過經(jīng)緯度提取2017年12月1日—2018年12月1日監(jiān)測家庭/獨(dú)猿所在位置的每日最低溫度、每日最高溫度和每日平均溫度。

1.4 數(shù)據(jù)分析

為確保結(jié)果的準(zhǔn)確性，選擇一年內(nèi)監(jiān)測到鳴叫次數(shù)20 次以上的9 個(gè)家庭/獨(dú)猿作為研究對(duì)象（表1），按月份計(jì)算每個(gè)家庭的日鳴叫頻次，即每個(gè)月的鳴叫總次數(shù)/監(jiān)測總天數(shù)，使用Kruskal-Wallis 非參數(shù)檢驗(yàn)鳴叫頻次的群間差異，并使用多重比較檢驗(yàn)分析不同家庭/獨(dú)猿間的鳴叫頻次差異，顯著性水平設(shè)置為α=0.05。

表1 云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿監(jiān)測對(duì)象編號(hào)和配對(duì)狀態(tài)Table 1 ID and pairing status of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

采用廣義線性混合模型（GLMM；Bolkeret al.，2009）分析日最低溫度和配對(duì)狀態(tài)對(duì)鳴叫起始時(shí)間、鳴叫持續(xù)時(shí)間的影響，模型中設(shè)置鳴叫起始時(shí)間、持續(xù)時(shí)間為Gamma 分布，家庭編號(hào)設(shè)置為隨機(jī)變量。計(jì)算不同月份中日最低溫度的平均值作為月平均最低溫度，采用GLMM 分析月平均最低溫度對(duì)鳴叫頻次的影響，設(shè)置鳴叫頻次為Gamma 分布，家庭編號(hào)設(shè)置為隨機(jī)變量。通過R 中的lme4 package 進(jìn)行GLMM 分析（Bateset al.，2015），所有統(tǒng)計(jì)檢驗(yàn)均在R 4.2.0中完成（R Core Team，2022）。

2 研究結(jié)果

2.1 鳴叫的時(shí)間特征

共監(jiān)測170 d，平均每月監(jiān)測14.2 d（10～22 d）。監(jiān)測過程中共獲得352次鳴叫記錄顯示，平均鳴叫起始時(shí)間在日出后117.97 min±67.1 min（n=352），鳴叫持續(xù)時(shí)間平均為21.52 min±12.8 min（n=352）。獨(dú)猿的日鳴叫頻次為1.1次/天±0.545次/天（n=105），家庭的為0.424次/天±0.355次/天（n=603）。

2.2 長臂猿鳴叫起始時(shí)間和溫度的關(guān)系

GLMM 結(jié)果顯示，日最低溫度顯著影響長臂猿的鳴叫起始時(shí)間（Z=?7.138，P<0.001），隨日最低溫度上升，鳴叫起始時(shí)間提前，但日最低溫度并不顯著影響鳴叫持續(xù)時(shí)間（Z=?0.418，P=0.676）（圖1）。月平均最低溫度對(duì)鳴叫頻次的影響不顯著（Z=0.487，P=0.627）；配對(duì)狀態(tài)顯著影響了鳴叫頻次，獨(dú)猿鳴叫頻次更高（Z=?3.081，P=0.002），但對(duì)鳴叫起始時(shí)間（Z=0.040，P=0.968）和鳴叫持續(xù)時(shí)間（Z=?0.114，P=0.909）的影響不顯著。

圖1 日最低溫度對(duì)云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫起始時(shí)間的影響Fig. 1 Impact of daily mimimum temperature on the start time of singing behavior of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

2.3 家庭/獨(dú)猿間鳴叫頻次差異

鳴叫頻次在不同家庭/獨(dú)猿間存在極顯著差異（χ2=28.968，df=8，P<0.001），獨(dú)猿（臘馬河-1 和臘馬河-2）的鳴叫頻次較高，且顯著高于梨樹-1、白巖-1和白巖-2（P<0.05），而各家庭之間的鳴叫頻次差異不顯著（P>0.05）（圖2）。

圖2 云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的多重檢驗(yàn)比較Fig. 2 Dunn test of singing behavior among Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

