付子英 唐 佳 陳其才

（華中師范大學生命科學學院，武漢 430079）

普氏蹄蝠（Hipposideros pratti），用于聽覺和回聲定位研究的蝙蝠之一。

孔子曰：“工欲善其事，必先利其器”。阿基米德（Archimedes）也曾說：“只要給我一個支點，我就可以撬起一個地球”。縱觀人類社會，幾乎每前進一步都與利用工具息息相關(guān)。在生命科學研究中，人們通常將那些適用于研究的生命體即實驗對象，稱為模式（型）生物（model organism），包括模式植物（model plant）、模式動物（model animal） 和模式微生物（model microorganism），從而成為研究中最重要的“工具”之一。在生物演化中，許多生命活動的基本方式和原理，如遺傳原理、生理過程及機制等，在眾多生物物種中是保守和共享的。因此，在模式生物上獲得的研究結(jié)果，可用于揭示在眾多生物物種中具有普遍規(guī)律的生命現(xiàn)象，這正是模式生物研究策略能夠成功的基礎(chǔ)。人們對生活于黑暗環(huán)境中的蝙蝠如何感知外界環(huán)境有著濃厚的興趣。從1793 年意大利生理學家斯帕蘭札尼（Spallanzani）發(fā)現(xiàn)盲眼蝙蝠仍能自由飛行和生存，到1938 年皮爾斯（Pierce） 和格里芬（Griffin）成功地記錄到蝙蝠發(fā)出的超聲，100多年的研究最終揭開了這一謎團——蝙蝠是通過主動發(fā)出聲音信號，并聽其回聲來感知周圍環(huán)境。Griffin［1］于1944 年提出將自然界中任何利用類似聲納原理探測周圍環(huán)境的過程稱之為回聲定位。Grinnell［2］記錄到蝙蝠發(fā)出的超聲也被認為是蝙蝠回聲定位研究中一項具有里程碑意義的發(fā)現(xiàn)。自此以來，科學家以蝙蝠為模式動物，從聽覺［3-8］、回聲定位［9-11］和生態(tài)適應與演化［8，12-17］等方面開展了研究，取得了令人矚目的成果。本文主要從神經(jīng)生物學的角度，對蝙蝠聽覺和回聲定位方面的研究及認識做簡要介紹。

1 蝙蝠的生物學性狀與分類

蝙蝠是神奇而又特別的動物。經(jīng)過長期的演化，其中回聲定位蝙蝠（以下所述及的蝙蝠皆與此意相同）聽覺系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能均達到了一種完美的高度［12-13］，成為了黑暗環(huán)境中的“精靈”和捕食高手。

蝙蝠在生物學上屬于哺乳綱（Mammalia），翼手目（Chiroptera），是哺乳動物中僅次于嚙齒類動物的第二大類群，也是唯一能真正飛行的哺乳動物?，F(xiàn)發(fā)現(xiàn)有大約1400 種［18］，約占哺乳動物的25%［10］，幾乎分布于除南、北極以外的所有地區(qū)。中國是世界上蝙蝠物種多樣性最豐富的國家之一，已知的種類超過了140 種［19］。根據(jù)蝙蝠的形態(tài)等特征，進一步將其分為?。ɑ蜿枺?蝙蝠亞目（Yangochiroptera） 和 大（或 陰） 蝙 蝠 亞 目（Yinpterochiroptera），陰蝙蝠亞目蝙蝠主要通過視覺導航，而陽蝙蝠亞目蝙蝠視覺嚴重退化，聽覺系統(tǒng)特化以適應通過回聲定位獲取周圍環(huán)境信息的需要，因此被稱為回聲定位蝙蝠［3，9，11，20］。就體型大小 而 言 ， 大 黃 蜂 蝙 蝠 （Crasceonycteris thonglongyai） 最?。s1.5 g），狐蝠（Pteropus spp.）最大（約1000 g，翼寬約1.5 m），大多數(shù)回聲定位蝙蝠體重基本在100 g以內(nèi)?；芈暥ㄎ或鸱N類繁多，回聲定位叫聲也多種多樣，現(xiàn)已開始在生物多樣性國家（megadiverse country）建立蝙蝠回聲定位叫聲公共數(shù)據(jù)庫（echolocation call library for bats）［21-22］。為簡便，根據(jù)它們發(fā)出的回聲定位聲信號的頻率構(gòu)成模式和特征，大體上歸為3種類型［3，12-13，23-24］（圖1）： 恒 頻- 調(diào) 頻（constant frequency-frequency modulation，CFFM） 蝙蝠，如胡須蝠（Pteronotus parnellii rubiginosus） 等，其發(fā)聲信號開始為一段時程極短的FM成分（其作用鮮見有報道），繼之為一段較長時程的CF成分再接一段短時程的下掃FM 成分（圖1 左）；調(diào)頻（frequency modulated，F(xiàn)M） 蝙 蝠，如 大 棕 蝠（Eptesicus fuscus）等，其發(fā)聲信號為下掃FM 聲（圖1 中）；咔嚓聲（Click）或咔嚓樣聲（Clicklike）蝙蝠，也稱為撿食蝙蝠（gleaning bat），如大蝙蝠亞目的果蝠（Rousettus），通常發(fā)出時程極短（40～50 μs）的寬頻帶（可達80 kHz）聲音信號，它們也具有回聲定位能力［25］，但所受到的關(guān)注遠少于CF-FM 和FM 蝙蝠（圖1 右）。通過從遺傳學角度比較3 類蝙蝠耳蝸轉(zhuǎn)錄組（cochlear transcriptomics），研究發(fā)現(xiàn)在基因表達方面，CFFM 蝙蝠與Click 蝙蝠間的差異要大于FM 蝙蝠與Click 蝙蝠間的差異，F(xiàn)M 蝙蝠與Click 蝙蝠之間差異較小，這些結(jié)果為3類回聲定位蝙蝠間的差異提供了遺傳學方面的證據(jù)［26］。很多回聲定位蝙蝠的發(fā)聲信號具有性別差異，如雄性普氏蹄蝠（Hipposideros pratti）（一種CF-FM 蝙蝠）回聲定位信號主頻（第二諧波的CF）高于雌性［27］。

