趙江平，陳峰峰，董從國，趙 敏，陳云明,2*

(1.西北農(nóng)林科技大學(xué) 水土保持研究所，黃土高原土壤侵蝕與旱地農(nóng)業(yè)國家重點實驗室，陜西 楊陵 712100；2.中國科學(xué)院 水利部水土保持研究所，陜西 楊陵 712100)

土壤呼吸作為陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的重要過程，對維持碳平衡具有重要作用[1,2]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中，土壤呼吸所能利用的碳源主要來自地上植被凋落物和根系，其輸入量的變化都可能使土壤呼吸發(fā)生改變[3]，并對氣候變化產(chǎn)生正反饋或負(fù)反饋作用[4]。但由于土壤碳庫巨大，短時間內(nèi)很難觀察其明顯的變化，而通過移除和添加凋落物，以及切除根系的方法(DIRT，detritus input and removal treatments)，能短時間內(nèi)監(jiān)測到土壤碳儲量及土壤呼吸的變化[5]，是評估森林生態(tài)系統(tǒng)植物性碳源的質(zhì)及量變化對土壤呼吸過程作用的主要方法[6-9]。

凋落物作為土壤有機質(zhì)的主要來源，其質(zhì)和量的變化都會影響土壤呼吸[10-12]。眾多研究表明，凋落物的添加會產(chǎn)生“啟動效應(yīng)”，進而增強土壤呼吸[13]，而去除凋落物可導(dǎo)致土壤呼吸作用變?nèi)鮗14,5]。植物根系不僅是植物吸收運輸水分和營養(yǎng)的主要器官，而且是土壤有機質(zhì)的關(guān)鍵來源之一，其生物量的增加可刺激真菌生長，促進土壤團聚體的形成，而團聚體對土壤有機質(zhì)的物理保護作用下可弱化微生物對有機質(zhì)的化學(xué)氧化作用，從而減弱土壤呼吸[15-16]；但切除根系不僅會阻斷光合產(chǎn)物向土壤的輸入，還可能使土壤溶解性有機質(zhì)的淋失加強，進而對微生物異養(yǎng)呼吸過程產(chǎn)生作用[17]，加強土壤呼吸。其次根系呼吸作為土壤呼吸的主要組成部分，對土壤總呼吸的貢獻率達40%～60%[18]，根系輸入量的改變可能影響根系呼吸。因此，明確植物性碳源輸入方式的改變對土壤呼吸速率的作用對明確土壤碳匯功能具有重要作用。

自黃土丘陵區(qū)大規(guī)模實施退耕還林(草)工程以來，人工林面積約占該區(qū)森林面積的59.8%[3,19]，該地區(qū)土壤有機碳的固存量顯著提高[20-21]。檸條(Caraganakorshinskii)因其適應(yīng)性強，成活率高，是黃土丘陵區(qū)水土保持的主要樹種，盡管眾多學(xué)者基于不同碳輸入對土壤呼吸的影響開展了眾多研究，但主要集中于熱帶、亞熱帶地區(qū)，而對黃土高原地區(qū)研究較少，且研究對象多以喬木為主。另外，凋落物及根系輸入量對土壤呼吸速率的作用無統(tǒng)一定論，且因植被類型[22]、時間跨度[23]及水熱條件[24-25]的差異而不同。鑒于此，本研究以黃土丘陵區(qū)檸條人工林為對象，通過設(shè)置添加雙倍凋落物、切根、移除凋落物、移凋切根和保持原狀5種碳輸入方式，分析不同碳輸入方式對土壤呼吸速率和土壤溫度、濕度的作用，探討不同碳輸入方式下土壤呼吸與土壤水熱因子的關(guān)系，為準(zhǔn)確評估檸條人工林土壤碳匯功能提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于陜西省延安市安塞區(qū)紙坊溝流域(36°51′30″N,109°19′30″E)，屬典型的黃土丘陵溝壑區(qū)，該地區(qū)氣候主要受大陸性季風(fēng)氣候的影響，年均氣溫為8.8 ℃，年均降水量為500 mm，其中6-9月為雨季，占全年降水量的72.9%。黃綿土是研究區(qū)主要的土壤類型，面積約占該地區(qū)95%。植被類型屬于暖溫帶落葉闊葉林向干旱草原過度的半干旱森林草原區(qū)，天然林已遭破壞，現(xiàn)有植被主要為退耕還林(草)工程營造的人工林和封禁后恢復(fù)的天然灌叢及草地，喬木主要有油松(Pinustabuliformis)、側(cè)柏(Platycladusorientalis)、刺槐(Robiniapseudoacacia)等，灌木有杠柳(Periplocasepium)、沙棘(Hippophaerhamnoides)檸條等，草本群落以白羊草(Bothriochloaischaemum)、長芒草(Stipabungeana)、華北米蒿(Artemisiagiraldii)為優(yōu)勢種。

