鄧 婕，王瀚林，李有玉，王自娥，陳曉華，劉迪秋

(昆明理工大學(xué) 生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，云南 昆明 650500)

植物生存在特定的空間中，在生長(zhǎng)的過(guò)程中常會(huì)面臨低溫、干旱、真菌、病毒等多種生物及非生物脅迫。病原真菌嚴(yán)重影響著植物的生長(zhǎng)發(fā)育，它們會(huì)分泌果膠酶、纖維素酶、半纖維素酶等多種酶類，降解植物的細(xì)胞壁，以達(dá)到侵入植物體內(nèi)的目的[1]。多聚半乳糖醛酸酶(Polygalacturonase，PGs)可切割多聚半乳糖醛酸(果膠的主要成分)中的D-半乳糖醛酸殘基之間的α-(1-4)鍵，是病原真菌為消化植物細(xì)胞壁而分泌的重要酶類之一[2]。植物體內(nèi)常合成多聚半乳糖醛酸酶抑制蛋白(Polygalacturonase-inhibiting proteins，PGIPs)識(shí)別結(jié)合PGs形成寡聚半乳糖醛酸，從而抑制PGs解聚果膠的活性[3]。PGIPs屬于富含亮氨酸重復(fù)(Leucine-rich repeat，LRR)蛋白超家族，具有多個(gè)LRR結(jié)構(gòu)域，在肽鏈的N端有引導(dǎo)PGIPs進(jìn)行胞外分泌的疏水性信號(hào)肽以及N-糖基化位點(diǎn)[4]。貫葉連翹(Hypericumperforatum)PGIP具有4個(gè)LRR結(jié)構(gòu)域，分別位于第100—125位，49—169位，149—173位和200—218位氨基酸[5]。甜菜(Betavulgaris)PGIP1具有11個(gè)LRR結(jié)構(gòu)域，在N端有由25個(gè)氨基酸序列組成的信號(hào)肽，具有4個(gè)潛在的N-糖基化位點(diǎn)[6]。

PGIPs是植物重要的抗真菌蛋白，其在植物抵抗真菌侵害的過(guò)程中發(fā)揮著重要作用。水稻(Oryzasativa)接種細(xì)菌性條斑病菌(Xanthomonasoryzae)后，OsPGIP4的表達(dá)量顯著上升，且過(guò)表達(dá)OsPGIP4的轉(zhuǎn)基因水稻對(duì)細(xì)菌性條斑病菌的抗性顯著增強(qiáng)。相反地，對(duì)OsPGIP4進(jìn)行RNAi后的轉(zhuǎn)基因水稻對(duì)細(xì)菌性條斑病菌的抗性減弱[7]。三七(Panaxnotoginseng)PGIP原核重組蛋白對(duì)根腐病菌茄腐鐮刀菌(Fusariumsolani)、輪枝鐮孢菌(F.verticillioides)等病原真菌的菌絲生長(zhǎng)均具有抑制作用，且過(guò)表達(dá)PnPGIP轉(zhuǎn)基因煙草對(duì)茄腐鐮刀菌的抗性增強(qiáng)[8]。此外，PGIPs的表達(dá)可受多種植物激素、生物及非生物脅迫的誘導(dǎo)，如病原真菌、干旱、傷害脅迫、茉莉酸甲酯(Methyl jasmonate，MeJA)、水楊酸(Salicylic acid，SA)等。玉米(Zeamays)PGIP3的表達(dá)量在受到傷害脅迫、SA、MeJA誘導(dǎo)后明顯上升[9]。煙草疫霉(Phytophthoranicotianae)、鹽、傷害、SA、MeJA可顯著誘導(dǎo)劍麻(Agavesisalana)PGIP1和PGIP2的表達(dá)[10]。立枯絲核菌(Rhizoctoniasolani)侵染水稻后誘導(dǎo)PGIP1/2/3/4的表達(dá)，這4個(gè)PGIP基因的表達(dá)水平分別在侵染48，6，48，96 h后到達(dá)最大值[11]。

百合(Lilium)是鮮切花市場(chǎng)的高端花卉，是具有較高經(jīng)濟(jì)價(jià)值的觀賞植物。然而，百合屬植物容易感染由尖孢鐮刀菌(F.oxysporum)等鐮刀屬真菌引起的枯萎病?？菸?yán)重影響著百合的產(chǎn)量和質(zhì)量[12]。岷江百合(LiliumregaleWilson)是百合屬植物中抗枯萎病性較強(qiáng)的野生種[13]，研究岷江百合的抗病分子機(jī)理，對(duì)于改良百合屬植物的抗病性具有重要意義。

