閆國永, 盧 潔, 邱露瑤, 黃夢娣, 邢亞娟, 王慶貴

(曲阜師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,273165,山東省曲阜市)

0 引 言

植物與土壤真菌之間存在多種相互作用,其中常見及最重要的是真菌—根共生體. 在菌根共生體中,植物和菌根真菌二者互惠互利：菌根真菌改善其宿主植物的營養(yǎng)狀況、影響生長發(fā)育、增強礦物質(zhì)營養(yǎng)和水分的吸收以及抗病能力,而宿主植物為共生真菌提供生長和繁殖所必需的養(yǎng)分[1],二者達到一種互利互助、互通有無的高度統(tǒng)一. 據(jù)估計,約85%的陸地植物物種與菌根真菌形成共生關(guān)系[2]. 與植物共生的2種主要菌根類型是叢枝菌根(AM)和外生菌根(EcM),它們在環(huán)境偏好、形態(tài)和功能上有很大差異[2]. 因此,EcM和AM菌根對主要環(huán)境變化因子(全球變暖、大氣氮沉降、大氣CO2濃度增加和干旱)的響應(yīng)方式不同.

1 AM和EcM菌根簡介

在AM菌根中,真菌首先形成附著結(jié)構(gòu)穿過外根細胞層,形成松散的細胞內(nèi)線圈和分枝菌絲,最后到達內(nèi)皮層細胞,在那里產(chǎn)生樹狀的叢枝,菌絲被叢枝周膜包裹. 在EcM菌根中,菌絲不伸入根部細胞，在表皮細胞之間發(fā)育,菌絲體緊密地包圍植物幼嫩的根,形成菌套,有的向周圍土壤伸出菌絲,代替根毛的作用(表1).

表1 AM和EcM菌根結(jié)構(gòu)特征

2 AM和EcM菌根的生態(tài)功能

生物的形態(tài)結(jié)構(gòu)決定其在生態(tài)系統(tǒng)中的功能. 基于上述AM和EcM菌根的形態(tài)特征的差異,它們的生態(tài)功能也存在較大區(qū)別.

2.1 叢枝菌根(AM)生態(tài)功能

AM菌根能夠?qū)ι锖头巧锩{迫有更高耐受性,例如表現(xiàn)出的抗旱性、抗水性、耐鹽性以及抗病性等. 通過菌絲吸附在內(nèi)的多種機制增加土壤聚集性和團聚體的水穩(wěn)定性[3],從生態(tài)水平上改善土壤質(zhì)量；優(yōu)化磷的獲取,AM菌根宿主植物吸收的所有磷幾乎都來自AM真菌；增加宿主植物生物量,主要原因是外部菌絲擴大了根系吸收養(yǎng)分的空間,AM真菌可能激活了土壤中不溶性無機磷酸鹽和有機磷酸鹽與磷細菌之間的相互作用[3]；提高作物、飼料、水果的品質(zhì)和產(chǎn)量(如谷物的強化),并且在作物收獲后可增強食物儲存性能[4]；與宿主植物緊密聯(lián)系的優(yōu)勢克服了真菌因喪失腐養(yǎng)能力而產(chǎn)生的風(fēng)險[5].

2.2 外生菌根(EcM)生態(tài)功能

EcM菌根能夠參與土壤有機質(zhì)中氮的酶解,主要是EcM真菌產(chǎn)生木質(zhì)纖維素分解酶降解土壤有機質(zhì)并將降解土壤有機質(zhì)中的氮傳遞給宿主植物[5]. 其次,EcM菌根在森林管理中也具有巨大潛力,菌根與宿主之間的互助關(guān)系幫助林火后森林資源的更新和礦山的生態(tài)恢復(fù)[2]；最后,EcM真菌因為借助與宿主植物的共生關(guān)系幫助宿主植物吸收營養(yǎng)物質(zhì),所以可以將EcM真菌接種用于針葉林和闊葉林的育苗,幫助幼苗生長[2].

3 AM和EcM菌根氮的吸收

AM(叢枝菌根)真菌和EcM(外生菌根)真菌是自然界中最常見的兩種共生真菌,它們對氮的吸收利用存在明顯的不同：AM真菌主要利用土壤的無機氮；EcM真菌主要通過分泌多種降解酶來降解土壤有機質(zhì)中的氮,EcM真菌也可以少量利用小分子無機氮(圖1).