1.2 研究方法

1.2.1 樣地信息 以檸條人工林為對象，在檸條內(nèi)布設(shè)3塊坡度、坡向、海拔和樹齡相近，面積大小為20 m×20 m的樣地A、B、C，樣地間距>100 m。于2019年8月上旬調(diào)查樣地信息，調(diào)查結(jié)果見表1。

表1 檸條人工林樣地基本概況Table 1 Basic profile of Caragana korshinskii plantation plot

1.2.2 試驗設(shè)計 2019年8月下旬，在每個樣地布設(shè)5個1 m×1 m樣方，分別設(shè)置添加雙倍凋落物(DL)、移除凋落物(NL)、切根(NR)、去凋切根(NI)和保持原狀(CK)5種碳輸入方式，具體做法如表2所示。在各樣方內(nèi)插入1個固定的PVC環(huán)(內(nèi)徑10 cm，高7 cm)，將PVC環(huán)的一端削尖壓入土中約4 cm深，以減少對土壤的鎮(zhèn)壓作用，測定前去除環(huán)內(nèi)活植物體，呼吸環(huán)露出地面2～3 cm，在整個試驗期間保持PVC環(huán)的位置不變。

表2 凋落物添加/去除和根系去除試驗描述Table 2 Description of the treatments of adding and removing litter/roots

1.3 土壤呼吸、溫度和濕度的測定方法

2020年生長季(5-10月)內(nèi)，選擇天氣良好的上午，在9:00-11:00測定土壤呼吸，以減輕林地環(huán)境的日變化對土壤呼吸速率的干擾，采用LI-8100A土壤呼吸儀(LI-COR，USA)測定土壤呼吸速率，同時采用WET土壤三參數(shù)儀(FDR，UK)測定0～5 cm土壤溫度和濕度，每月測量2次，每次測定時間至少間隔10 d，取其均值為該月土壤呼吸均值。

1.4 數(shù)據(jù)分析及處理

分別采用線性模型[26]和指數(shù)模型[27-28]擬合土壤呼吸速率與土壤濕度和溫度的關(guān)系(式1，式2)，用線性和非線性關(guān)系方程分別擬合土壤呼吸速率與土壤溫度、濕度的雙變量關(guān)系模型(式3，式4)，并計算土壤呼吸溫度敏感性系數(shù)Q10(式5)及累計土壤呼吸速率(cumulative soil respiration flux，Rs)[3](式6)，各計算及擬合公式具體如下:

Rs=dW+c

(1)

Rs=aebt

(2)

Rs=a(T×W)+b

(3)

Rs=a+bT+cW

(4)

Q10=e10b

(5)

Rs=44×10-6×86 400×∑RSx×Dx

(6)

式中:RSx為第x月平均土壤呼吸速率；Dx為第x月天數(shù)，其余數(shù)值為單位換算系數(shù)。t為土壤溫度；a為待定參數(shù)，b為溫度敏感性系數(shù)；W為土壤濕度；c為截距，d為水分反應(yīng)系數(shù)。