本研究從岷江百合感染尖孢鐮刀菌后的轉(zhuǎn)錄組測(cè)序數(shù)據(jù)中挖掘了一個(gè)可響應(yīng)尖孢鐮刀菌誘導(dǎo)的PGIP，并將其命名為L(zhǎng)rPGIP[14]，對(duì)LrPGIP的基因序列及其啟動(dòng)子序列(PLrPGIP)進(jìn)行了克隆與分析，利用qRT-PCR對(duì)LrPGIP進(jìn)行表達(dá)特性分析，構(gòu)建PLrPGIP-GUS(β-葡萄糖苷酸酶)植物表達(dá)載體并轉(zhuǎn)入煙草(Nicotianatabacum)中以分析啟動(dòng)子活性。

1 材料和方法

1.1 植物及真菌材料

岷江百合采自四川省汶川縣，并栽種于昆明理工大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院的溫室中。將野生型(Wild type，WT)煙草種子消毒后種于1/2 MS培養(yǎng)基，獲得無(wú)菌苗用于遺傳轉(zhuǎn)化。尖孢鐮刀菌由生物資源開(kāi)發(fā)課題組從感病西伯利亞百合中分離、鑒定并保存。尖孢鐮刀菌在使用前接種于土豆培養(yǎng)基(Potato dextrose agar，PDA)中，置于28 ℃培養(yǎng)箱培養(yǎng)7 d以活化菌種。

1.2 LrPGIP基因的克隆及生物信息學(xué)分析

根據(jù)前期研究中岷江百合轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)得到的LrPGIPUnigene序列，設(shè)計(jì)基因特異性引物擴(kuò)增LrPGIPcDNA序列(表 1)。使用TRIGene總RNA提取試劑(GenStar，中國(guó))提取尖孢鐮刀菌接種后的岷江百合根部總RNA，并通過(guò)GoTaq qPCR Master Mix(Promega，美國(guó))逆轉(zhuǎn)錄試劑盒合成cDNA。以cDNA為模板，通過(guò)PCR擴(kuò)增LrPGIP的cDNA序列，PCR產(chǎn)物與pGEM-T載體(TaKaRa，日本)連接后，將重組載體pGEM-T-LrPGIP轉(zhuǎn)入大腸桿菌DH5α感受態(tài)細(xì)胞中。通過(guò)菌液PCR篩選陽(yáng)性克隆，并送北京擎科生物科技有限公司進(jìn)行測(cè)序。

將測(cè)序結(jié)果與LrPGIPUnigene序列進(jìn)行比對(duì)。使用NCBI ORF finder(https://www.ncbi.nlm.nih.gov/orffinder/)、NCBI CD-research(https://www.ncbi.nlm.nih.gov/)分別尋找開(kāi)放閱讀框及保守結(jié)構(gòu)域。用NetNGlyc 1.0 Server(http://www.cbs.dtu.dk/cgi-bin/)網(wǎng)頁(yè)查詢蛋白質(zhì)序列中潛在的N-糖基化位點(diǎn)。采用SignalP 5.1(http://www.cbs.dtu.dk/services/SignalP/)、Plant-mPLoc(http://www.csbio.sjtu.edu.cn/bioinf/plant-multi/)預(yù)測(cè)蛋白質(zhì)的信號(hào)肽及亞細(xì)胞定位。在NCBI BlastP(https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/)中查找與LrPGIP序列相似性較高的植物PGIP蛋白質(zhì)序列，利用ClustalX 1.83進(jìn)行多重序列比對(duì)，并采用MEGA 8.0構(gòu)建系統(tǒng)進(jìn)化樹(shù)(最大似然法)。

