胡 洋，張亞洲，姜星宇，邵克強(qiáng)，湯祥明，高 光

(1：中國(guó)科學(xué)院南京地理與湖泊研究所，湖泊與環(huán)境國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，南京210008) (2：江蘇省太湖水利規(guī)劃設(shè)計(jì)研究院有限公司，蘇州215000)

浮游生物主要由浮游植物和浮游動(dòng)物組成，是湖泊生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分. 湖泊富營(yíng)養(yǎng)化導(dǎo)致了浮游植物生物量快速增加和藍(lán)藻水華的頻繁發(fā)生. 為了抑制浮游植物的過度增殖，湖泊生態(tài)系統(tǒng)進(jìn)化出了一系列自組織和自適應(yīng)機(jī)制以維持系統(tǒng)自身的穩(wěn)定性. 其中之一便是浮游動(dòng)物通過下行效應(yīng)控制浮游植物，尤其是可食藻類的生物量. 因而浮游動(dòng)物與浮游植物之間的關(guān)系不僅可以反映浮游生物的群落特征，還可表征湖泊生態(tài)系統(tǒng)的狀態(tài)[1]. 因此，研究浮游植物和浮游動(dòng)物群落的時(shí)空格局及其相互關(guān)系對(duì)于指示湖泊生態(tài)系統(tǒng)的特征和闡明湖泊生態(tài)系統(tǒng)的演化具有十分重要的意義.

群落的嵌套性分布影響著群落組成、多樣性及生態(tài)功能特征. 然而到目前為止，浮游生物的嵌套性特征仍未受到關(guān)注. 作為生物分布格局的重要特征，嵌套性最早可追溯至鳥類島嶼生物地理學(xué)的研究，指的是物種較貧乏島嶼中的群落組成是物種較豐富島嶼中群落組成的子集[2]，或指群落中特化種是泛化種的子集[3]. 這種分布現(xiàn)象在越來越多的生物群落中得到發(fā)現(xiàn)，如菌根微生物[4]、底棲生物[5]和魚類腸道寄生生物[6]等. 那么，生物群落出現(xiàn)嵌套性格局的構(gòu)建機(jī)制是什么呢？目前，學(xué)術(shù)界提供了4種假說：選擇性滅絕假說、選擇性遷入假說、生境異質(zhì)性假說以及被動(dòng)取樣假說[7]. 相較而言，生境異質(zhì)性假說得到了廣泛認(rèn)同，有力地解釋和闡明了生物嵌套性格局的形成過程. 除此之外，嵌套性結(jié)構(gòu)的生態(tài)學(xué)意義也成為生態(tài)學(xué)研究的中心任務(wù)：在物種水平，嵌套性有助于減小生物間的競(jìng)爭(zhēng)，促進(jìn)物種的共存，增加生物多樣性[8]. 在群落水平，嵌套性則可以提高其穩(wěn)定性，降低外界干擾對(duì)群落的脅迫[9]. 然而，對(duì)于浮游植物和浮游動(dòng)物而言，它們的群落是否存在嵌套性分布？如果存在，這種嵌套性結(jié)構(gòu)的時(shí)空格局有何特點(diǎn)？