Fig.1 Echolocation systems in bats.CF/FM:horseshoe bats,hipposiderids,and the neotropic moustached bat emit multiharmonic echolocation signals consisting of a long pure tone terminated by a brief FM component.CF/FM bats often forage within or close to dense vegetation FM.Most insectivorous bats foraging on the wing emit brief,downward-FM echolocation signals when approaching and catching a prey(FM).They often emit longer and only shallowly modulated signal when they search for prey(not shown).Gleaning bats and some flower visiting bats emit very brief signals over a broad frequency band(Click-like).These echolocation sounds are far less intense than those of FM and CF/FM bats[12]圖1 根據(jù)回聲定位蝙蝠所發(fā)出的聲音信號模式將其分為3大類型：恒頻-調(diào)頻（CF-FM）蝙蝠，通常發(fā)出由多個諧波構(gòu)成的回聲定位信號，在長的純音尾端接一段短的下掃FM成分；FM蝙蝠，通常發(fā)出下掃較淺調(diào)制的FM信號；咔嚓樣聲（Click-like）蝙蝠又稱為撿食蝙蝠（gleaning bat），通常發(fā)出時間非常短的寬頻帶聲音信號［12］

2 蝙蝠的聽覺和回聲定位研究

回聲定位蝙蝠的體型大小及其聽覺功能的高度特化，使得它們具備了適合用于聽覺和回聲定位研究的諸多優(yōu)勢［5，9，28］，被相關(guān)領(lǐng)域的研究者認為是良好的聽覺和回聲定位研究的模式動物。

2.1 回聲定位蝙蝠聽覺系統(tǒng)的特化

蝙蝠聽覺系統(tǒng)的基本結(jié)構(gòu)、傳導通路及功能與一般哺乳動物類似。但由于該系統(tǒng)是蝙蝠回聲定位系統(tǒng)的組成部分之一，為適應回聲定位的需要，聽覺系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能與非回聲定位動物相比，產(chǎn)生了明顯的特化［5］，使該系統(tǒng)被“放大”，從方法學上為實驗研究提供了便利。

2.1.1 外周聽覺系統(tǒng)的特化

蝙蝠的外周聽覺系統(tǒng)包括外耳、中耳和內(nèi)耳。外耳形狀多樣，顯現(xiàn)出對接收回聲定位信號的高度適應。為了避免自身發(fā)出的高強度聲信號對耳蝸造成傷害，附著于鐙骨上的鐙骨肌特化成為特殊的聲幅度衰減結(jié)構(gòu)，在蝙蝠發(fā)出高強度回聲定位信號的一瞬間，可預收縮并向外拉動鐙骨以降低對卵圓窗的撞擊，進而削弱強聲信號對耳蝸的沖擊，一旦發(fā)聲完畢，鐙骨肌松弛恢復正常［29］。內(nèi)耳耳蝸不像一般哺乳動物那樣牢固地嵌入顳骨內(nèi)或與之融合固化，而是懸掛于內(nèi)耳腔中，周圍有脂肪組織緩沖并衰減強聲引起的震動。最新研究揭示，相較于實驗室小鼠和非回聲定位蝙蝠，回聲定位蝙蝠耳蝸毛細胞高表達ISL1基因，這可能是蝙蝠能夠耐受高強度聲暴露的原因［30］。蝙蝠在捕食終末相發(fā)出的聲脈沖重復率高達200 Hz，鐙骨肌能以相同頻率產(chǎn)生收縮運動［5］。內(nèi)耳所占體重比非常大，內(nèi)耳耳蝸沿蝸軸旋繞2.5～3.5 圈，且底圈增大以適應感受高頻率的回聲定位信號［5］，而靈長類動物耳蝸僅旋繞約1.75 圈［23］，采用腦核磁共振成像和組織學比較研究也顯示，使用CF-FM和FM聲脈沖進行回聲定位的蝙蝠要比嚙齒類大鼠和小鼠有更大的耳蝸和更多的轉(zhuǎn)數(shù)（turns），這些差別可能與它們的回聲定位行為相關(guān)［31］。內(nèi)耳的結(jié)構(gòu)也極其精細，在CF-FM 蝙蝠中，對回聲定位信號第二諧波的CF（CF2）又稱為主頻（dominant frequency，DF）及其臨近頻率產(chǎn)生過度表征，并形成了一個被稱為“聽覺凹（auditory or acoustic fovea） ”的特化區(qū)［3，12，32］。該區(qū)域的神經(jīng)元具有極強的聲音強度耐受性和銳化的頻率調(diào)諧的能力，能精確感受和調(diào)諧多普勒頻率漂移，并鎖定昆蟲翅振產(chǎn)生的周期性頻率變化［33］。相比起來，F(xiàn)M蝙蝠這方面的特化并不明顯。近期研究還提示，蝙蝠耳蝸聽神經(jīng)螺旋神經(jīng)節(jié)的解剖學差異可能與蝙蝠類型的演化有關(guān)［20］。