1.3 qRT-PCR

研究LrPGIP在岷江百合各器官中的表達(dá)特性，分別從岷江百合的根、莖、葉、花和鱗片中提取總RNA，并逆轉(zhuǎn)錄為cDNA第1鏈。LrPGIP的qRT-PCR的特異性引物見(jiàn)表 1，以cDNA為模板進(jìn)行qRT-PCR。選用岷江百合三磷酸甘油醛脫氫酶基因(Glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase gene，GAPDH，基因登錄號(hào)：JZ391059)作為內(nèi)參基因。此外，還分析了尖孢鐮刀菌侵染及信號(hào)分子乙烯利(Ethephon，ETH)、過(guò)氧化氫(Hydrogen peroxide，H2O2)、SA、MeJA處理對(duì)LrPGIP轉(zhuǎn)錄水平的影響。用無(wú)菌剪刀在岷江百合根部產(chǎn)生傷口后，將根部浸泡到尖孢鐮刀菌孢子懸浮液(1.0×106spores/mL)、ETH(1 mmol/L)、H2O2(1 mmol/L)、SA(5 mmol/L)、MeJA(0.1 mmol/L)及無(wú)菌水(對(duì)照)中接種或處理30 min。然后用無(wú)菌水洗凈根部，并將植株種植于裝有無(wú)菌細(xì)沙的塑料盆中。分別在接種或處理后12，24，48，72 h收集根部，并提取總RNA逆轉(zhuǎn)錄成cDNA。qRT-PCR參考Zhao等[15]的方法進(jìn)行，并用2-ΔΔCt的方法計(jì)算相對(duì)表達(dá)水平。qRT-PCR試驗(yàn)包含3個(gè)生物學(xué)重復(fù)，利用t測(cè)驗(yàn)對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行多重比較，分析統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。

1.4 LrPGIP啟動(dòng)子的克隆及順式作用元件分析

使用染色體步移技術(shù)克隆LrPGIP的啟動(dòng)子(PLrPGIP)。根據(jù)Genome Walking kit(TaKaRa，日本)試劑盒說(shuō)明書(shū)，設(shè)計(jì)2條巢氏PCR引物(表 1)。使用CTAB法提取岷江百合的基因組DNA，分別用DraⅠ、EcoR V、PvuⅡ、StuⅠ限制性內(nèi)切酶對(duì)基因組DNA進(jìn)行消化，隨后與接頭相連構(gòu)建4種DNA文庫(kù)。以構(gòu)建的DNA文庫(kù)為模板進(jìn)行巢式PCR擴(kuò)增，并回收第2次PCR產(chǎn)物。通過(guò)T-A克隆將第2次PCR產(chǎn)物與pGEM-T載體相連，并轉(zhuǎn)入大腸桿菌DH5α感受態(tài)細(xì)胞中。采用PCR篩選pGEM-T-PLrPGIP陽(yáng)性大腸桿菌DH5α單克隆，并外送北京擎科生物科技有限公司測(cè)序。運(yùn)用PlantCARE(http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/)及NEW PLACE(https://www.dna.affrc.go.jp/PLACE/?action=newplace)預(yù)測(cè)PLrPGIP的順式作用元件。

1.5 LrPGIP啟動(dòng)子轉(zhuǎn)基因煙草的獲得及啟動(dòng)子活性分析

設(shè)計(jì)帶有Hind Ⅲ和BamH Ⅰ酶切位點(diǎn)的PLrPGIP特異性引物(表 1)，從pGEM-T-PLrPGIP重組質(zhì)粒中擴(kuò)增出帶有Hind Ⅲ和BamH Ⅰ酶切位點(diǎn)的PLrPGIP片段，經(jīng)過(guò)Hind Ⅲ和BamH Ⅰ酶切后與pBI121-GUS載體相連。將pBI121-PLrPGIP-GUS重組質(zhì)粒轉(zhuǎn)入農(nóng)桿菌LBA4404感受態(tài)細(xì)胞中。通過(guò)PCR挑選出陽(yáng)性農(nóng)桿菌克隆，接著采用葉盤(pán)轉(zhuǎn)化法[16]將pBI121-PLrPGIP-GUS轉(zhuǎn)入煙草中。提取再生煙草幼苗的基因組DNA，使用擴(kuò)增PLrPGIP的特異性引物，通過(guò)PCR篩選陽(yáng)性轉(zhuǎn)基因煙草植株。

