華詠樂,謝燕錦,殷寶法,魏萬紅,2,*

1 揚州大學生物科學與技術(shù)學院, 揚州 225009

2 江蘇省動物重要疫病與人獸共患病防控協(xié)同創(chuàng)新中心, 揚州 225009

布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)是內(nèi)蒙古典型草原的嚙齒動物之一[1],在維持草原生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能方面發(fā)揮著重要作用[2—6]。然而,當種群數(shù)量過多時,其啃食及挖掘活動破壞了優(yōu)良牧草,導致草地生態(tài)系統(tǒng)日趨退化[7—8]。因此,確定布氏田鼠種群數(shù)量動態(tài)的變化機制及影響因素對于合理管理其種群數(shù)量、維護草地生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定具有非常重要的意義。

放牧是人類利用草原的主要活動方式之一。相關(guān)研究結(jié)果表明,家畜的踐踏、采食能夠降低植物的高度和植被的覆蓋度[6,9—10],為喜棲低矮稀疏環(huán)境的布氏田鼠提供了有利的棲息條件[8],促進其種群數(shù)量增加,認為過度放牧可能是造成布氏田鼠種群數(shù)量爆發(fā)的主要因素[11—12]。也有學者認為,放牧能降低植被的高度和蓋度,破壞嚙齒動物的洞穴系統(tǒng),從而增加嚙齒類被天敵捕食的風險[13—14]；同時,放牧活動也增加了與嚙齒動物的食物資源競爭強度,進而對其種群數(shù)量產(chǎn)生負面效應[15]。由于這些工作缺乏嚴格的野外控制實驗,因此,不同的學者所得到的結(jié)果各異。

植物為動物提供食物,因此植物多樣性的變化直接影響動物食物的豐富度[16]；反之動物的選擇性采食也會影響植物群落的物種組成、物種多樣性及生產(chǎn)力[17—19],這種變化可能從食物資源方面改變食草動物間的關(guān)系。當植物資源豐富時,動物面臨的食物競爭壓力小,會因營養(yǎng)生態(tài)位的分離而降低種間競爭[20—22]；當植物多樣性較低時,食草動物間營養(yǎng)生態(tài)位重疊度增加,最終導致激烈的種間競爭[23—24]。內(nèi)蒙古草原同時承受著放牧和布氏田鼠的干擾,它們的食性及生態(tài)位關(guān)系影響著小哺乳動物的種群數(shù)量和群落結(jié)構(gòu),也影響著綿羊的食物資源,但二者之間的營養(yǎng)生態(tài)位分化以及時間格局鮮有報道。因此,本研究利用大型野外圍欄放牧控制實驗,采用糞便顯微分析法測定布氏田鼠和綿羊的食譜組成及季節(jié)性變化,分析兩種食草動物間的生態(tài)位重疊與分離,探討綿羊?qū)Σ际咸锸笫承赃x擇的影響以及二者之間競爭與共存關(guān)系,以回答2個問題：(1)植物資源的變化是否影響布氏田鼠和綿羊的食性選擇？(2)營養(yǎng)生態(tài)位的重疊是否引起綿羊和布氏田鼠間的食物競爭、并對布氏田鼠種群數(shù)量產(chǎn)生影響？

1 研究地點

本研究在內(nèi)蒙古錫林浩特市毛登牧場草原動物研究站(44.11°N, 116.27°E)建立的大型野外圍欄中進行。實驗區(qū)氣候?qū)儆跍貛О敫珊荡箨懶詺夂?春季溫暖,冬季寒冷；年平均溫度為2 ℃,氣溫日較差大,年降水量約241 mm,75%的降水集中在生長季(5—8月)。實驗區(qū)內(nèi)主要的植物優(yōu)勢種有羊草(Leymuschinensis)、克氏針茅(Stipakrylovii)和糙隱子草(Cleistogenessquarrosa)等,植物覆蓋度約50%。

2 材料與方法

2.1 圍欄設計

研究期間,共建立了24個60 m×80 m的大型鐵皮圍欄,鍍鋅鐵皮深入到地下1 m,高出地上1.4 m,以防止布氏田鼠、綿羊和其他動物進出圍欄,同時圍欄上方和四周都覆蓋尼龍網(wǎng)(網(wǎng)眼為10 cm),以有效阻隔貓頭鷹等鳥類的捕食作用。本實驗隨機選擇8個圍欄作為田鼠處理和放牧+田鼠處理,每種處理4個圍欄。5月初清空圍欄內(nèi)的所有動物,每個圍欄中分別放入13對年齡、大小相近的布氏田鼠作為建群種；根據(jù)當?shù)鼐d羊放牧強度標準[25],設置為40只綿羊每兩周放牧一天,該放牧強度為適度放牧。