2.1.2 中樞聽覺系統(tǒng)的特化

蝙蝠從延腦（medulla oblongata） 到聽皮質(zhì)（auditory cortex，AC），由多個（級）聽覺核團構(gòu)成上行的中樞聽覺通路。

a. 耳蝸核（cochlear nucleus，CN）：在一些CF-FM蝙蝠，表現(xiàn)出CN核團增大和細胞分化，尤其是神經(jīng)元分化出對來自“聽覺凹”頻率范圍的信號有精確的分析能力［4，34-35］。

b.上橄欖復合體（核）（superior olive complex or nucleus， SOC） 和 斜 方 體 核（nucleus of trapezoid body，NTB）：在結(jié)構(gòu)與功能方面與一般哺乳動物相比，SOC 要比NTB 分化明顯，可分為不同亞核，其中內(nèi)側(cè)上橄欖核（medial SO）被認為主要用于分析回聲定位信號到達雙耳的時間差［36］。

c. 外側(cè)丘系核（nucleus of lateral lemniscus，NLL）：蝙蝠的NLL也不乏出現(xiàn)某些特化［37］。有些亞核出現(xiàn)體積增大，甚至出現(xiàn)不同的功能區(qū)［38］，一些神經(jīng)元也表現(xiàn)出對回聲定位信號諧波的聯(lián)合［39］，以及對FM掃頻方向［40］敏感等。

d.下丘（inferior colliculus，IC）：蝙蝠中腦的IC 是聽覺中樞上、下行投射的重要中繼站和整合中樞［6，41］。與其他哺乳動物相比，蝙蝠IC 更為發(fā)達，在大腦中占據(jù)了很大比例，且外凸擴展覆蓋了部分上丘（superior colliculus，SC）。IC 的頻率表征排布成等（同）頻層狀，頻率變化沿背腹軸由低到高［5］。頻率層的厚度與蝙蝠回聲定位信號頻率相關(guān)，如FM蝙蝠大棕蝠常用回聲定位信號頻率為20～30 kHz，在IC 就 占 據(jù) 了 較 大 比 例［42］；而CF-FM蝙蝠胡須蝠“聽覺凹”60～63 kHz的窄段頻率等頻層高度擴展［12，43］。IC 神經(jīng)元在回聲定位方面也具有了高度的適應性和選擇性。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，在蝙蝠中腦內(nèi)存在延遲調(diào)諧［44］、多普勒頻率漂移補償［45］，以及對自然聲信號具有選擇性［46］等特性的神經(jīng)元，顯示出其特化與回聲定位行為上的匹配，這種特化或許由適應其生境需要所驅(qū)動的演化所致。

e. 內(nèi) 側(cè) 膝 狀 體（medial geniculate body，MGB）：蝙蝠丘腦MGB 可分為不同的亞核，主要接受同側(cè)IC的上行投射和同側(cè)聽皮質(zhì)（AC）的下行投射。為適應回聲定位，MGB 與聽覺相關(guān)的神經(jīng)元產(chǎn)生了某些方面的特化，其中70%神經(jīng)元對CF1與CF2聯(lián)合敏感，30%神經(jīng)元對CF1與CF3聯(lián)合敏感，而對FM1與FM2、FM1與FM3聯(lián)合敏感神經(jīng)元的比例基本相當，另外，還存在對聲時程敏感［47-49］以及對延遲調(diào)諧聯(lián)合敏感性（delay-tuned combination sensitivity）［50］的神經(jīng)元。

f. 聽皮質(zhì)（AC）： 通常指初級聽皮質(zhì)（primary AC，AI），是聽覺信息加工的高級中樞，在整個蝙蝠腦皮質(zhì)中占據(jù)了相當大的比例，但對其所做的研究相對少于皮質(zhì)下的一些聽覺結(jié)構(gòu)。在FM 蝙蝠大棕蝠的AC 研究發(fā)現(xiàn)，頻率表征沿前后軸依次按前高后低的順序排布，相同頻率的神經(jīng)元由內(nèi)到外排布成同頻帶，而每個同頻帶內(nèi)的神經(jīng)元又形成若干貫穿于整個皮質(zhì)厚度的柱狀組構(gòu)，同一柱內(nèi)的神經(jīng)元具有相似的聲反應特性。為適應回聲定位，在CF-FM 蝙蝠-胡須蝠的AC 形成了分區(qū)的功能模塊［32，51-52］，如多普勒恒頻漂移區(qū)（Dopplershift CF area，DSCF）、CF/CF 多普勒漂移幅度區(qū)（Doppler magnitude），以及FM/FM 回聲延遲或靶物距離區(qū)（echo-delay or target range）等，各模塊內(nèi)的神經(jīng)元有各自的反應特性［5，11］。

2.2 蝙蝠的聽覺與回聲定位

由于回聲定位蝙蝠的聽覺系統(tǒng)與回聲定位系統(tǒng)密不可分。在過去80 多年的時間里，以回聲定位蝙蝠為模型，在神經(jīng)生物學層面，對其聽覺及回聲定位做了大量的研究，對其所取得的成果和認識，在先前的一些報道和專著中均做過相應的評述［5，11，53-54］，主要聚焦在以下幾方面。