以物種為節(jié)點(diǎn)，互作關(guān)系(主要包括協(xié)作和拮抗)為連接，生物群落形成了復(fù)雜的互作網(wǎng)絡(luò). 研究表明群落的互作網(wǎng)絡(luò)具有十分重要的生態(tài)學(xué)意義，與物種的進(jìn)化、群落的構(gòu)建乃至生態(tài)系統(tǒng)功能都密切相關(guān). 以植物-植食性昆蟲的交互網(wǎng)絡(luò)為例[10]，在物種水平上，種子植物通過突變和基因重組產(chǎn)生一系列的次生物質(zhì)，以降低植食性昆蟲的嗜食過程；與此同時(shí)，植食性昆蟲通過協(xié)同進(jìn)化產(chǎn)生新的適應(yīng)性繼續(xù)嗜食過程. 在群落水平上，植物的防御性進(jìn)化使得昆蟲群落中特化種的增加和泛化種的減少，從而改變了群落的組成特征. 浮游植物和浮游動(dòng)物通過牧食與被牧食的營(yíng)養(yǎng)聯(lián)系也構(gòu)成了復(fù)雜的互作網(wǎng)絡(luò). 然而，浮游生物之間的互作關(guān)系受到群落多樣性、可利用資源以及生境異質(zhì)性等的影響，這使得構(gòu)建生物間復(fù)雜的互作關(guān)系極具挑戰(zhàn)性. 幸運(yùn)的是，近年來網(wǎng)絡(luò)科學(xué)的快速發(fā)展為建立復(fù)雜的生物關(guān)系提供了可能，譬如利用圖論模型構(gòu)建蜜蜂與花朵之間的授粉關(guān)系[11]、真菌與森林植物的感染關(guān)系[12]等. 因此，在湖泊生態(tài)系統(tǒng)中浮游生物之間的互作網(wǎng)絡(luò)的特點(diǎn)、網(wǎng)絡(luò)拓?fù)潢P(guān)系及其驅(qū)動(dòng)機(jī)制有待研究.

圖1 東太湖采樣點(diǎn)位分布Fig.1 Sampling sites in East Lake Taihu

為此，本研究選擇東太湖為研究區(qū)域，以浮游植物和浮游動(dòng)物為研究對(duì)象，通過不同季節(jié)的觀測(cè)調(diào)查，旨在研究其浮游生物群落的嵌套性結(jié)構(gòu)及其互作網(wǎng)絡(luò)特征，并揭示其驅(qū)動(dòng)機(jī)制，以期為湖泊生態(tài)系統(tǒng)的研究提供新的視角.

1 材料與方法

1.1 采樣點(diǎn)位布設(shè)及樣品采集

浮游植物用采水器取表層水樣1000 mL(距水面約0.5 m)，立即加入魯哥試劑固定(終濃度1%)，自然沉降48 h后，利用虹吸法吸去上清液，將沉淀物濃縮定容至25 mL，其鑒定參照《中國(guó)淡水藻類——系統(tǒng)、分類及生態(tài)》[14]. 浮游動(dòng)物利用25#浮游生物網(wǎng)過濾20 L水樣，裝入50 mL塑料瓶中，立即加入甲醛固定后帶回實(shí)驗(yàn)室(終濃度5%)鑒定[15-16]. 其中，枝角類鑒定到種、部分種類鑒定到屬；橈足類僅根據(jù)形態(tài)分為劍水蚤、哲水蚤和無(wú)節(jié)幼體3類. 橈足類無(wú)節(jié)幼體在生物學(xué)上并非分類群，但由于其數(shù)量較多，且分布、食性等與成體有較大差異，本文參照慣例將其作為一個(gè)分類群進(jìn)行分析[17].

1.2 浮游生物二分網(wǎng)的構(gòu)建及其分析

本研究以二分網(wǎng)的分布矩陣來研究浮游植物和浮游動(dòng)物之間的關(guān)系[18]. 在前人的研究中，矩陣中的數(shù)值用1和0來表示浮游植物和浮游動(dòng)物是否共同出現(xiàn). 本研究定義二分網(wǎng)分布矩陣中的數(shù)值為浮游植物和浮游動(dòng)物共同出現(xiàn)的頻次. 另外，為了避免二分網(wǎng)過于復(fù)雜，本研究?jī)H考慮出現(xiàn)頻次大于采樣點(diǎn)位一半的種對(duì)關(guān)系，即≥7. 同時(shí)，考慮到枝角類和橈足類對(duì)輪蟲易形成捕食關(guān)系，因此，為了降低二分網(wǎng)絡(luò)中浮游動(dòng)物節(jié)點(diǎn)之間的聯(lián)系，增加二分網(wǎng)絡(luò)的魯棒性，本研究?jī)H考慮東太湖中浮游動(dòng)物群落的主要組成，即枝角類和橈足類.