2.2 植物群落結(jié)構(gòu)調(diào)查及糞便樣品收集

2012年6—9月,每月在每個圍欄中隨機設置5個調(diào)查樣帶,采用1 m×1 m的樣方框調(diào)查統(tǒng)計每種植物的株數(shù)和覆蓋度,并分種收集0.3 m×0.3 m的地上植物部分,帶回實驗室于55 ℃烘箱中烘干至恒重,稱量作為該植物的地上生物量。此外,采集圍欄出現(xiàn)的所有植物種類放入采集袋中,帶到實驗室內(nèi)放在55 ℃烘箱烘48 h至恒重,作為組織顯微分析的對照樣本。

每月采用標志重捕法調(diào)查每個圍欄內(nèi)布氏田鼠的數(shù)量,同時收集活捕籠內(nèi)田鼠新排出的糞便,根據(jù)標記流放的記錄對糞便樣品進行編號。綿羊攝入食物后,食物中絕大多數(shù)不能消化的部分將在24 h后排出體外[26—27],每月進行放牧處理時,在每個圍欄隨機選10只綿羊,晚上歸牧24 h后利用集糞袋收集綿羊的糞便,每月2次。非放牧時間綿羊在圍欄附近草地活動。根據(jù)野外重捕記錄選取布氏田鼠成體(每個圍欄每月10份,雌雄各半)和綿羊的糞便放在55 ℃烘箱烘48 h至恒重,以備下一步的組織顯微分析。

2.3 顯微制片及鏡檢

將烘干的植物樣品按種粉碎,然后按照殷寶法等[28]的方法制備植物對照裝片。糞便顯微裝片的制備方法同植物參考裝片。每份糞便樣品制作2張顯微裝片。糞樣、對照植物顯微裝片都在10倍物鏡(放大100倍)下鏡檢,根據(jù)對照植物表皮細胞的形狀結(jié)構(gòu)及排列方式、導管纖維的類型等特征,確定視野中糞樣殘留碎片的植物種類。每張糞便裝片隨機選擇10個互不重疊的視野,分種記錄每個視野中出現(xiàn)的可辨認植物碎片種類及數(shù)量,將10個視野中的同種植物碎片數(shù)量進行累加,作為一個統(tǒng)計樣本。

2.4 數(shù)據(jù)處理與分析

2.4.1 植物資源的相對豐富度的計算

參考蔣志剛等[29]的公式計算每種植物資源的相對豐富度(RAi)：

RAi=0.4RBi+0.4RCi+0.2RNi

式中,RBi、RCi、RNi分別為種i的相對生物量、相對蓋度和相對株數(shù),其計算公式分別為：

式中，Bi、Ci、Ni為種i的平均生物量、平均蓋度、平均株數(shù)。

本研究中,將相對豐富度超過5%的植物定義為圍欄中優(yōu)勢植物。

2.4.2 動物對植物的利用頻率的計算

將鏡檢下糞便中各植物種類的相對密度(RDi)作為動物對植物i的利用頻率,其計算公式如下[30]:

本研究中,將利用頻率超過10%的植物定義為主要食物。

2.4.3 選擇性指數(shù)的計算

應用選擇性指數(shù)公式[31—32]計算布氏田鼠和綿羊?qū)ΨNi的選擇性指數(shù):

式中，PI為選擇性指數(shù),與動物的喜食程度正相關(guān),Di為植物i在食物干重中所占的比例,Ai為該種植物在植被豐富度中所占的比例。PI>1.0 說明該種植物為動物的喜食植物[7]。

2.4.4 多樣性的計算

應用Shannon-Wiener指數(shù)計算植物多樣性和動物食物多樣性[32]：

H=∑Pi×lnPi

式中,Pi為物種i的相對生物量。

2.4.5 生態(tài)位寬度和生態(tài)位重疊度的計算

參考殷寶法等[28]的公式計算食草動物在食物利用維上的生態(tài)位寬度:

式中,RAi和RDi分別為i資源位上的資源相對豐富度和被利用頻率。

生態(tài)位重疊用Smith[33]推薦的生態(tài)位重疊公式計算：

式中,FT為生態(tài)位重疊度,RD1i和RD2i分別為種1、種2在i資源位上的利用頻率。

2.4.6 統(tǒng)計分析

利用軟件R 3.5.3中的線性混合模型(LMMS)分析放牧和月份及其交互作用對布氏田鼠喜食植物種數(shù)以及禾本植物生物量的影響,其中把放牧處理、月份處理作為固定效應,把圍欄作為隨機效應,若存在交互作用,則用單因素方差分析進行兩兩比較。利用Graphpad Prism 9對圍欄植物多樣性和兩種動物食物多樣性進行相關(guān)性分析并畫圖。文中實驗數(shù)值以平均數(shù)±標準誤差(Mean ± SE)表示,以P<0.05作為差異顯著的標準。