圖1 (a)AM菌根對氮的吸收利用方式 (b)EcM菌根對氮的吸收利用方式

銨根離子和尿素是AM菌根吸收氮的兩種主要形式,通過尿素循環(huán)途徑以及高效的無機氮同化,合成有機態(tài)的精氨酸,有效組織銨根離子進入菌根組織,從而供給宿主植物需要的氮[6]；AM菌根也可以利用無機硝酸根離子,但只有借助硝酸還原酶的還原作用將硝酸根離子轉(zhuǎn)化為銨根離子,重新進行上述銨根離子和尿素的利用方式合成精氨酸才能被AM真菌和宿主植物利用[7-8]. EcM真菌分泌降解酶使土壤有機質(zhì)中的氮降解傳遞給宿主植物,這種對氮的吸收利用途徑是EcM菌根吸收氮最主要的方式；小部分的EcM真菌從土壤中吸收小分子的有機氮類如氨基酸和氨基糖[1,9],降解蛋白質(zhì)并將降解后得到的氮轉(zhuǎn)移到它們的宿主植物供宿主植物利用[10]；此外極少部分的EcM真菌還可以分泌硝酸還原酶利用硝酸根離子進行無機氮的吸收利用.

4 AM和EcM菌根對磷吸收

磷作為植物生長的必需營養(yǎng)元素,參與細胞分裂,物質(zhì)及能量合成,在植物生長發(fā)育過程中發(fā)揮重要的作用. 自然界中磷存在形式有兩種：有機和無機形式,通常自然界中存在的無機態(tài)磷比有機態(tài)磷多,無機態(tài)磷占全磷的50%～90%,而許多有機態(tài)磷不能直接被植物根系獲取[11].

大氣CO2濃度升高等環(huán)境因素的作用會觸發(fā)宿主植物枝條中依賴于過氧化氫的生長素的合成,隨后生長素通過極性運輸?shù)竭_根部,誘導(dǎo)根中獨腳金內(nèi)酯(strigolactone,SL)的合成. AM菌根中存在著一種獨特的信號級聯(lián),被定義為氧化還原—生長素—SL系統(tǒng)信號級聯(lián). 在土壤中缺乏AM真菌時,生長素和SL共同參與調(diào)節(jié)根系結(jié)構(gòu),這種信號級聯(lián)可能會改變根系結(jié)構(gòu)(RSA)來增強宿主植物對磷的吸收. 在土壤中不缺乏AM真菌時,SL作用下真菌菌絲吸收有機磷之后再傳遞給宿主植物,進而增加土壤對有機磷的吸收[12].

EcM真菌含有特殊的高親和力無機磷酸鹽(Pi)轉(zhuǎn)運體,能夠獲得土壤中低濃度的Pi[13]. EcM菌根對磷的利用主要有2種形式：(1)EcM真菌能夠溶解各種無機礦物來源的磷(如磷灰石等),為自身和宿主植物提供Pi的來源[14](圖2). (2)EcM真菌產(chǎn)生磷酸酶,使有機來源的磷(如磷脂、核酸和蛋白質(zhì)等)被釋放出來,隨后被高親和力Pi轉(zhuǎn)運體攝取[15]. 一旦Pi被EcM菌絲吸收,小部分被繼續(xù)轉(zhuǎn)移到宿主植物中供宿主植物利用,而大部分主要以聚磷酸鹽 (poly Pi) 的形式儲存在真菌菌絲中[16],并不能傳遞給宿主植物. 在針葉樹中,Pi從EcM菌絲轉(zhuǎn)移到宿主樹需要Pi穿過真菌質(zhì)膜進入宿主外質(zhì)體空間,然后穿過根表皮的質(zhì)膜,在較小程度上穿過皮層細胞,EcM菌根的Pi轉(zhuǎn)移主要發(fā)生在Hartig net內(nèi)[16].

圖2 (a)AM菌根對土壤中磷的吸收 (b)EcM菌根對土壤中磷的吸收

5 AM和EcM菌根對于4種環(huán)境因子的響應(yīng)

由于AM和EcM菌根在結(jié)構(gòu)和功能上的差異,導(dǎo)致AM和EcM菌根對氮沉降、溫度升高、CO2濃度升高和干旱的響應(yīng)并不完全一致.