1.3 數(shù)據(jù)分析

本研究分析和數(shù)據(jù)可視化均在R(version 3.2.2, http://www.r-project.org)的vegan[19]、bipartite[18]和ggplot2[20]中完成. 為了綜合評(píng)價(jià)湖泊水質(zhì)，采用綜合污染指數(shù)(CPI)指示東太湖營(yíng)養(yǎng)鹽水平[21]. 利用t.test函數(shù)比較水體理化性質(zhì)、浮游生物群落多樣性以及物種相對(duì)豐度的季節(jié)差異性；利用diversity函數(shù)計(jì)算浮游生物群落的多樣性，包括豐富度、Shannon和Simpson指數(shù)；利用PCA函數(shù)對(duì)水質(zhì)進(jìn)行主成分分析；利用bipartite函數(shù)構(gòu)建浮游植物和浮游動(dòng)物的二分圖；利用networklevel函數(shù)進(jìn)行二分圖網(wǎng)絡(luò)拓?fù)潢P(guān)系的分析，包括非加權(quán)連接度、加權(quán)連接度、互作均勻度、生態(tài)位重疊度以及物種的脆弱度(與每個(gè)高營(yíng)養(yǎng)級(jí)物種發(fā)生關(guān)系的低營(yíng)養(yǎng)級(jí)物種平均數(shù)量)和一般性(與每個(gè)低營(yíng)養(yǎng)級(jí)的物種發(fā)生關(guān)系的高營(yíng)養(yǎng)級(jí)物種平均數(shù)量)；并利用plotweb對(duì)二分圖進(jìn)行可視化；利用nestedtemp函數(shù)計(jì)算浮游生物群落的嵌套性(以矩陣溫度為指示)；利用nullmodel函數(shù)創(chuàng)建行限定的零和模型來進(jìn)行嵌套性結(jié)構(gòu)的顯著性檢驗(yàn).

2 結(jié)果

2.1 水質(zhì)時(shí)空特征

圖2 東太湖理化指標(biāo)時(shí)空特征(A：基于東太湖水質(zhì)的排序圖； B：東太湖的綜合污染指數(shù)時(shí)空分布；C：不同水質(zhì)參數(shù)的季節(jié)變化特征)Fig.2 Spatial-temporal physicochemical properties of the East Lake Taihu (A for the ordination plot for aquatic qualities; B for the spatial-temporal distribution plot for comprehensive pollutant index; C for the seasonal changes for different aquatic parameters)

2.2 浮游生物群落組成及多樣性特征

東太湖浮游植物群落共檢出88屬，隸屬于7門10綱，主要包括藍(lán)藻門(56.62%)、綠藻門(29.17%)和硅藻門(11.20%). 浮游植物相對(duì)豐度的季節(jié)變化趨勢(shì)不同(圖3A)：藍(lán)藻門在夏季顯著高于其它季節(jié)，而綠藻門在夏季顯著低于其它季節(jié)；硅藻門在春、夏、秋季期間波動(dòng)較小，而在冬季顯著增加. 在屬水平上(圖3B)，浮游植物豐度組成的季節(jié)變化明顯：盤星藻屬(Pediastrum)、顫藻屬(Oscillatoria)和絲藻屬(Ulothrix)均在春、秋、冬季顯著高于夏季，且絲藻屬在夏季未檢出. 微囊藻屬(Microcystis)和束絲藻屬(Aphanizomenon)在冬季均未檢出. 在多樣性方面，豐富度、Shannon和Simpson指數(shù)均在春、夏、秋季之間無(wú)顯著區(qū)別(P>0.05)，到冬季顯著下降(P<0.05).