參照Rey等[29]的研究方法，根據(jù)不同碳輸入處理土壤呼吸速率間差值即可獲得植物根系呼吸速率(respiration rate of plant root，RR) 、地表凋落物呼吸速率(respiration rate of litterfall，RL)土壤礦質(zhì)呼吸速率(respiration rate of soil mineral，RM)等各土壤分室呼吸速率，計算公式如下:

RR=RCK-RNR

(7)

RL=RCK-RNL

(8)

RM=RNI

(9)

式中:RCK為對照呼吸速率；RNR為切根呼吸速率；RNL為移除凋落物呼吸速率；RNI為去凋切根呼吸速率。

各分室土壤呼吸的貢獻率計算公式如下:

凋落物呼吸對土壤呼吸的貢獻率=RL/RCK×100%

根呼吸對土壤呼吸的貢獻率=RR/RCK×100%

礦質(zhì)呼吸對土壤呼吸的貢獻率=RM/RCK×100%

采用Excel 2007和SPSS統(tǒng)計軟件進行數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計分析，利用單因素方差分析(one-way ANOVA)分析添加雙倍凋落物、移除凋落物、切根和去凋切根及保持原狀間土壤呼吸速率、土壤溫度和濕度的差異性，最小差異顯著(LSD)法進行多重比較(P<0.05)。采用origin 2017繪圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 改變碳輸入方式對土壤呼吸速率的影響

不同碳輸入方式土壤呼吸速率月變化均呈單峰趨勢，且均在7月達到最高值，在10月最低(圖1A)。5-10月的Rs均值表現(xiàn)為切根(1.86 μmol·m-2·s-1)<去凋切根(2.08 μmol·m-2·s-1)<移除凋落物(2.28 μmol·m-2·s-1)<保持原狀(3.15 μmol·m-2·s-1)<雙倍凋落物(3.86 μmol·m-2·s-1)。不同碳輸入方式間5-10月累計土壤呼吸速率差異顯著(P<0.05)，雙倍凋落物方式下，累計土壤呼吸速率顯著高于移除凋落物、切根和去凋切根方式下的累計土壤呼吸速率(圖1B)。相比保持原狀，雙倍凋落物累計土壤呼吸速率增加了22.73%，而移除凋落物、切根和去凋切根分別減少了27.57%、40.90%和33.83%。

注:不同小寫字母代表同一月份不同碳輸入方式間顯著性差異(P<0.05)。下同。圖1 不同碳輸入方式下檸條人工林土壤呼吸速率的月動態(tài)(A)和月累計土壤呼吸速率變化(B)Fig.1 Monthly dynamics of soil respiration rate of C.korshinskii plantation under different carbon input modes (A) and monthly cumulative soil respiration rate changes (B)

2.2 改變碳輸入方式后土壤呼吸速率的變化幅度

5-10月，僅雙倍凋落物方式下的土壤呼吸速率變化幅度為正，其余碳輸入方式Rs變化幅度均為負(fù)(圖2)。雙倍凋落物方式下，Rs平均上升24.81%，10月Rs上升幅度到達46.56%，5月上升幅度最小，僅2.04%，而移除凋落物、切根和去凋切根方式使Rs平均下降24.65%、38.41%和31.42%。由此說明，雙倍凋落物方式對檸條人工林Rs有促進作用，而移除凋落物、切根和去凋切根方式對檸條人工林Rs有抑制作用。

圖2 檸條人工林不同碳輸入方式土壤呼吸速率變化幅度Fig.2 Changes in soil respiration rate of C.korshinskii plantation with different carbon input methods