2.2.1 動態(tài)的反應潛伏期

神經(jīng)元反應的潛伏期隨刺激條件尤其是刺激強度的改變而呈現(xiàn)動態(tài)改變的特性，也是所有可興奮細胞對刺激反應共有的基本特性之一。然而，對于蝙蝠不僅僅是基本特性，也是回聲定位行為調(diào)控的一部分［11］。不同種類動物的AC神經(jīng)元反應特性不同，猴、貓的AC神經(jīng)元通常對聲刺激呈現(xiàn)出持續(xù)型或緊張型反應（sustained or tonic response）［55］；而蝙蝠的AC神經(jīng)元反應往往呈現(xiàn)出非常短暫的相位型反應，這種反應模式的神經(jīng)元也大量存在于蝙蝠AC下的聽覺核團內(nèi)［56］。那些短暫反應的潛伏期還顯示出一種重要的功能特性，即有較長潛伏期的神經(jīng)元有較尖銳的回聲-延遲調(diào)諧，而有較短潛伏期的神經(jīng)元則有較寬的回聲-延遲調(diào)諧［57］。因此，在每次回聲定位叫聲后，蝙蝠AC神經(jīng)元群便啟動表達關(guān)于靶物粗略的位置信息，然后隨時間推移，超速地銳化聽像，與采用多重分辨成像加工算法銳化視覺圖像［57］。類似這種短潛伏期神經(jīng)元還能跟隨蝙蝠捕食終末相的高聲脈沖重復率，成為聽覺系統(tǒng)快速采集靶物信息的一種重要手段，與其捕食行為相匹配［58］。Sallesa等［59］研究顯示，蝙蝠發(fā)出的高頻率回聲定位聲脈沖，能以類似于“高速攝影”的方式進行“聲學快照（acoustic snapshot）”，以采集并累積信息來判斷聽覺目標的移動。

2.2.2 頻率調(diào)諧和“聽覺凹”

頻率調(diào)諧是人和動物聽覺系統(tǒng)的一項基本的聽覺功能，但回聲定位蝙蝠，尤其是CF-FM 蝙蝠，對頻率調(diào)諧的能力和精準程度遠勝于人和其他動物。如CF-FM 蝙蝠胡須蝠和馬蹄蝠，顯示出異常銳化的頻率調(diào)諧，從耳蝸到聽皮質(zhì)的整個上行聽覺通路，回聲定位信號主頻CF 成分被過度表征，形成了一個類似于視網(wǎng)膜“中央凹”的結(jié)構(gòu)，稱其為“聽覺凹”［11-12，32］。該區(qū)域的神經(jīng)元具有尖銳的頻率調(diào)諧曲線，可滿足蝙蝠探測靶物回聲多普勒頻率漂移（Doppler shifts）的需要，聽覺系統(tǒng)或可從中計算出昆蟲移動的速度，以及探測出由昆蟲翅振引起的快速多普勒調(diào)制［5］。近期的研究還顯示，普氏大蹄蝠（Hipposideros pratti）IC神經(jīng)元對回聲定位行為相關(guān)的第二諧波CF（即主頻）成分具有尖銳的頻率調(diào)諧和很高的選擇性［60］，而且尖銳的頻率調(diào)諧可能參與蝙蝠在噪聲條件下的回聲定位信號加工［61］。

2.2.3 聲時程調(diào)諧

聲時程是回聲定位蝙蝠發(fā)聲信號主動改變的參數(shù)之一［11］。聲時程調(diào)諧或選擇性神經(jīng)元（durationtuned or selective neurons）最先在蛙的聽覺中腦內(nèi)被發(fā)現(xiàn)［62-63］。后來在蝙蝠、小鼠以及大鼠等動物的中腦和聽皮質(zhì)中均發(fā)現(xiàn)存在有時程調(diào)諧神經(jīng)元［63-65］，可見時程調(diào)諧是一種跨脊椎動物物種的神經(jīng)生物學特性［66］。這種功能特性對于在聽覺加工過程中從感覺輸入中提取時相信息至關(guān)重要［64，67-68］。蝙蝠聽中樞的時程調(diào)諧神經(jīng)元呈現(xiàn)出低通、高通和帶通等不同的類型，可能是為了匹配對回聲定位信號時相信息加工的需要，從而在對叫聲時相快速動態(tài)變化中的時相特征加工方面發(fā)揮重要作用［11，69］。這些時程調(diào)諧神經(jīng)元不僅提供了一種編碼聲音時相特征的重要神經(jīng)機制，而且也與頻率調(diào)諧和神經(jīng)組構(gòu)有關(guān)。通過記錄清醒大棕蝠IC單個神經(jīng)元的反應，測定聽時程調(diào)諧神經(jīng)元的波譜-時相調(diào)諧特性及沿IC背-腹的分布位置，結(jié)果顯示波譜時相敏感性和空間組構(gòu)在IC 有兩種模式：具有銳化的頻率調(diào)諧和寬的時程調(diào)諧特性的神經(jīng)元位于背側(cè)IC，而那些具有寬的波譜調(diào)諧和窄的時相調(diào)諧的神經(jīng)元則位于腹側(cè)IC［70］。另有研究還發(fā)現(xiàn)，在清醒大棕蝠的聽覺中腦不僅存在時程調(diào)諧神經(jīng)元，而且還存在能解碼刺激時程的神經(jīng)元［71］。