圖3 東太湖浮游植物群落豐度組成的季節(jié)特征(A：門水平；B：屬水平)Fig.3 Seasonal changes of the phytoplankton communities based on their densities (A for the class level; B for the genus level)

東太湖浮游動(dòng)物共檢出25種，其中橈足類5種，枝角類20種，其相對(duì)豐度季節(jié)變化顯著(圖4A). 在橈足類中(圖4B)，劍水蚤(Cyclops)的相對(duì)豐度在夏季(27.31%)顯著高于春、秋、冬季(8.08%～14.84%)；哲水蚤(Calanus)的相對(duì)豐度在夏季(3.65%)顯著低于其它季節(jié)(23.11%～39.33%)；無(wú)節(jié)幼體的相對(duì)豐度則在冬季(13.60%)顯著高于其它季節(jié)(1.12%～4.01%). 在枝角類中(圖4B)，僧帽溞(Daphniacucullata)和長(zhǎng)額象鼻溞(Bosminalongirostris)的相對(duì)豐度在春、冬季顯著高于夏、秋季節(jié). 網(wǎng)紋溞(Ceriodaphnia)、秀體溞(Diaphanosoma)和微型裸腹溞(Moinamicrura)在春、夏季的相對(duì)豐度較高，但在冬季均未檢出. 在浮游動(dòng)物群落的多樣性方面，冬季Richness顯著低于其它季節(jié)(P<0.01)，而Shannon和Simpson指數(shù)的季節(jié)差異不顯著(P>0.05).

圖4 東太湖浮游動(dòng)物群落豐度組成的季節(jié)特征 (A：橈足類和枝角類的相對(duì)豐度；B：不同類群的相對(duì)豐度)Fig.4 Seasonal changes of the zooplankton communities based on their densities (A for the copepoda and cladocerans; B for the genus level)

2.3 浮游生物的嵌套性格局及其相互關(guān)系

浮游植物群落在年度范圍內(nèi)的分布矩陣溫度為11.92，零和模型的結(jié)果表明隨機(jī)分布矩陣的溫度為(38.45±5.23). T檢驗(yàn)表明實(shí)際分布矩陣與隨機(jī)分布矩陣之間具有顯著性差異(P<0.01)，說明東太湖的浮游植物群落具有明顯的嵌套性結(jié)構(gòu)，具有明顯的時(shí)間格局，即秋、冬季群落是春、夏季群落的子集(圖5A). 從分布矩陣中可以發(fā)現(xiàn)廣泛種(出現(xiàn)頻率排名前10%)分別為：直鏈藻屬、針桿藻屬、小環(huán)藻屬、新月藻屬、絲藻屬、魚腥藻屬、裸藻屬和布紋藻屬. 浮游動(dòng)物群落的分布矩陣溫度為18.94(圖5B)，零和模型的隨機(jī)分布矩陣溫度為(20.54±4.34). T檢驗(yàn)的結(jié)果顯示二者之間差異不顯著(P>0.05)，這表明浮游動(dòng)物群落無(wú)嵌套性結(jié)構(gòu).

圖5 東太湖浮游生物的分布矩陣(A：浮游植物；B：浮游動(dòng)物)Fig.5 Distribution matrix of plankton assemblies for the East Lake Taihu, with horizontal axis representing the sampling sites and vertical axis representing the composition (A for the phytoplankton community; B for the zooplankton community)

浮游植物和浮游動(dòng)物的二分網(wǎng)絡(luò)結(jié)構(gòu)具有明顯的季節(jié)差異(圖6). 在春、夏、秋、冬季，二分網(wǎng)中浮游植物的物種數(shù)分別為16、21、13和3，浮游動(dòng)物的物種數(shù)則分別為8、6、5和4，說明浮游生物二分網(wǎng)的物種數(shù)量在冬季最少、組成最簡(jiǎn)單. 浮游生物二分網(wǎng)的拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)在春、夏、秋季與冬季有明顯的區(qū)別. 如：無(wú)加權(quán)連接度、加權(quán)連接度和互作均勻度在春、夏、秋季分別為0.77、0.43和0.94，在冬季為1.00、0.50和0.99. 除此之外，浮游生物群落的生態(tài)位重疊度也表現(xiàn)出春、夏、秋季(0.84)小于冬季(1.00)的特點(diǎn). 最后，物種的脆弱性和一般性則在春、夏、秋季(5.16和14.48)明顯高于冬季(4.00和2.96).

