汪國(guó)海，韋麗娟，牙彩珍，鐘應(yīng)東，唐創(chuàng)斌*

(1.廣西民族師范學(xué)院化學(xué)與生物工程學(xué)院，廣西崇左 532200；2.廣西民族師范學(xué)院數(shù)理與電子信息工程學(xué)院，廣西崇左 532200)

綠地建設(shè)是城市現(xiàn)代化建設(shè)的重要內(nèi)容，是保護(hù)、恢復(fù)和提高城市生物多樣性的重要舉措[1]。但隨著城市化指數(shù)及道路硬化面積的不斷擴(kuò)大，綠地植物的果實(shí)或種子很難通過(guò)風(fēng)力和重力作用而就地萌發(fā)，導(dǎo)致許多綠地植物的種群更新較為困難。鳥(niǎo)類作為城市生態(tài)系統(tǒng)中的重要組成部分，綠地中的植物不僅能為鳥(niǎo)類提供豐富的食物資源[2];同時(shí)被鳥(niǎo)類吞入消化道中的種子能伴隨其日移動(dòng)距離的增加而被傳播到適宜萌發(fā)的微生境中，避免后代因母樹(shù)周邊高強(qiáng)度的種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)和自然天敵(病原體、微生物、食草動(dòng)物和種子捕食者)而造成的高密度死亡率[3]，使其后代占據(jù)新的生態(tài)位擴(kuò)大其種群的空間分布范圍，從而影響植物種群的續(xù)存和群落多樣性的維系[4]。

鳥(niǎo)類對(duì)植物果實(shí)的取食和傳播是一個(gè)復(fù)雜的動(dòng)態(tài)過(guò)程，同時(shí)受植物特征(果實(shí)大小、顏色、結(jié)實(shí)量、母樹(shù)郁閉度)、鳥(niǎo)類體型特征及取食行為等多種因素綜合影響[5-7]。研究表明，植物特征是影響種子傳播的重要因素，如結(jié)實(shí)率高且果實(shí)顏色鮮艷的植物能吸引更多不同種類的鳥(niǎo)類對(duì)其種子進(jìn)行取食[8];鳥(niǎo)類往往會(huì)以啄食的方式取食大尺寸的果實(shí)后直接將其丟棄在母樹(shù)樹(shù)冠層內(nèi)，同時(shí)果實(shí)大小還會(huì)影響種子在鳥(niǎo)類體內(nèi)的滯留時(shí)間，從而影響種子的傳播距離及植物種群的空間分布[9-10]。

紅耳鵯(Pycnonotusjocosus)隸屬于雀形目(Passeriformes)鵯科(Pycnonotidae)鵯屬鳥(niǎo)類，廣泛分布于東南亞、印度及我國(guó)的西藏、云南、貴州、廣西及廣東等地[11]。其通常集群活動(dòng)，多棲息于熱帶雨林、季雨林的林緣地帶，常見(jiàn)于林園、公園、村寨附近的林緣、次生林以及灌木叢中[12]。紅耳鵯屬于雜食性動(dòng)物，常以植物和小型昆蟲(chóng)為食[13]。目前僅原寶東等[14]對(duì)紅耳鵯的取食生態(tài)位進(jìn)行了研究，但其未對(duì)紅耳鵯在植物種群更新中的生態(tài)作用進(jìn)行分析。因此，該研究以紅耳鵯為研究對(duì)象，通過(guò)觀察其對(duì)城市綠地中的植物種子的取食行為，探討其在植物種子傳播和種群更新中的生態(tài)作用，以期為城市生態(tài)系統(tǒng)中的動(dòng)植物協(xié)同進(jìn)化的研究提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)參考。

1 研究區(qū)域及方法

1.1 研究區(qū)域概況研究區(qū)域位于崇左市的廣西民族師范學(xué)院校園內(nèi)(22°23′N，107°23′E)。該地屬于亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，氣候溫和、雨量充沛，常年光熱充足。年平均溫度22 ℃，7月最高溫度為36 ℃，1月最低溫度為 1 ℃;年降雨量為1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分(雨季為4—9月，旱季為10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季;年無(wú)霜期達(dá)340 d，年日照時(shí)數(shù)高達(dá)1 600 h。校園內(nèi)種植有大量的果實(shí)植物包括海南蒲桃(Syzygiumcumini)、秋楓(Bischofiajavanica)、桂花(Osmanthusfragrans)、萍婆(Sterculianobilis)、假萍婆(Sterculialanceolata)、香樟(Cinnamomumcamphora)、雅榕(Ficusconcinna)和海桐(Pittosporumtobira)等。同時(shí)還分布有紅耳鵯、白頭鵯(Pycnonotussinensis)、白喉紅臀鵯(Pycnonotusaurigaster)和暗綠繡眼鳥(niǎo)(Zosteropsjaponicus)等多種食果鳥(niǎo)類。