用幾種激素及生物與非生物脅迫處理轉(zhuǎn)基因煙草并測(cè)定GUS活性，以分析LrPGIP啟動(dòng)子活性。將陽(yáng)性轉(zhuǎn)基因煙草的葉盤(pán)分別浸泡于尖孢鐮刀菌和交鏈格孢(Alternariaalternata)的孢子懸浮液(1.0×106spores/mL)、NaCl(100 mmol/L)、HgCl2(10 mmol/L)、SA(100 mmol/L)、MeJA(100 mmol/L)、ETH(100 mmol/L)溶液中處理2 h，并設(shè)置超純水處理葉盤(pán)2 h為對(duì)照組。每個(gè)試驗(yàn)組和對(duì)照組分別設(shè)置3個(gè)重復(fù)。GUS活性的測(cè)定方法參照Chen等[17]的方法進(jìn)行。其中，GUS的酶活力單位定義為1 min內(nèi)每μg總蛋白催化產(chǎn)生4-MU的量(pmol/(min·μg))。采用最小顯著性差異法進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)差異分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 岷江百合PGIP編碼蛋白質(zhì)序列的分析

從岷江百合中克隆的LrPGIPcDNA長(zhǎng)度為1 186 bp，包含一個(gè)長(zhǎng)度為1 008 bp的ORF，編碼一個(gè)含有335個(gè)氨基酸殘基的蛋白質(zhì)。LrPGIP編碼的蛋白質(zhì)具有7個(gè)LRR結(jié)構(gòu)域，且具有4個(gè)潛在的N-糖基化位點(diǎn)，分別位于第23—26個(gè)，69—72個(gè)，204—207個(gè)，295—298個(gè)氨基酸處。在LrPGIP的N端有一段約為29個(gè)氨基酸殘基的信號(hào)肽，亞細(xì)胞定位預(yù)測(cè)結(jié)果顯示，LrPGIP可能定位于細(xì)胞壁，是胞外分泌蛋白。

2.2 LrPGIP多重序列比對(duì)以及聚類分析

BlastP分析表明，LrPGIP與油棕(Elaeisguineensis)、椰子(Cocosnucifera)、林煙草(N.sylvestris)的PGIP蛋白同源性分別為91%，94%，86%。蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)分析及多重序列比對(duì)結(jié)果顯示，LrPGIP與油棕、椰子、林煙草均具有多個(gè)保守的LRR結(jié)構(gòu)域(圖 1)。選擇19個(gè)植物PGIPs與LrPGIP進(jìn)行聚類分析，結(jié)果如圖 2所示，該系統(tǒng)進(jìn)化樹(shù)可分為2個(gè)大的分支(Ⅰ、Ⅱ)，分支Ⅰ又可細(xì)分為2個(gè)小的分支(Ⅰa、Ⅰb)，分別由雙子葉植物的11個(gè)PGIPs以及單子葉植物的5個(gè)PGIPs組成。LrPGIP位于分支Ⅰb中，與單子葉植物海棗(Phoenixdactylifera)、粗柄象腿蕉(Enseteventricosum)、油棕、椰子PGIP聚集在小分支Ⅰb中，該節(jié)點(diǎn)置信度為88%，可信度較高。

A.LrPGIP蛋白質(zhì)結(jié)構(gòu)分析；B.LrPGIP與油棕、椰子、林煙草的多重序列比對(duì)。 A.The protein structure analysis of LrPGIP；B.The multiple alignment of LrPGIP，EgPGIP，CnPGIP and NsPGIP.

圖2 LrPGIP的系統(tǒng)進(jìn)化樹(shù)Fig.2 Phylogenetic tree of LrPGIP

2.3 LrPGIP響應(yīng)尖孢鐮刀菌侵染以及4種信號(hào)分子處理

通過(guò)qRT-PCR分析LrPGIP的表達(dá)特性，結(jié)果見(jiàn)圖 3，LrPGIP在岷江百合根中的表達(dá)量最高，相對(duì)而言在鱗片中的表達(dá)量最低，在根中的表達(dá)量是在鱗片中的表達(dá)量的10倍(圖 3-A)。接種尖孢鐮刀菌48 h后LrPGIP的表達(dá)量開(kāi)始上升，至接種后72 h表達(dá)水平達(dá)到最高，是對(duì)照的5.3倍(圖3-B)。ETH、H2O2、SA及MeJA 4種信號(hào)分子處理岷江百合均影響了LrPGIP在根中的表達(dá)量(圖3-C)。其中，在ETH處理后12 hLrPGIP的表達(dá)量下降，隨后表達(dá)量上升并在72 h達(dá)到較高的水平，約是對(duì)照的3倍。另外，H2O2、SA及MeJA處理后24 hLrPGIP的表達(dá)量先下降后上升，并在48 h表達(dá)量達(dá)到最大值，