2.3 各分室土壤呼吸速率及其相對貢獻率

5-10月植物根系呼吸速率、地表凋落物呼吸速率和土壤礦質(zhì)呼吸速率均呈先升后降的趨勢，植物根系呼吸速率和土壤礦質(zhì)呼吸速率在7月最大，而地表凋落物呼吸速率在8月最大(圖3)。各月份礦質(zhì)呼吸的呼吸速率及對土壤呼吸的相對貢獻率均顯著高于植物根系和地表凋落物的呼吸速率及對土壤呼吸的相對貢獻率(圖3)。5-10月植物根系呼吸速率、地表凋落物呼吸速率和土壤礦質(zhì)呼吸速率平均值依次為1.29、0.87 μmol·m-2·s-1和2.08 μmol·m-2·s-1，三者對土壤呼吸的相對貢獻率均值分別為38.41%、24.65%、68.58%。

注:RR為植物根系呼吸速率；RL為地表凋落物呼吸；RM為土壤礦質(zhì)呼吸速率。圖3 檸條人工林土壤分室呼吸速率(A)和各組分土壤呼吸相對貢獻率(B)Fig.3 Soil compartment respiration rate of C.korshinskii plantation (A) and relative contribution rate of soil respiration of each component (B)

2.4 改變碳輸入方式對土壤溫濕度的影響

不同碳輸入方式0～5 cm土壤溫度和濕度月變化動態(tài)相同，均呈先升后降的趨勢，溫度均在7月最大，10月最低，而濕度均在8月最大，5月最低，同一月份不同碳輸入方式0～5 cm土壤溫度和濕度均無差異(P>0.05)(圖4A)。

5-10月，不同碳輸入方式0～5 cm土壤溫度和濕度均值大小不同(圖4B)。土壤溫度均值為：去凋切根20.16 ℃、保持原狀19.39 ℃、切根19.51 ℃、雙倍凋落物20.16 ℃、移除凋落物20.32 ℃，而濕度均值由小到大為：雙倍凋落物(9.13%)<保持原狀(11.10%)<移除凋落物(12.35%)<去凋切根(13.04%)<切根(14.48%)，但5-10月碳輸入方式0～5 cm土壤溫度和濕度均值均無差異。

圖4 表層土壤(0～5 cm)溫度、濕度時間變化(A)和不同碳輸入方式下土壤溫度、濕度的月平均值(B)Fig.4 Temporal changes of soil temperature and moisture in the surface soil (0-5 cm) (A) and monthly average of soil temperature and moisture under different carbon input modes(B)

2.5 土壤呼吸速率與溫、濕度的關(guān)系

不同碳輸入方式Rs與土壤溫度均存在顯著指數(shù)關(guān)系(P<0.001)，但與土壤濕度間的二次曲線關(guān)系不顯著(P>0.05)(表3、表4)。相比保持原狀，移除凋落物、雙倍凋落物、切根和去凋切根土壤呼吸的溫度敏感系數(shù)分別降低了11.5%、17.4%、19.4%和17.4%。

表3 土壤呼吸速率與0～5 cm土壤溫度的指數(shù)關(guān)系模型(Rs=aebt)Table 3 The exponential relationship model between soil respiration rate and 0-5 cm soil temperature(Rs=aebt)

表4 土壤呼吸速率與0～5 cm土壤濕度的線性關(guān)系模型(Rs=dW+c)Table 4 Model of linear relationship between soil respiration rate and 0-5 cm soil moisture (Rs=dW+c)

2種雙變量復(fù)合模型(線性和非線性)對土壤溫濕度與土壤呼吸的復(fù)合關(guān)系結(jié)果顯示， 4種復(fù)合模型的R2相比于0～5 cm土壤溫度和濕度的單因子模型均有一定的提升，復(fù)合模型對土壤呼吸的預(yù)測準(zhǔn)確性提高，土壤溫、濕度可共同解釋土壤呼吸月變化的53%～93%。