1.2 研究方法2020年9月底至2021年1月，每日6：30～10：30和15：30～17：30借助Safari10×26 變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡，采用焦點(diǎn)動(dòng)物掃描法對(duì)紅耳鵯的取食行為進(jìn)行觀察，并詳細(xì)記錄其取食的植物種類、取食頻次、取食時(shí)間、取食數(shù)量、取食基質(zhì)(樹(shù)上或地面)和取食方式(整吞或啄食)，直至其離開(kāi)觀察母樹(shù)為止[8，15]。若一群紅耳鵯同時(shí)訪問(wèn)目標(biāo)母樹(shù)，又無(wú)法對(duì)所有鳥(niǎo)類的取食行為進(jìn)行同步觀察時(shí)，則選擇最適宜觀察的一只個(gè)體進(jìn)行記錄[16]。若紅耳鵯以整吞的方式取食某類植物種子則將其定義為種子傳播者[17]。所有的觀察都是在晴朗的天氣中進(jìn)行，同時(shí)采用游標(biāo)卡尺對(duì)紅耳鵯取食的植物果實(shí)特征(長(zhǎng)度、寬度和重量)進(jìn)行測(cè)量。

采用One-Sample T-test 檢驗(yàn)紅耳鵯對(duì)不同植物的取食頻次、平均訪問(wèn)只數(shù)、平均取食時(shí)間及平均取食量間的差異進(jìn)行分析;先統(tǒng)計(jì)出紅耳鵯以啄食或整吞方式取食不同植物果實(shí)的頻次，然后采用Bipartite 函數(shù)繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖，兩者間的連線寬度越大，說(shuō)明紅耳鵯以該種方式取食植物果實(shí)的頻次越多;采用Pearson對(duì)紅耳鵯的取食量與植物種子特征間的關(guān)系進(jìn)行相關(guān)性分析。所有數(shù)據(jù)的分析在SPSS 20.00上完成，并將其顯著水平設(shè)定為P<0.05。采用R語(yǔ)言(3.6.1)進(jìn)行作圖[18]。

2 結(jié)果與分析

2.1 取食植物種類及果實(shí)形態(tài)特征研究期間共觀察到紅耳鵯取食秋楓、香樟、雅榕、海桐及苦楝(Meliaazedarach)5種植物的果實(shí)。不同植物間果實(shí)的長(zhǎng)度(t=8.381，df=4，P=0.001)、寬度(t=13.307，df=4，P<0.01)及重量(t=8.381，df=4，P=0.009)都存在極顯著差異(表1)。

表1 不同植物的果實(shí)形態(tài)參數(shù)(n=100)Table 1 Fruit morphological parameters of different plants(n=100)

2.2 取食行為紅耳鵯對(duì)不同植物果實(shí)的取食頻次存在極顯著差異(t=4.822，df=4，P=0.009)，其中對(duì)秋楓和苦楝果實(shí)的取食頻次最高，占總頻次的32.43%和26.33%(表2、圖1)。紅耳鵯對(duì)不同植物果實(shí)的平均取食只數(shù)、平均取食時(shí)間及平均取食量間都存在極顯著差異(P<0.01)，其中紅耳鵯對(duì)雅榕果實(shí)的平均取食量[(2.78±0.09)顆]、平均取食時(shí)間[(38.08±1.51)s]和平均取食只數(shù)[(3.94±0.21)只]都最高。從取食方式上來(lái)看，紅耳鵯以整吞的方式取食香樟、雅榕和海桐的果實(shí)，同時(shí)以整吞和啄食方式取食秋楓的果實(shí)，屬于種子潛在傳播者，而僅以啄食方式取食苦楝的果實(shí)，屬于種子捕食者(圖1)。

表2 紅耳鵯對(duì)不同植物果實(shí)的取食行為變化Table 2 Changes of feeding behavior of Pycnonotus jocosus on fruits of different plants

圖1 紅耳鵯與植物果實(shí)間的取食網(wǎng)絡(luò)Fig.1 Foraging network between Pycnonotus jocosus and plant fruits

相關(guān)性分析結(jié)果表明，果實(shí)長(zhǎng)度(r=-0.891，P=0.042)、寬度(r=-0.709，P=0.180)和重量(r=-0.956，P=0.011)都與平均取食量間均呈負(fù)相關(guān)(圖2)，說(shuō)明果實(shí)體積越小，紅耳鵯對(duì)其取食量越多。

圖2 種子平均取食量與果實(shí)特征間的相關(guān)性Fig.2 Correlation between mean feeding amount and fruit characteristics