圖6 浮游植物和浮游動(dòng)物群落之間互作網(wǎng)絡(luò)的季節(jié)變化Fig.6 Seasonal changes of bipartite network between phytoplankton community and zooplankton community

3 討論

3.1 浮游生物的嵌套性結(jié)構(gòu)

嵌套性結(jié)構(gòu)是生物群落重要的分布格局，無(wú)論是大型生物還是微生物集群中均有發(fā)現(xiàn)[22-23]. 對(duì)于浮游植物而言，其嵌套性分布格局近年來也有報(bào)道[24]. 與上述研究不同的是，本研究結(jié)果顯示浮游植物在時(shí)間尺度上具有顯著的嵌套性分布. 然而，浮游動(dòng)物并未表現(xiàn)出明顯的嵌套性. 通常來說，大部分浮游植物并不能主動(dòng)進(jìn)行遷移. 即使有部分能夠主動(dòng)遷移(如甲藻、隱藻和藍(lán)藻等)，也多在垂直方向進(jìn)行運(yùn)動(dòng)[25]. 對(duì)于浮游動(dòng)物而言，群落的多樣性可能是影響其嵌套性分布的重要因素：較少的多樣性可能會(huì)降低對(duì)嵌套性的估計(jì). 本研究?jī)H關(guān)注了浮游甲殼動(dòng)物的橈足類和枝角類，并未考慮到原生動(dòng)物和輪蟲. 這使得在進(jìn)行嵌套性分析時(shí)浮游動(dòng)物群落的物種數(shù)量有所缺失. 因此，在未來的研究中，需全面考慮浮游動(dòng)物的組成.

雖然有研究認(rèn)為，嵌套性格局有可能是人為“被動(dòng)抽樣”造成的，即采樣過程會(huì)低估稀有種的出現(xiàn)頻率，而高估常見種的出現(xiàn)率[26]. 因此，這也是廣泛種通常是優(yōu)勢(shì)種的原因. 然而，本研究的浮游植物群落最主要的廣泛種共有8種，但僅有4種相對(duì)豐度較高，分別為直鏈藻屬、小環(huán)藻屬、絲藻屬和魚腥藻屬. 因此，這否定了浮游植物群落的嵌套性結(jié)構(gòu)是人為過程造成的. 事實(shí)上，環(huán)境變化引發(fā)的浮游植物休眠可能是形成其嵌套性結(jié)構(gòu)的重要機(jī)制：在環(huán)境脅迫壓力增加時(shí)，浮游藻類通過減小自身的體積而變得致密，繼而沉降于水底或者在沉積物中形成孢囊度過休眠階段[27]. 一方面，溫度被認(rèn)為是影響太湖浮游植物群落演替的關(guān)鍵因子[28]. 在本研究中，東太湖秋、冬季水溫為11.17℃，春、夏季為26.21℃(圖2)，而大部分浮游藻類生長(zhǎng)的適宜水溫為14～28℃[27]. 因此，浮游植物群落中部分物種為了抵抗低溫而在秋、冬季休眠，并在春、夏季復(fù)蘇. 另一方面，水華暴發(fā)后的營(yíng)養(yǎng)脅迫也易引發(fā)休眠孢囊的形成[27]. 研究表明浮游植物優(yōu)先吸收氨氮為氮源[29-30]，在本研究中，氨氮濃度在秋、冬季低于春、夏季，因而它有可能成為限制浮游植物生長(zhǎng)的關(guān)鍵因子. 綜上所述，相較于春、夏季，秋、冬季的低溫和低氨氮可能是浮游植物在時(shí)間尺度上呈現(xiàn)出嵌套性結(jié)構(gòu)的原因.