2.2.4 回聲-延遲（靶物距離）調(diào)諧神經(jīng)元

研究發(fā)現(xiàn)，在好幾種回聲定位蝙蝠的聽覺中樞均含有回聲-延遲調(diào)諧神經(jīng)元，這些神經(jīng)元被認為參與蝙蝠對靶物距離的判斷。例如，當用特定時間間隔的聲信號來模擬“脈沖-回聲對”刺激時，這些神經(jīng)元顯示出易化反應（facilitated responses），在最佳時間間隔即最佳延遲時反應達到最大［5，11-12，57，72］。研 究 發(fā) 現(xiàn)，大 棕 蝠 中 腦 上 丘（midbrain superior colliculus）［73］、丘腦和聽皮質(zhì)［50］均發(fā)現(xiàn)有回聲-延遲調(diào)諧神經(jīng)元，這些神經(jīng)元不僅能對回聲-延遲進行調(diào)諧，而且也能對回聲的方位角（azimuth）和俯仰（elevation）方位進行調(diào)諧，從而在靶物位置的三維（3D）表征方面發(fā)揮重要作用［11］。一直以來認為蝙蝠需要將回聲延遲時間轉(zhuǎn)換成為距離以評估獵物的距離，它們是通過學習來掌握這種關(guān)系，還是生來就已經(jīng)編碼好存于腦內(nèi)，且在成年后還能調(diào)整？針對該問題，近期的研究發(fā)現(xiàn)，新生和成年蝙蝠均不能對其進行調(diào)整，提示聲速在蝙蝠腦內(nèi)被先天編碼，而且，還提示蝙蝠按照時間來編碼外部世界，并不將時間轉(zhuǎn)換成為距離，這些結(jié)果解釋了先天的演化和靈活的感官知覺［74］。

2.2.5 神經(jīng)元對回聲定位行為相關(guān)聲信號的反應和加工模式

蝙蝠的聽覺系統(tǒng)能夠高效地識別和處理行為相關(guān)聲信號［75］。行為學研究顯示，在回聲定位過程中，CF-FM蝙蝠回聲定位信號CF成分主要用來分析速度相關(guān)信息，而FM成分主要用來分析距離以及靶物細節(jié)信息［32，76］。近年來，采用與大蹄蝠和普氏蹄蝠回聲定位行為相關(guān)的CF-FM 聲刺激，記錄下丘單個神經(jīng)元的聲反應特性，發(fā)現(xiàn)下丘神經(jīng)元對這種行為相關(guān)的CF-FM 聲信號表現(xiàn)出single-on（SO）和double-on（DO）兩種反應模式，SO神經(jīng)元對僅在CF-FM聲刺激CF成分的開始產(chǎn)生1次on反應，而DO神經(jīng)元在CF-FM聲刺激CF成分和FM成分的開始分別產(chǎn)生1 次on 反應［77-78］。進一步研究還發(fā)現(xiàn)，與SO 神經(jīng)元相比，DO 神經(jīng)元具有較短的反應潛伏期、恢復周期以及頻率選擇性，提示兩種類型的神經(jīng)元可能在蝙蝠回聲定位的不同時相發(fā)揮作用［60，79-80］，可見SO 和DO 反應為回聲定位行為相關(guān)的聲反應。采用在體細胞內(nèi)記錄的方法研究行為相關(guān)聲反應的形成機制，發(fā)現(xiàn)SO神經(jīng)元的鋒電位后超極化（post-spike hyperpolarization，PSH）的持續(xù)時間顯著高于DO 神經(jīng)元［78］，且SO神經(jīng)元的PSH 不受聲刺激時程和強度的影響，而DO 神經(jīng)元的PSH 隨著CF 時程和強度的增加而縮短［81］。這種較長時間的PSH 可能抑制了FM 成分誘發(fā)的反應，使神經(jīng)元表現(xiàn)為SO反應。為比較行為相關(guān)聲反應的物種差異，采用CF、FM 和CF-FM 聲刺激，記錄了CF-FM （Hipposideros pratti）和FM（Pipistrellus abramus）蝙蝠的下丘誘發(fā)電位反應。所獲得結(jié)果顯示，CF 聲誘發(fā)CF-FM 蝙蝠產(chǎn)生on-off 反應，而FM 蝙蝠對CF 和FM聲刺激均只能產(chǎn)生on反應，提示2種類型的蝙蝠可能存在種屬特異性的神經(jīng)回路。然而，當用CF-FM聲刺激時，2種蝙蝠下丘均能對CF和FM成分產(chǎn)生誘發(fā)電位反應，推測回聲定位蝙蝠可能存在共性的神經(jīng)回路［82］。

行為相關(guān)聲信號的加工具有噪聲耐受性［83］。人或動物可通過聲信息交流獲取目標信息，以適應生活、生存以及繁殖的需要。然而，自然環(huán)境中不可避免地存在一定程度的噪聲，包括生物噪聲及非生物噪聲，可能會對聲信息的識別和加工存在影響。研究顯示，斑胸草雀、雪貂等動物聽覺高位核團（如聽皮層）神經(jīng)元對行為相關(guān)聲信號的反應不受背景噪聲的影響［84-86］，這可能是行為相關(guān)聲信號的加工具有噪聲耐受性的機制。在普氏蹄蝠上的研究顯示，在背景噪聲條件下，普氏蹄蝠會提高回聲定位信號的強度，但維持回聲定位信號的主頻不變。在體電生理記錄顯示，調(diào)諧在回聲定位信號第二諧波的下丘神經(jīng)元（H2 神經(jīng)元）在相同的背景噪聲下聽覺閾值增加，且增加量與發(fā)聲強度增加量匹配，而下丘神經(jīng)元的最佳頻率以及頻率選擇性不受背景噪聲的影響，結(jié)果提示普氏蹄蝠下丘神經(jīng)元在背景噪聲條件下的聲反應特性與其回聲定位行為相適應［61，87］。