3 討論

研究期間觀察到紅耳鵯取食5種植物的果實(shí)，說(shuō)明城市綠地中的植物能為紅耳鵯提供充足的食物來(lái)源。其他研究也發(fā)現(xiàn)紅耳鵯的食物組成中含有大量的植物果實(shí)[14，19]，但不同區(qū)域中紅耳鵯取食的植物種類和數(shù)量存在一定差異，這可能與當(dāng)?shù)刂参锶郝涞慕M成和食物資源的可利用性有關(guān)。研究期間也發(fā)現(xiàn)同域分布的白頭鵯與紅耳鵯存在激烈的食物資源競(jìng)爭(zhēng)，申仕康等[20]的研究也發(fā)現(xiàn)兩者間的食物相似性指數(shù)高達(dá)0.74，大量食物資源競(jìng)爭(zhēng)者的分布會(huì)在一定程度上影響紅耳鵯對(duì)不同植物果實(shí)的取食行為。紅耳鵯對(duì)雅榕果實(shí)的平均取食數(shù)量、平均取食時(shí)間和平均取食只數(shù)都明顯高于其他植物，這種種間差異可能與不同植物果實(shí)營(yíng)養(yǎng)及其母樹(shù)特征有關(guān)。成熟的雅榕果實(shí)營(yíng)養(yǎng)含量高且其母樹(shù)枝條茂密，有利于提高紅耳鵯取食時(shí)的安全性。

鳥(niǎo)類對(duì)植物果實(shí)的取食方式常會(huì)隨植物果實(shí)尺寸的大小而發(fā)生改變[21]。相關(guān)研究表明，鳥(niǎo)類會(huì)直接以整吞的方式取食小型的植物果實(shí)后再以糞便的形式將其排出體外，而常以啄食或嘔吐的方式取食尺寸較大的果實(shí)[15，22]。該研究中紅耳鵯以整吞的方式取食尺寸較小的香樟、雅榕、海桐和秋楓4種植物的果實(shí)屬于種子傳播者，而以啄食的方式直接在樹(shù)上取食苦楝的果肉部分，對(duì)其沒(méi)有傳播作用。紅耳鵯取食完果實(shí)后有時(shí)直接在取食樹(shù)冠上停棲，有時(shí)會(huì)飛至取食樹(shù)周圍的木棉(Bombaxceiba)、扁桃(Amygdaluscommunis)及雞冠刺桐(Erythrinacristagalli)等樹(shù)上休息。在鳥(niǎo)類取食后停歇的樹(shù)木下方的鳥(niǎo)糞中發(fā)現(xiàn)許多表面潔凈、無(wú)果肉包裹的裸露種子，且有部分香樟和雅榕的幼苗成功更新，說(shuō)明紅耳鵯的取食能促進(jìn)城市綠地中植物種群的更新。其他研究也發(fā)現(xiàn)，植物種子經(jīng)紅耳鵯消化道處理后其萌發(fā)率明顯提高[23]，這種促進(jìn)作用對(duì)城市綠地中的植物種群更新具有重要意義。

許多研究表明，受鳥(niǎo)喙寬度及其自身重量的限制，鳥(niǎo)類往往會(huì)取食形狀大小適中的種子[24]。這是因?yàn)檩^大的植物果實(shí)會(huì)占據(jù)鳥(niǎo)類大部分的腸道容量，限制鳥(niǎo)類對(duì)其他額外食物資源的取食，降低其整體覓食效率[25-26];同時(shí)較大尺寸的果實(shí)會(huì)加劇鳥(niǎo)類飛行的負(fù)擔(dān)，促使其盡快將體內(nèi)的種子排出體外，降低植物種子的傳播距離及其到達(dá)不同微生境中的機(jī)會(huì)，從而影響后期植物種群的空間分布格局[9]。該研究中，不同植物的果實(shí)長(zhǎng)度、寬度和重量均與平均取食量間呈負(fù)相關(guān)，說(shuō)明植物果實(shí)形態(tài)特征數(shù)據(jù)越小，鳥(niǎo)類對(duì)其取食數(shù)量越多。紅耳鵯對(duì)雅榕和香樟果實(shí)的取食數(shù)量較多，這可能是由于這2種植物的果實(shí)屬于肉質(zhì)果，易于消化，從而促使其取食更多。

該研究表明，紅耳鵯的取食行為有助于城市綠地中的植物種子傳播，對(duì)維持城市生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的穩(wěn)定性具有重要意義。因此在后期的城市化建設(shè)過(guò)程中，應(yīng)考慮適當(dāng)搭配諸如種植不同類型的果實(shí)植物及植被結(jié)構(gòu)等棲息地植物景觀因素，通過(guò)借助鳥(niǎo)類的取食和傳播行為來(lái)提高不同斑塊間的連通性，進(jìn)而提高城市生態(tài)系統(tǒng)中的物種多樣性。