3 結(jié)論與討論

3.1 討論

3.1.1 不同碳輸入方式對土壤呼吸速率的影響 本研究結(jié)果表明，雙倍凋落物添加提高了土壤呼吸速率，但移除凋落物、切根、移凋切根均降低了土壤呼吸速率。這與左強等[18]、邵康等[3]和Wu等[1]研究結(jié)果一致。微生物對含碳化合物的分解過程在土壤呼吸中占據(jù)主導(dǎo)地位，而相比植物根系，地上植被凋落物是土壤微生物的主要碳源[30-32]，其質(zhì)及量的變化對土壤呼吸具有重要作用[30-32]。凋落物的添加給微生物帶來可利用碳源，滿足了其新陳代謝和生長增殖等生物過程的需要，提高了微生物量及微生物活性，進而加快了有機質(zhì)分解，提高了土壤呼吸速率。相反，凋落物的移除減少了地表微生物可利用碳源，抑制了地表微生物活性，使得土壤碳排放減少[33]。雙倍增加凋落物可增加土壤入滲，從而降低了植物水分脅迫，促進了植物生長，植物性碳源輸入量的增加可提高土壤呼吸。

表5 土壤呼吸(Rs)與0～5 cm深度土壤溫度(T)及土壤濕度(W)的復(fù)合關(guān)系方程Table 5 The compound relation equation of soil respiration (Rs),soil temperature (T) and soil moisture (W) at a depth of 0-5 cm

根系作為植物與土壤環(huán)境間進行物質(zhì)和能量交換的紐帶，其從土壤中攝取水分和養(yǎng)分以供植物生長需要。切斷根系阻斷了植物生理活動的維持呼吸，阻止植物地上部分的光合產(chǎn)物向地下部分的分配，降低了根系活力和微生物量，且切根后，可利用碳源的減少抑制了微生物代謝活性[18]，從而降低了土壤呼吸。但也有研究發(fā)現(xiàn)，切斷根系使土壤呼吸在試驗初期不僅沒有降低土壤呼吸，反而增加土壤呼吸[5,34-35]。這可能與植物根系在切斷后仍會存活并維持一段時間呼吸有關(guān)，且死根在分解過程中會減少根系呼吸的貢獻率[5]。本研究于2019年進行切根處理，2020年進行監(jiān)測，并在剪除土柱中根系后鋪上塑料薄膜，減少了早期去根處理后殘根分解對試驗的干擾。土壤呼吸速率不僅與凋落物量有關(guān)，其化學(xué)組成可改變土壤微生物結(jié)構(gòu)，以致土壤有機質(zhì)分解速率及模式迥異。盡管相比對照，切根處理下有較高的地上植被凋落物，但土壤溫度及濕度的變化可能改變凋落物的內(nèi)部化學(xué)結(jié)構(gòu)，導(dǎo)致土壤中厭氧繩菌綱、甲基養(yǎng)菌、披毛菌屬和脫硫球菌屬豐度的增加弱化了土壤碳同化，進而降低了土壤呼吸。

3.1.2 土壤溫度和濕度對土壤呼吸速率的影響 本研究結(jié)果表明，各碳輸入方式下檸條人工林土壤呼吸速率在生長季內(nèi)均呈單峰模型，這與眾多研究結(jié)果一致[1,28,36]，這可能與土壤溫度的月變化有關(guān)。土壤溫度對土壤呼吸有著顯著影響(表2)，同時土壤溫度與土壤呼吸速率的月變化趨勢一致，然而這僅能解釋土壤呼吸的月動態(tài)，不能解釋土壤呼吸對移除凋落物、雙倍凋落物及切根的響應(yīng)，因為各月份土壤溫度在不同處理間無顯著差異；另外，5-10月，雖然土壤溫度均值表現(xiàn)為移凋切根>對照=切根>雙倍凋落物>移除凋落物，但土壤呼吸速率均值表現(xiàn)為切根<移凋切根<移除凋落物<對照<雙倍凋落物，土壤呼吸均值與土壤溫度均值的大小關(guān)系基本相反，這與本文得出的土壤呼吸與土壤溫度呈指數(shù)正相關(guān)關(guān)系的結(jié)論相反。本研究中，4種復(fù)合模型的R2相比于0～5 cm土層溫度和濕度的單因子模型均有一定的提升，可見溫度和濕度共同影響檸條人工林土壤呼吸。主要是因為微生物異養(yǎng)呼吸作為土壤呼吸的關(guān)鍵貢獻過程，土壤酶活性及微生物代謝活性決定其強度，在一定范圍內(nèi)，盡管溫度升高可提高微生物代謝活性，進而提高土壤呼吸，但如若土壤濕度的降低可導(dǎo)致微生物生長環(huán)境過于干燥，不利于土壤微生物量積累，可抑制微生物活性，降低土壤呼吸。由此可見不能僅以土壤溫度或濕度評價檸條人工林土壤呼吸速率的高低。