2.2.6 皮質(zhì)功能組構(gòu)模塊化

對胡須蝠的聽皮質(zhì)研究顯示，根據(jù)神經(jīng)元的反應特性可劃分為不同的功能模塊，分別處理不同的回聲信息［11］（圖2）。在DSCF，含有特化的對昆蟲翅振（wing flutter or beat）引起的多普勒頻率漂移敏感的快速多普勒調(diào)制神經(jīng)元；在CF/CF區(qū)則含有選擇性地對多普勒漂移幅度即靶物速度敏感的神經(jīng)元；而FM/FM 區(qū)含有選擇性地對回聲延遲或靶物距離反應的神經(jīng)元［5，51-52，88］。在蝙蝠AC 上研究所發(fā)現(xiàn)的功能特化區(qū)或模塊化區(qū)，實質(zhì)上也是對感覺皮質(zhì)局部區(qū)域特化觀念提供了一個重要佐證［11］。有趣的是，研究還發(fā)現(xiàn)這些皮質(zhì)區(qū)除了對蝙蝠的聲納叫聲產(chǎn)生反應外，也對它們的通訊叫聲起反應［89］，提示對這些腦區(qū)基本作用的認識不能完全局限于傳統(tǒng)。然而，這種令人稱奇的功能組構(gòu)并未在FM蝙蝠的聽皮質(zhì)上發(fā)現(xiàn)［5］，為何種類間的差異如此之大？這個問題或許要借助一種新的能將一個給定皮質(zhì)區(qū)所有神經(jīng)元的反應有效成像的光學記錄技術(shù)，以及學科間的聯(lián)合來解決［90］。盡管如此，但對蒼白蝠（Antrozous pallidus）（一種FM 蝙蝠）聽皮質(zhì)的研究，仍不乏有新的發(fā)現(xiàn)，觀察到在反應上具有選擇性的兩個分離區(qū)，功能上也明顯不同，分別負責回聲定位和對獵物產(chǎn)生的噪聲進行定位，通過比較噪聲選擇區(qū)和回聲定位區(qū)即FM掃頻選擇區(qū)神經(jīng)元之間的空間感受野，結(jié)果提示這兩種不同的聲定位行為的機制可能不同［91］。在另一種FM蝙蝠——游離尾蝙蝠（Tadarida brasiliensis）聽皮質(zhì)上研究也發(fā)現(xiàn)，它們對所發(fā)出FM回聲定位信號的掃頻方向選擇性呈現(xiàn)出一種層狀組構(gòu)［92］。這些研究提示，F(xiàn)M蝙蝠聽中樞某些功能相關(guān)的組構(gòu)模式不是完全沒有蹤跡可尋，相信隨著研究的不斷深入，那些潛在的或隱匿的奧秘最終會見端倪。

Fig.2 Electrically functional organisation of the auditory cortex of P.Parnellii with an auditory fovea圖2 CF-FM蝙蝠胡須蝠（P.parnellii）聽皮質(zhì)的電生理上不同的功能分區(qū)或模塊化

2.2.7 中樞對聲信號加工的神經(jīng)調(diào)控

以回聲定位蝙蝠為模式動物，在中樞聲信號加工的調(diào)控及其對可塑性的影響方面做了諸多研究，包括高位中樞對低位中樞的離皮質(zhì)調(diào)控［93-94］、不同中樞間的相互作用與調(diào)控［95-97］、雙側(cè)同中樞間的相互作用［98］，以及同一中樞內(nèi)細胞間的相互作用［99-100］。20 世紀末，在大棕蝠［93］和胡須蝠［94］上發(fā)起了一系列有關(guān)離皮質(zhì)調(diào)控的研究，證實了蝙蝠腦內(nèi)存在對聽覺輸入精細的離皮質(zhì)調(diào)控機制。研究發(fā)現(xiàn)，這種調(diào)控作用是多方面的，如離皮質(zhì)調(diào)控系統(tǒng)能影響蝙蝠下丘聽敏感性［93，101］，改變下丘神經(jīng)元的各類強度-發(fā)放率函數(shù)［102］等；而另一些研究發(fā)現(xiàn)，電刺激大棕蝠聽皮質(zhì)可影響同側(cè)IC 神經(jīng)元對聲信號強度和頻率的敏感性［103-104］，并調(diào)制神經(jīng)元的聲反應和頻率調(diào)諧［105］，以及調(diào)制聽覺系統(tǒng)對聲頻率信息處理和生物聲納時間域信息的處理［94，106］，且其調(diào)制作用不僅可以影響即時的聲信號加工，還可引起聽覺系統(tǒng)出現(xiàn)可塑性的改變［107-108］。離皮質(zhì)調(diào)控還能影響聽覺外周-耳蝸內(nèi)毛細胞對聲刺激的敏感性［109-110］。用電生理方法從功能上對離皮質(zhì)調(diào)控通路研究，結(jié)果顯示有不同的路徑。如電刺激內(nèi)側(cè)膝狀體，觀察到皮質(zhì)對下丘的反饋調(diào)控可通過下丘-內(nèi)側(cè)膝狀體-皮質(zhì)-下丘環(huán)路來完成［111］；當用電刺激聽皮質(zhì)，同時在下丘中央核和外側(cè)核記錄其反應，并采用可逆性阻斷的方法，發(fā)現(xiàn)亦存在一條皮質(zhì)-下丘外側(cè)核（ICx）-下丘中央核（ICc）的下行反饋通路［103］。它們對皮質(zhì)下聲信號加工，以及在成年后為適應環(huán)境而產(chǎn)生可塑性改變等，均提供了一種結(jié)構(gòu)和功能的保障。