3 結(jié)果及分析

3.1 圍欄中的植物組成

布氏田鼠圍欄中共發(fā)現(xiàn)18種植物(表1),其中,8月份植物種數(shù)最多；糙隱子草和克氏針茅的相對豐富度在4個月均超過20%,皺葉糙蘇、刺藜和羊草(除7月)均超過5%,為圍欄中的優(yōu)勢植物。

放牧+布氏田鼠圍欄中共發(fā)現(xiàn)23種植物(表1),其中,8月份植物種數(shù)最多；糙隱子草的相對豐富度在4個月均超過20%,克氏針茅、刺藜、羊草(除8月)均超過10%,為圍欄中的優(yōu)勢植物。

表1 6—9月布氏田鼠及放牧+布氏田鼠處理下的植物資源的相對豐富度/%

3.2 布氏田鼠的食性選擇

研究期間,布氏田鼠共采食圍欄內(nèi)的10種植物(表2)；其中羊草、克氏針茅、糙隱子草為其主要采食植物,占總食物的比例超過90%。不同月份下布氏田鼠的采食植物種數(shù)不同,尤其在植物資源量降低的9月,布氏田鼠的采食物種數(shù)最高(8種)。

表2 6—9月布氏田鼠和放牧+布氏田鼠處理下的布氏田鼠的食物資源利用譜/%

布氏田鼠在不同月份的喜食植物不同(表3),6月份喜食羊草和克氏針茅,7月份喜食羊草和苔草,8月份喜食羊草、克氏針茅和苔草,9月份喜食羊草、克氏針茅、苔草以及紫花苜蓿。

表3 6—9月布氏田鼠和放牧+布氏田鼠處理下的布氏田鼠的食物選擇性指數(shù)

3.3 綿羊的食性選擇

研究期間,綿羊共采食圍欄內(nèi)的8種植物(表4)。綿羊的主要食物為羊草、克氏針茅、糙隱子草、苔草以及蒙古豬毛菜。綿羊6月份喜食羊草、克氏針茅、紫花苜蓿,7月份喜食羊草、阿氏旋花、紫花苜蓿和蒙古豬毛菜,8月份喜食羊草、糙隱子草、苔草、櫛葉蒿,9月份喜食其食譜中除糙隱子草以外的所有植物。

表4 6—9月放牧+布氏田鼠處理下的綿羊的食物資源利用譜和食物選擇性指數(shù)

3.4 不同月份圍欄植物多樣性和布氏田鼠與綿羊食物多樣性之間的關(guān)系

分析圍欄內(nèi)植物多樣性與綿羊和布氏田鼠的食物多樣性之間的關(guān)系,6月、8月和9月的植物多樣性與兩種食草動物的食物多樣性顯著正相關(guān),但在7月無顯著相關(guān)關(guān)系(圖1)。

圖1 布氏田鼠和綿羊食物多樣性與圍欄植物多樣性之間的關(guān)系

3.5 不同月份放牧對禾本植物地上生物量的影響

放牧顯著降低了圍欄內(nèi)禾本植物的生物量(F=19.199,P<0.001; 圖2),禾本科生物量在不同月份存在顯著差異(F=28.889,P<0.001),8月份最高。放牧和月份對禾本植物的生物量沒有顯著的交互作用(F=1.211,P=0.308)。

3.6 不同月份放牧對布氏田鼠喜食物種數(shù)的影響

放牧顯著提高了布氏田鼠的喜食植物種數(shù)(F=13.170,P<0.001; 圖3),放牧和月份對布氏田鼠的喜食物種數(shù)有顯著的交互作用(F=3.122,P=0.026),與6月的布氏田鼠圍欄相比,7月(P=0.011)和8月(P=0.049)的放牧處理顯著增加了布氏田鼠喜食植物種數(shù)；與7月的布氏田鼠圍欄相比,7月(P<0.001)、8月(P=0.006)和9月(P=0.049)的放牧處理也顯著增加了布氏田鼠喜食植物種數(shù)。

圖2 放牧和不同月份處理對禾本植物地上生物量(g/m2)的影響

圖3 放牧和不同月份處理對布氏田鼠喜食物種數(shù)的影響

3.7 不同月份放牧對布氏田鼠營養(yǎng)生態(tài)位寬度的影響

布氏田鼠處理和放牧+布氏田鼠處理下布氏田鼠的營養(yǎng)生態(tài)位寬度結(jié)果表明(圖4),除9月外,放牧+布氏田鼠處理下布氏田鼠的生態(tài)位寬度都大于布氏田鼠處理。