5.1 氮沉降對AM和EcM菌根的影響

基于先前的研究發(fā)現(xiàn),氮沉降對AM菌根的影響方向并不一致[9,17],氮沉降對AM菌根會產(chǎn)生正效應(yīng)[18]、負效應(yīng)[19-20]或無影響[17]. Wolf等(2003)研究中的數(shù)據(jù)表明添加氮的實驗組對AM真菌的孢子群落沒有顯著影響,這主要驗證氮沉降對AM菌根無影響. 氮沉降對AM菌根影響方向很大程度取決于研究地點土壤養(yǎng)分背景值的差異. 在磷受限制的土壤中,氮沉降可以增加AM真菌生物量促進其生長,表現(xiàn)出正效應(yīng)；相反在磷充足的土壤中氮沉降會減少AM真菌生物量抑制其生長[21],表現(xiàn)出負效應(yīng). 土壤氮含量也調(diào)節(jié)AM菌根對氮沉降的響應(yīng),在氮素匱乏的土壤,一定程度的氮沉降會改善土壤的養(yǎng)分機制,可以增大對菌絲生物量的合成[22],表現(xiàn)出正效應(yīng). AM菌根對不同植物功能類群的響應(yīng)也不同,具體來說,C3和C4光合途徑植物的菌根對氮富集的響應(yīng)會因它們在真菌營養(yǎng)方面的差異而不同[23].

已有大量研究顯示氮沉降對EcM菌根既表現(xiàn)出正效應(yīng)又表現(xiàn)出負效應(yīng),其中對負效應(yīng)的描述較多,例如減少菌絲數(shù)量抑制菌絲體生長,同時使真菌子實體生產(chǎn)力和豐富度降低,降低真菌生物量,抑制腐生微生物的降解過程[24-25]. 但是也有研究發(fā)現(xiàn)氮沉降可能增加真菌生物量[26-27]. EcM菌根對氮沉降表現(xiàn)出不同響應(yīng)可能是由于初始土壤氮含量不同. 在土壤氮充足時,EcM菌根會下調(diào)氮的固定,使根瘤生物量減小,但對于一些非氮固定的幼苗仍然有平等獲取氮的機會,從而會降低它們相對于非氮固定幼苗的優(yōu)勢[28],因此表現(xiàn)出真菌生物量降低的負效應(yīng). 但在北極苔原等營養(yǎng)非常缺乏的系統(tǒng)中,氮沉降實際上可以增加EcM真菌的生物量,原因是可以減輕真菌自身的氮限制[29],表現(xiàn)出正效應(yīng).

5.2 變暖對AM和EcM菌根的影響

截至目前最新的AM和EcM菌根對溫度升高的響應(yīng)數(shù)據(jù)中,63%的研究表明,溫度升高增加了菌根的豐度,17%的研究發(fā)現(xiàn)溫度升高時菌根的豐度有所下降,20%的研究發(fā)現(xiàn)溫度升高時菌根的豐度沒有變化；相比之下,溫度升高時菌根的活性普遍下降(71%的研究),其余研究報告菌根活性在上升(14%)或沒有變化(14%)[30]. 在此數(shù)據(jù)的基礎(chǔ)上,進一步展開AM和EcM菌根對溫度升高這一環(huán)境因子的響應(yīng)機制的研究.

AM對升溫的積極響應(yīng)表現(xiàn)為AM真菌的孢子萌發(fā)率升高,增強碳分配,增加對磷的獲取,也能增加宿主植物抗旱能力和植物生物量[31-32],表現(xiàn)的負效應(yīng)為AM真菌定植量和多樣性的下降,降低侵染率和減少泡囊數(shù)量[33-34]. 針對AM菌根對增溫表現(xiàn)出不同的效應(yīng)來分析原因：(1)AM在濕潤的條件下對宿主植物的生長具有促進作用,而溫度升高會伴隨著土壤濕度的下降,從而抑制AM真菌生長[32,34]. (2)隨著溫度的升高,會使土壤的碳、氮儲量下降,AM真菌必須要和增強優(yōu)化碳的分配來應(yīng)對土壤元素儲量的下降[34].

EcM真菌隨著溫度升高表現(xiàn)出的正效應(yīng)主要是定植量的增加,提高宿主植物的酶活性使其光合速率增加[35],但溫度升高也可能導(dǎo)致EcM真菌相對豐富度顯著減少[36]等負效應(yīng). 我們根據(jù)已有的實驗研究來分析原因可能是：(1)環(huán)境異質(zhì)性可以影響植物基因型和真菌基因型交互作用的結(jié)果和強度,導(dǎo)致“選擇鑲嵌”[37]. 溫度升高帶來的是干旱條件的增強,宿主植物會將資源提供給可以抵抗干旱的EcM真菌,導(dǎo)致EcM真菌豐富度會呈現(xiàn)明顯的下降趨勢[38]. (2)地理緯度的特殊性對EcM真菌響應(yīng)升溫帶來顯著差異. 世界凍土帶地區(qū)植物共生EcM在面對增溫時,通常會表現(xiàn)出更強的生長和繁殖能力,緩解因氣溫過低對植物和真菌的抑制性作用；但在較低緯度的地區(qū),氣溫增加導(dǎo)致EcM真菌的相對豐富度顯著減少[39].