2.2.8 目標選擇性神經(jīng)元與尺度不變性

蝙蝠在巡航、捕食和歸巢過程中，需要從回聲中選擇出那些有意義的目標或物體，包括捕食對象和巡航與歸巢的參照物等。研究發(fā)現(xiàn)，蝙蝠在追蹤某個空間目標時，它們能通過調(diào)節(jié)其口形聚焦聲納場和調(diào)控發(fā)聲信號的聲納束以鎖定目標［112-115］。提示蝙蝠可以成為探討聽覺目標神經(jīng)表征的一個極好的模型［11］。由此可見，在人類知道用雷達聚焦和鎖定目標之前，蝙蝠使用這種技能已經(jīng)先于人類千萬年。有研究證實，在蝙蝠的聽皮質(zhì)內(nèi)存在目標或物體選擇性神經(jīng)元，這些神經(jīng)元對聽覺目標以一種尺度不變性或大小恒常性方式產(chǎn)生反應［11，116-118］。根據(jù)回聲對植物進行分類的研究主要集中在FM蝙蝠［119-120］，因為FM信號比CF信號能提供更精確的時間信息和更豐富的頻率信息，有利于在捕食過程中對植物進行區(qū)分和質(zhì)地探測［23，121］。由于蝙蝠的飛行、植物生長造成的大小改變等，均可使發(fā)出的聲信號至靶物的入射角度出現(xiàn)差異，但它們卻不會造成蝙蝠對靶物的屬性和類型判斷的失真，這是由于蝙蝠從不同入射角度所反射的一系列回波中提取一些共同的特征，這些特征中含有靶物屬性和類別信息［119］。Müller 和Kuc［122］在實驗中研究了不同角度的發(fā)聲在不同類型的植物中產(chǎn)生的回聲效果差異，結(jié)果顯示聲波入射角度對回聲的影響因植物類型的不同而不同。比如，無花果的葉子在自然狀態(tài)下表現(xiàn)出一定的方向性特征，而紫杉葉片卻沒有方向性特征，這些差異中可能就含有屬性和類型信息。再例如，某種植物在某個入射角度的某個參數(shù)值比另一種植物大，那么在其他入射角度的該參數(shù)值也仍會比較大，但程度可能會有所不同［122］。這個結(jié)果或許可以解釋回聲定位蝙蝠是如何保持在不同發(fā)聲角度下對靶物屬性和類型做出判斷的［119］。回聲中含有的靶物屬性和類型信息不隨靶物體積大小而改變的特性稱為尺度或大小不變性。這與視覺視物類似，對同一類型的物體，不會因其大小不同而改變對物體屬性和類型的正確判斷。von Helversen［123］的實驗證明，在完全黑暗條件下，長舌葉鼻蝠（Glossophaga soricina）能夠?qū)W會區(qū)分相同半徑和深度的空心半球與拋物面，并能擴展在訓練階段所提取的回聲聲學特征，且這些特征與靶物大小無關(guān)。他認為，尺度不變性分類的線索，可能與這兩種靶物所反射的回聲對發(fā)聲信號入射角度改變的依賴性不同有關(guān)，如空心半球可保持恒定，而拋物面可隨之改變。并/或與回聲的“音質(zhì)”和頻譜模式有關(guān)，而與絕對音高無關(guān)，猶如歌唱家所演唱的歌曲是否美妙動聽和打動人，與其絕對聲高無關(guān)，而與音域的寬窄、音質(zhì)的好壞和理解歌曲所賦予的情感有關(guān)［123］。有人將呈現(xiàn)給蒼白矛吻蝠（Phyllostomus discolor）回聲的頻譜時相特性轉(zhuǎn)換成人工元音的形式后呈現(xiàn)給人聽，實驗結(jié)果表明蝙蝠的尺度不變性或大小恒常性分類能力與人類對人工元音的分類能力非常相似［117，124］，該結(jié)果為哺乳動物在聽覺的尺度不變性方面遵循共同機制的假說提供了實驗證據(jù)。人們利用上述研究和發(fā)現(xiàn)來為人類服務，在一項人類借助回聲定位來探測封閉空間的研究中，所取得成果令人鼓舞［125］；時變回聲信息不僅讓蝙蝠對靶物幾何形狀識別的效果顯著，而且對人類利用回聲定位亦具有重要的啟示作用［126］。