3 討論

本研究顯示溫度對(duì)長臂猿鳴叫行為有顯著影響。以往在高黎貢山的研究表明，高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為主要發(fā)生在日出后2 h 左右（張島等，2011；Yinet al.，2016；Chanet al.，2017）。盈江縣高黎貢白眉長臂猿的平均鳴叫起始時(shí)間在日出后的117.97 min，與上述研究結(jié)果相似。高緯度棲息地的溫度季節(jié)性變化明顯，在冬季，長臂猿面臨低溫和食物資源匱乏的生存挑戰(zhàn)，采取能量保守的行為策略（Fanet al.，2013），在清晨延遲離開過夜樹的時(shí)間（Feiet al.，2019），因此推遲了鳴叫起始時(shí)間。相比之下，低緯度地區(qū)的長臂猿鳴叫起始時(shí)間更早，南黃頰長臂猿Nomascus gabriellae的平均鳴叫起始時(shí)間為06∶14（Rawson，2004）；95%戴帽長臂猿Hylobates pileatus的在09∶00 以前（Brockelman & Srikosamatara，1993）。

Yin 等（2016）通過對(duì)比不同種群密度長臂猿群體的鳴叫行為，發(fā)現(xiàn)低種群密度會(huì)降低鳴叫頻次。本次監(jiān)測的長臂猿家庭被道路、河流、村寨、農(nóng)業(yè)種植等分隔為3個(gè)小種群，所有家庭均分布于低種群密度的棲息地中。雖然臘馬河種群的種群密度最高，但家庭的鳴叫頻次并沒有顯著高于其他家庭。除了高緯度的低溫影響外，捕獵風(fēng)險(xiǎn)也是抑制鳴叫行為的重要因素，Yin 等（2016）推斷長臂猿在高捕獵風(fēng)險(xiǎn)環(huán)境中為了自我保護(hù)，鳴叫頻次低于0.1 次/天。這一結(jié)果明顯低于本研究（0.424 次/天）。雖然本次監(jiān)測的對(duì)象大部分分布在保護(hù)區(qū)外，但因在傈僳族傳統(tǒng)生物多樣性保護(hù)文化中占據(jù)特殊地位，面臨捕獵的風(fēng)險(xiǎn)極低（Zhanget al.，2020），故鳴叫頻次更高。

長臂猿的鳴叫行為是一種領(lǐng)域行為（Cowlishaw，1992），獨(dú)猿的鳴叫頻次和個(gè)體的配對(duì)狀態(tài)有關(guān)，多數(shù)情況下，獨(dú)猿的鳴叫頻次極低（范朋飛，個(gè)人通信），但當(dāng)出現(xiàn)取代和配對(duì)機(jī)會(huì)時(shí)，會(huì)增加鳴叫頻次（Raemaekerset al.，1984；范朋飛等，2010；Bryantet al.，2016）。本次監(jiān)測的臘馬河種群是盈江縣北部最大的種群，包括3 個(gè)家庭和2 只獨(dú)猿，雌性獨(dú)猿（臘馬河-1）和雄性獨(dú)猿（臘馬河-2）均占據(jù)固定領(lǐng)域，由于存在潛在異性配偶，獨(dú)猿顯著提高鳴叫頻次以達(dá)到吸引異性配偶建立家庭的目的。雖然2只獨(dú)猿均能聽到對(duì)岸的鳴叫聲，但由于棲息地被公路和河流阻隔，無法建立家庭。

本次監(jiān)測一方面增加了對(duì)種群的直接保護(hù)；另一方面，監(jiān)測數(shù)據(jù)的積累有助于分析物種的生存現(xiàn)狀。在破碎化生境中，除了獨(dú)猿外，隔離小種群的鳴叫頻次顯著下降，影響了種群間的交流，也潛在影響到長臂猿的基因交流。盈江縣高黎貢白眉長臂猿目前面臨的最大威脅就是棲息地的破碎化和質(zhì)量下降，開展長期種群監(jiān)測（管振華等，2017；Liuet al.，2022）、通過棲息地恢復(fù)和廊道建設(shè)加強(qiáng)不同種群的連接，將是未來高黎貢白眉長臂猿保護(hù)工作的重點(diǎn)內(nèi)容。

致謝：感謝德宏州生態(tài)環(huán)境局盈江分局對(duì)本項(xiàng)目的支持；感謝云南銅壁關(guān)省級(jí)自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局、盈江縣林業(yè)和草原局的全力配合和幫助。