3.2 浮游植物與浮游動(dòng)物之間的互作網(wǎng)絡(luò)季節(jié)特征

以往對(duì)浮游生物的研究大多集中在群落的多樣性、組成及其對(duì)外界擾動(dòng)的響應(yīng)[31-33]. 然而，關(guān)于浮游生物之間的互作關(guān)系及其對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)特征尚不清楚. 為此，本研究首次利用二分網(wǎng)絡(luò)對(duì)浮游生物的互作關(guān)系展開研究，描繪了其互作網(wǎng)絡(luò)的基本結(jié)構(gòu). 二分網(wǎng)絡(luò)的組成結(jié)果表明浮游植物和浮游動(dòng)物的互作物種數(shù)在春、夏、秋季要遠(yuǎn)高于冬季. 事實(shí)上，研究發(fā)現(xiàn)群落的多樣性對(duì)二分網(wǎng)絡(luò)的構(gòu)成影響極大[34-35]，尤其是低營(yíng)養(yǎng)級(jí)群落的多樣性[36]：其較高的多樣性有助于更多物種參與到二分網(wǎng)絡(luò)中. 在本研究中，冬季的低溫使得浮游植物的多樣性顯著低于春、夏、秋季. 因此，這使得冬季網(wǎng)絡(luò)的互作物種數(shù)要比春、夏、秋季少. 傳統(tǒng)的食性分析法和穩(wěn)定同位素技術(shù)也表明浮游植物和浮游動(dòng)物構(gòu)成的食物網(wǎng)具有明顯的時(shí)間動(dòng)態(tài)變化特征[37-39]. 與此類似，本研究也表明浮游植物和浮游動(dòng)物之間的互作關(guān)系具有顯著的季節(jié)性特征. 首先，無(wú)論是浮游植物還是浮游動(dòng)物，其生態(tài)位重疊度在春、夏、秋季小于冬季，說明浮游生物群落在春、夏、秋季的競(jìng)爭(zhēng)強(qiáng)度弱于冬季. 其原因可能是冬季的資源不足(低溫和弱光照等)使得浮游植物光合效率下降，導(dǎo)致物種間的生態(tài)位重疊加劇. 同時(shí)，浮游植物通過上行效應(yīng)作用使得浮游動(dòng)物之間的競(jìng)爭(zhēng)激烈[40-41]. 其次，連接度是網(wǎng)絡(luò)的重要特征，通常用來指示網(wǎng)絡(luò)的泛化水平：連接度越高說明網(wǎng)絡(luò)越泛化[42]. 無(wú)論是非加權(quán)連接度還是加權(quán)連接度，其數(shù)值在春、夏、秋季明顯小于冬季，說明浮游生物之間的關(guān)系在春、夏、秋季比冬季更具有特異性. 春、夏、秋季可利用的資源總量多于冬季，因此，浮游生物可通過生態(tài)位分離減輕物種間的競(jìng)爭(zhēng)，而不必集中于同一資源的爭(zhēng)奪，最終表現(xiàn)出春、夏、秋季浮游生物的特異性關(guān)系更強(qiáng). 最后，物種的脆弱性和一般性的季節(jié)變化則說明：相較冬季而言，浮游生物在春、夏、秋季有更多的聯(lián)系者，即浮游生物網(wǎng)絡(luò)在春、夏、秋季的冗余性更大. 在這種情況下，浮游生物在受到干擾時(shí)有更多的補(bǔ)償機(jī)制，從而導(dǎo)致其群落更加穩(wěn)定.

4 結(jié)論

1) 東太湖水質(zhì)特征具有明顯的時(shí)空特異性：春、秋、冬季水質(zhì)特征較為相似，但它們與夏季的水質(zhì)差異顯著；同時(shí)西南部區(qū)域的綜合污染指數(shù)高于東北部.

2) 浮游植物群落呈現(xiàn)出了明顯的嵌套性分布，即秋、冬季群落的組成是春、夏季群落的組成的子集. 然而，浮游動(dòng)物則并未呈現(xiàn)該分布特征.

3) 浮游生物網(wǎng)絡(luò)的組成在冬季最簡(jiǎn)單；物種競(jìng)爭(zhēng)在冬季最激烈；物種的特異性關(guān)系、脆弱性和一般性在冬季最小.

4) 綜上所述，東太湖水環(huán)境的時(shí)空異質(zhì)性造成的生態(tài)位分離可能是造成浮游生物嵌套性及其互作網(wǎng)絡(luò)季節(jié)性變化的主要機(jī)制.

致謝：感謝薛靜琛、劉顥、孫敦平、瞿猛和李冬等同志在野外采樣及水化學(xué)分析過程中給予的莫大幫助.