2.2.9 3D空間定位和導航

無論回聲定位蝙蝠導航是瞬間的，還是借助短期記憶或長期記憶，均離不開使用回聲定位來“查看”周圍環(huán)境和標志物，產(chǎn)生的感覺輸入激活不同類型的導航細胞實現(xiàn)成功導航。近些年來，Ulanovsky及其團隊以蝙蝠為模型，開展了3D定位和導航研究，取得了一系列令人矚目的成果［127］。他們在蝙蝠上不僅發(fā)現(xiàn)了與大鼠［128］等動物相似的位置細胞（place cell）和網(wǎng)格細胞（grid cell），也發(fā)現(xiàn)了某些新類型的導航細胞，以及那些與大鼠相同類型的導航細胞在3D 空間下的反應和細胞域差異［129］。蝙蝠大腦不僅能對頭部方位進行3D 編碼［11，130］和表征［131］，而且腦內(nèi)頭方位系統(tǒng)中的混合維度神經(jīng)元還能進行最佳的動態(tài)編碼［132］，表明蝙蝠完全能根據(jù)它們聲納發(fā)聲回聲攜帶的信息計算出外界物體在3D 空間的位置。 Yartsev 和Ulanovsky［133］訓練埃及果蝠在房間中自由飛行，用無線神經(jīng)-遙測技術(shù)記錄埃及果蝠海馬CA1 區(qū)的單細胞放電，同時用高速攝像機記錄蝙蝠的位置信息，結(jié)果顯示，海馬CA1 區(qū)位置細胞的位置域是各向同性的，且在較大房間時位置域也較大，并能涵蓋這兩種大小的空間。采用實時監(jiān)測自由活動動物頭部朝向的3個歐拉角：水平方位角（azimuth）、俯仰角（pitch）以及翻滾角（roll），同時用無線神經(jīng)-遙測技術(shù)記錄埃及果蝠背側(cè)前海馬回（dorsal presubiculum）單個細胞的放電，結(jié)果顯示，背側(cè)前海馬回區(qū)存在azimuth、pitch 和roll 調(diào)諧神經(jīng)元（分別稱之為azimuth細胞、pitch細胞和roll細胞），且azimuth 調(diào)諧細胞的特性與大鼠頭部朝向細胞類似。同時，亦存在雙聯(lián)合調(diào)諧細胞和三聯(lián)合調(diào)諧細胞，分別對3個或其中2個方位角進行調(diào)諧。蝙蝠屬于社會性和群居動物，有研究發(fā)現(xiàn)，在蝙蝠海馬CA1區(qū)有部分細胞可以表征其他蝙蝠的位置信息，還有部分可以表征移動的非生命物體的位置信息，這些細胞可能通過社交傳感，專門負責獲取環(huán)境中其他蝙蝠蹤跡及其位置的信息，因此將它們稱為社交位置細胞［134］。蝙蝠飛行期間對3D 空間的動態(tài)表征不僅存在于大腦皮質(zhì)，也存在于皮質(zhì)下的聽覺中腦［131］。不同部位及不同類型的導航細胞如何整合并指導行為，細節(jié)仍不清楚，但目前認為，蝙蝠在3D 空間和飛行狀態(tài)下，腦內(nèi)幾種主要類型的導航細胞能在航程中各自行使相應的功能，引導蝙蝠直達目的地［129］（圖3）。Ulanovsky 等對蝙蝠大腦3D 空間定位和導航研究的成果，受到廣泛關(guān)注，被Abbott 在Nature 上撰文做了專題報道［129］，并被列為2019 年《自然》（Nature）十大科學專題報道之一［127］。

Fig.3 Schematic graph shows three-dimension navigation and navigation cells’functions of bats圖3 蝙蝠3D導航及不同導航細胞的作用模式圖

3 展望

該領(lǐng)域的研究者將繼續(xù)以蝙蝠為模型，從多學科、多層面來開展蝙蝠回聲定位研究，以下幾方面的問題有可能會受到更多關(guān)注：a.生物聲納系統(tǒng)的各基本組成部分在腦內(nèi)彼此連通的界面部位在何處？是1個還是多個？彼此間的關(guān)系等目前仍不十分清楚。b.快速將感覺信息轉(zhuǎn)換成為運動動作以回避障礙物和捕獲獵物，轉(zhuǎn)換的中樞部位如皮質(zhì)和皮質(zhì)下如何分工？c.通過回聲定位，快速對復雜的聽境分析選擇出有用的目標或靶物，該過程和能力有多少是屬于先天遺傳的，又有多少是屬于后天習得的？d.目前關(guān)于尺度不變性的研究雖然已受到不少關(guān)注，但由于其機制十分復雜，致使研究依然局限于對相對簡單靶物的分析，對于蝙蝠如何對環(huán)境中諸多復雜靶物保持尺度不變性，仍有待進一步研究。e.在蝙蝠的3D 導航研究方面，蝙蝠各類導航細胞獲取的信息如何進行整合？不同的功能神經(jīng)元群和腦區(qū)之間怎樣協(xié)作？空間導航認知與地磁導航之間是何種關(guān)系，怎樣進行協(xié)調(diào)和整合？總之，人們通過數(shù)十年來對蝙蝠聽覺系統(tǒng)和回聲定位的研究，大量研究設計的原理得到證實。所取得的成果不僅具有基礎(chǔ)理論認識方面的價值，同樣也對多領(lǐng)域具有潛在的實際應用方面的價值，包括與人體健康相關(guān)的臨床應用價值，與機器智能化仿生研究及開發(fā)相關(guān)的價值等，例如，在醫(yī)學超聲診斷和航空目標探測方面，同樣存在目標的識別、區(qū)分和鎖定等，若研制出的臨床超聲探測診斷儀器的空間分辨率能達到微米級，則有可能分辨出單個機體細胞的病變，其意義不言而喻，在農(nóng)業(yè)機器人領(lǐng)域，對植物的探測分類可用以合理控制和除去雜草等。