Q10作為評價土壤呼吸對土壤溫度的敏感程度的關(guān)鍵因子[37]，對預(yù)測未來氣候變化下的土壤碳平衡具有重要意義[38]。本研究中保持原狀下的Q10(2.52)處于陸地生態(tài)系統(tǒng)土壤呼吸Q10(1.3～5.6)變化范圍之內(nèi)[28]，但低于我國亞熱帶森林的平均值2.55，可能與該地區(qū)溫度、水分、土壤礦物學(xué)性質(zhì)和土壤質(zhì)地等有關(guān)[39-40]，尤其在干旱地區(qū),土壤水分作為該地區(qū)的關(guān)鍵脅迫因子，土壤有機質(zhì)被限制在土壤顆粒表面的水膜之上，呼吸底物移動性及可利用性降低，從而導(dǎo)致土壤異養(yǎng)呼吸對溫度變化的敏感低下[41-42]。本研究結(jié)果表明，移凋、雙倍凋落物、切根和移凋切根均降低了Q10，這與已有研究結(jié)果一致[1,43-44]。通常，微生物異養(yǎng)呼吸作為土壤呼吸的關(guān)鍵過程，其與土壤中分解底物的有效性及量有關(guān)，且土壤呼吸的溫度敏感性隨微生物呼吸底物量及有效性的下降而降低[42]，去凋、切根和移凋切根導(dǎo)致微生物生長所需碳源減少,土壤中微生物會因缺少呼吸底物而死亡，以致Q10降低，盡管雙倍添加凋落物滿足了微生物生長及代謝所需碳源，但Q10降低可能與土壤碳源有效性降低有關(guān)。總之，碳源輸入方式可降低檸條人工林土壤呼吸溫度敏感性，在未來的人工造林工程中，應(yīng)考慮植被地上及地下生產(chǎn)力，以避免人工林對全球氣候變化產(chǎn)生正反饋作用。

3.2 結(jié)論

雙倍凋落物增加了土壤呼吸速率，而移除凋落物、切根和移凋切根降低了土壤呼吸速率。相比保持原狀，雙倍凋落物處理使累計土壤呼吸通量增加了22.73%，移除凋落物、切根和移凋切根處理使累計土壤呼吸通量分別減少27.57%、40.90%和33.83%，減少幅度為切根>移凋切根>移除凋落物。

土壤礦質(zhì)呼吸、凋落物呼吸和根系呼吸對土壤總呼吸的相對貢獻率由大至小依次為土壤礦質(zhì)呼吸(68.58%)>根系呼吸(38.41%)>凋落物呼吸(24.65%)。

雙倍凋落物、移除凋落物、切根和移凋切根方式下，土壤呼吸速率與土壤溫度呈顯著指數(shù)關(guān)系，且均降低了溫度敏感性。土壤溫濕度與土壤呼吸的雙變量復(fù)合模型能有效反映土壤呼吸，土壤溫度、濕度共同解釋土壤呼吸速率月變化的53%～93%。

黃土丘陵區(qū)檸條人工林土壤碳庫對碳輸入方式的響應(yīng)十分敏感，凋落物和植物根系是土壤碳循環(huán)的關(guān)鍵，在黃土丘陵區(qū)檸條人工林的經(jīng)營過程中應(yīng)加強對凋落物的管理，實現(xiàn)凋落物對土壤養(yǎng)分的自然歸還，保護黃土丘陵區(qū)檸條人工林碳庫的良性循環(huán)。