A.LrPGIP在岷江百合根、莖、葉、花、鱗片中的表達(dá)特性分析；B.LrPGIP在岷江百合接種尖孢鐮刀菌后的表達(dá)特性分析；C.LrPGIP在岷江百合ETH、H2O2、SA、MeJA處理后的表達(dá)特性分析。圖3-A、B中，不同的小寫(xiě)字母表示不同的樣品之間差異顯著(P<0.05)，圖4同。圖3-C中，不同的小寫(xiě)字母表示在每種植物信號(hào)分子處理后不同時(shí)間段的樣品之間差異顯著(P<0.05)。

分別為對(duì)照的2.0，1.7，2.7倍。這些結(jié)果表明，尖孢鐮刀菌侵染及4種信號(hào)分子(ETH、H2O2、SA、MeJA)處理能明顯誘導(dǎo)LrPGIP的表達(dá)水平。

2.4 LrPGIP啟動(dòng)子區(qū)具有多個(gè)順式作用元件

通過(guò)染色體步移技術(shù)，從岷江百合的基因組DNA中克隆出了706 bp的LrPGIP啟動(dòng)子片段(PLrPGIP)。生物信息學(xué)分析表明，PLrPGIP序列中存在多種順式作用元件(表2)，如MRE(光調(diào)控元件)、TCA-element(水楊酸響應(yīng)元件)、TGACG-motif(茉莉酸甲酯響應(yīng)元件)、MYC binding site(MYC結(jié)合位點(diǎn)、冷脅迫響應(yīng)元件)等。

表2 LrPGIP啟動(dòng)子序列中的順式作用元件預(yù)測(cè)結(jié)果Tab.2 Prediction results of cis-acting elements in LrPGIP promoter sequence

2.5 LrPGIP啟動(dòng)子活性受幾種植物激素、生物及非生物脅迫誘導(dǎo)

為了進(jìn)一步分析PLrPGIP的活性，構(gòu)建了pBI121-PLrPGIP-GUS融合表達(dá)載體，并轉(zhuǎn)入煙草中表達(dá)。在HgCl2脅迫處理后，3株pBI121-PLrPGIP-GUS(pPT1/2/3)轉(zhuǎn)基因煙草葉盤(pán)中的GUS活性上調(diào)的幅度最大(圖4-A)，是對(duì)照的2.1倍。在NaCl處理后，平均GUS活性上升為對(duì)照的1.7倍。另外，在接種尖孢鐮刀菌和交鏈格孢后，GUS活性也明顯上升(圖 4-B)，與對(duì)照相比，平均值分別增加了0.60，0.86倍。在SA、MeJA及ETH處理后，GUS的活性亦顯著上升(圖4-C)。其中，在ETH處理后，與對(duì)照相比，GUS的活性上升最為顯著，平均值為對(duì)照的1.67倍。在SA、MeJA處理后，GUS活性分別

pPT1、pPT2、pPT3.3株陽(yáng)性轉(zhuǎn)基因煙草單株。 pPT1，pPT2，pPT3.Three individuals of positive transgenic tobacco seedlings.

提高為對(duì)照的1.4，1.6倍。上述結(jié)果表明，LrPGIP啟動(dòng)子驅(qū)動(dòng)的GUS基因響應(yīng)幾種植物激素、生物及非生物脅迫的處理，顯然PLrPGIP的活性受上述幾種激素、生物及非生物脅迫調(diào)控。

3 討論

PGIPs在植物抵御真菌侵染的過(guò)程中具有重要的作用，其蛋白質(zhì)序列最主要的特征在于有多個(gè)LRR結(jié)構(gòu)域以及N端有信號(hào)肽和潛在的N-糖基化位點(diǎn)[4]。水稻的7個(gè)PGIPs均具有典型的PGIP特征，但系統(tǒng)進(jìn)化樹(shù)分析表明，除OsPGIP2/4/6/7相似度較高被歸于同一分支外，其余OsPGIPs被聚類到不同的分支中[18]。LrPGIP的蛋白質(zhì)序列也具有典型的PGIPs結(jié)構(gòu)特征，且聚類分析中LrPGIP與粗柄象腿蕉、油棕、椰子聚集到同一個(gè)小的分支上，親緣關(guān)系更近，表明這幾個(gè)PGIPs在進(jìn)化過(guò)程中可能來(lái)源于同一個(gè)基因。