3.8 不同月份放牧對布氏田鼠營養(yǎng)生態(tài)位重疊度的影響

放牧+布氏田鼠圍欄內(nèi),綿羊和布氏田鼠的營養(yǎng)生態(tài)位重疊度均較高(圖5),除了8月份,其它月份的營養(yǎng)生態(tài)位重疊度都高于0.9,說明在布氏田鼠和綿羊之間可能存在激烈的食物競爭。

圖4 6—9月布氏田鼠和放牧+布氏田鼠處理下布氏田鼠的營養(yǎng)生態(tài)位寬度的變化

圖5 6—9月放牧+布氏田鼠處理下布氏田鼠和綿羊營養(yǎng)生態(tài)位重疊度的變化

4 討論

為了探究家畜采食對布氏田鼠食性選擇和種群數(shù)量的影響,本研究采用糞便顯微分析法,結(jié)合大型圍欄放牧控制實驗,從食物資源利用的角度探討了布氏田鼠和綿羊之間的競爭與共存關(guān)系。研究結(jié)果表明,禾本科植物是布氏田鼠和綿羊的主要食物來源,兩種動物的食物多樣性與植物物種多樣性顯著正相關(guān),其食性選擇取決于食物資源的變化,但具體的食性選擇存在明顯的季節(jié)性變化,并且兩者的喜食植物的種類存在一定的差異,說明兩者的營養(yǎng)生態(tài)位存在一定程度的分離,這可能是它們能夠在該地區(qū)長期共存的重要原因。然而,布氏田鼠和綿羊之間存在較高的營養(yǎng)生態(tài)位重疊,在6、7、9月份,營養(yǎng)生態(tài)位重疊度都超過0.9。生態(tài)位重疊程度反映了不同物種利用資源的相似程度以及它們之間的潛在競爭程度[34—35],根據(jù)競爭排斥原理[36],這將不利于布氏田鼠種群數(shù)量的增長,這與Li 等[6]在該地區(qū)的研究結(jié)果相一致,即持續(xù)的放牧活動能顯著地降低布氏田鼠的種群數(shù)量。因此,本研究支持食物競爭假說,在家畜放牧壓力下,小型嚙齒動物的數(shù)量會減少[37]。

一些研究表明,食物的數(shù)量和質(zhì)量是影響一些嚙齒類動物種群動態(tài)的關(guān)鍵因素[38]。在本研究中,放牧活動極顯著地降低了圍欄內(nèi)禾本科植物的地上生物量(圖2)。禾本科植物是布氏田鼠主要的食物來源,占其總食物的比例超過90%,因此禾本科植物地上生物量的降低無疑會降低布氏田鼠食物的數(shù)量。草地群落中植物的多樣性造成動物對其利用程度的差異,使得不同食草動物具有不同食性選擇策略,進而又改變植物群落結(jié)構(gòu)[39—40]。本研究中布氏田鼠和綿羊的食物多樣性與食物資源多樣性正相關(guān),這意味著群落中植物種數(shù)、均勻度等發(fā)生改變時,它們的食譜也將改變,這與汪詩平[32,41]的研究結(jié)果一致。當植物資源豐富時,草食性動物可以優(yōu)先選擇喜食植物；當植物資源短缺時會增加先前不喜食植物的采食強度[7]。本研究中,放牧活動顯著增加了布氏田鼠的喜食植物的物種數(shù)(圖3)和營養(yǎng)生態(tài)位寬度(圖4)。導致這一現(xiàn)象的原因可能是兩者之間較高的營養(yǎng)生態(tài)位重疊度。綿羊的競爭性采食降低了布氏田鼠喜食植物的數(shù)量,迫使布氏田鼠增加對一些不喜食植物的采食強度,從而使一些不喜食植物變?yōu)橄彩持参?。王桂明等[1]的研究結(jié)果表明,布氏田鼠喜食的植物種類較少,具有明顯的狹食性,偏好蛋白質(zhì)含量高的植物。因此,放牧條件下,布氏田鼠喜食植物的物種數(shù)增加會降低布氏田鼠的食物質(zhì)量。Li等[6]在該地區(qū)的研究結(jié)果顯示,放牧活動提高了布氏田鼠食物中的次生化合物含量,使其食物的適口性降低。這些研究結(jié)果表明,放牧活動可能是通過降低布氏田鼠的食物數(shù)量和質(zhì)量,進而對布氏田鼠個體發(fā)育和種群數(shù)量產(chǎn)生負面效應。

布氏田鼠是許多肉食動物的主要食物資源,在維持草原生物多樣性和生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定等方面發(fā)揮著重要的作用[2—6]。本研究從食物資源利用的角度分析了放牧活動對布氏田鼠種群動態(tài)的影響途徑,為合理管理布氏田鼠種群提供一定的科學資料,將來的研究需要進一步分析不同放牧強度對布氏田鼠食性選擇和種群動態(tài)的影響。