PGIPs在植物的各個(gè)部位中均有表達(dá)，但表達(dá)量有所區(qū)別。四季豆(Phaseolusvulgaris)PvPGIP1在幼葉、根中不表達(dá)，但PvPGIP3和PvPGIP4在根中有微量的表達(dá)，而PvPGIP2在所有的組織中均有表達(dá)[19-20]。LrPGIP在岷江百合的根、莖、葉、花和鱗片中均有表達(dá)，在根中的表達(dá)量最高，在鱗片中的表達(dá)量最低。根部作為植物吸收水分及無(wú)機(jī)鹽的主要器官，其生理狀態(tài)直接影響植物的生長(zhǎng)發(fā)育[21]。尖孢鐮刀菌主要從肉質(zhì)根部或鱗莖基部的傷口侵入百合體內(nèi)，導(dǎo)致枯萎病的發(fā)生[22]。PGIPs的表達(dá)有利于抑制病原真菌PGs降解果膠的活性，從而抵御病原真菌的入侵[2]。LrPGIP在岷江百合根部的表達(dá)量最高，可能是岷江百合為抵抗尖孢鐮刀菌侵染的抗性機(jī)制之一。

一些PGIPs的表達(dá)受多種植物激素、生物及非生物脅迫的誘導(dǎo)。玉米ZmPGIP3的表達(dá)量在立枯絲核菌的侵染后顯著上調(diào)；在SA、MeJA處理后，ZmPGIP3的表達(dá)量也明顯上升[9]。相似地，陸地棉(Gossypiumhirsutum)GhPGIP1在接種大麗輪枝菌(Verticilliumdahliae)后，表達(dá)水平明顯增加，同時(shí)，MeJA、SA、H2O2處理也誘導(dǎo)了GhPGIP3的表達(dá)量[23]。SA和JA信號(hào)途徑是植物防衛(wèi)反應(yīng)的重要信號(hào)途徑[24]。植物在受到病原菌侵染后，SA和JA的合成上調(diào)，SA的積累會(huì)引發(fā)病程相關(guān)蛋白(Pathogenesis-related proteins，PRs)的表達(dá)，如PR-1、PR-2、PR-4等[25]。PR蛋白在體外具有直接的抑菌活性，在植物抗病原真菌侵染的過(guò)程中具有重要作用[26]。JA可通過(guò)激活轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)，調(diào)節(jié)下游抗性相關(guān)基因的表達(dá)，從而增強(qiáng)對(duì)病原真菌的抗性[27]。岷江百合的2個(gè)抗病防衛(wèi)反應(yīng)正調(diào)控因子WRKY1、WRKY2，不僅響應(yīng)JA信號(hào)，二者還能激活抗病基因LrPR10-5和LrCHI2的表達(dá)[14，28]。本研究中，岷江百合LrPGIP在尖孢鐮刀菌接種以及SA、MeJA處理后，表達(dá)量均發(fā)生了一定程度的上調(diào)。此外，LrPGIP啟動(dòng)子的活性可被SA、MeJA、尖孢鐮刀菌所誘導(dǎo)。這些結(jié)果表明，LrPGIP通過(guò)SA和JA信號(hào)途徑參與岷江百合抗尖孢鐮刀菌侵染的防衛(wèi)反應(yīng)。

綜上所述，LrPGIP作為典型的LRR蛋白，在岷江百合的根、鱗片、葉、莖和花中均有表達(dá)，且在根中的表達(dá)量最高。LrPGIP的表達(dá)受枯萎病菌尖孢鐮刀菌及幾種脅迫反應(yīng)相關(guān)信號(hào)分子的誘導(dǎo)，LrPGIP啟動(dòng)子的活性也受尖孢鐮刀菌、交鏈格孢、NaCl、HgCl2、SA、MeJA、ETH的調(diào)控。LrPGIP在岷江百合在抗尖孢鐮刀菌侵染的防衛(wèi)反應(yīng)中的功能值得進(jìn)一步研究，同時(shí)JA和SA信號(hào)途徑對(duì)LrPGIP的調(diào)控機(jī)制也有待深入分析。