5.3 CO2濃度升高對AM和EcM真菌的影響

大氣CO2濃度升高,AM真菌的菌絲長度和定植會下降,其生物活性會降低,或無影響等[31,40]. 造成大氣CO2濃度升高對AM菌根產(chǎn)生影響不同的原因可能為：(1)在較高的大氣CO2濃度下,植物生長、根系定植、孢子和自由基外菌絲的產(chǎn)生會因AM真菌的宿主植物種類的不同而增強或減少. (2)AM真菌生長環(huán)境的不同導(dǎo)致其對CO2濃度變化的響應(yīng)存在差異. 例如,在低氮條件下,AM真菌的宿主植物對CO2濃度在一定范圍的變化沒有響應(yīng),而在高氮條件下,AM真菌的宿主植物的生長會受益于CO2的增加[40].

對于EcM菌根,大氣CO2濃度升高,會表現(xiàn)出定植、侵染率、菌根豐度增加的正效應(yīng). 同時,大氣CO2濃度升高也會對EcM菌根產(chǎn)生菌根數(shù)量、定植、豐度等生長狀況的減弱和生物活性的降低等負效應(yīng),或不產(chǎn)生影響[41]. 與AM菌根不同的是EcM菌根對大氣CO2濃度變化的響應(yīng)受宿主植物類型和生長環(huán)境條件的影響并不顯著[31]. CO2濃度升高對EcM內(nèi)部不同種真菌影響不同,會導(dǎo)致真菌群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化[42]. 不同種類真菌對CO2的適應(yīng)程度與響應(yīng)不同,使得在CO2濃度升高時,不同種真菌的生存優(yōu)勢不同,對真菌群落的豐富度產(chǎn)生影響. Walker等(2006)[43]研究發(fā)現(xiàn)大氣CO2濃度升高對EcM菌根的影響是階段性的,隨著生長年齡的增加,其侵染率逐漸增高. 除此之外,大氣CO2濃度升高的情況下,絕大多數(shù)EcM菌根表現(xiàn)出生長速率加快的正效應(yīng),但這可能導(dǎo)致菌根真菌的壽命降低,對其產(chǎn)生不利影響[41].

5.4 干旱對AM和EcM菌根的影響

對于AM菌根而言,干旱情況對其菌根生長侵染和優(yōu)勢度改變影響較小,原因在于AM真菌多存在于干旱、溫暖的地帶,研究表明在亞熱帶沙漠和草原地區(qū)多以AM樹為主,故AM真菌受干旱條件的制約較小,影響不大[34]. 干旱條件對于AM真菌產(chǎn)生的負效應(yīng)多是出現(xiàn)在極端環(huán)境下,如極度或長期干旱的地區(qū),AM真菌會表現(xiàn)出一系列的負效應(yīng),生長會受到抑制、菌絲變短、分支減少、對水和養(yǎng)分的吸收受到抑制,長期干旱的土壤中真菌過度缺水,其正常新陳代謝受到阻礙、產(chǎn)孢子率會下降,從而導(dǎo)致侵染率降低. 干旱對AM菌根的正效應(yīng)出現(xiàn)在大多數(shù)環(huán)境適中的土壤條件下,短暫的干旱會激活A(yù)M真菌的抗旱機制,包括：(1)菌絲對水分的直接吸收作用和間接調(diào)節(jié)作用；(2)AM真菌可以提高與抗旱性相關(guān)的酶(SOD,POD,CAT)活性,改善水分狀況；(3)增強非酶促反應(yīng)系統(tǒng)(如可溶性蛋白)的活性；(4)AM真菌分泌的球囊霉素糖蛋白能夠促進水分穩(wěn)定的土壤團聚體的形成；(5)通過改善植物礦質(zhì)營養(yǎng)狀況及內(nèi)源激素平衡狀況來間接影響宿主植物的水分代謝[44]. 因此,在干旱條件下,AM真菌可以提高植物水分利用效率,增強抗氧化保護酶活性,降低丙二醛含量,能顯著提高植物抗旱性,緩解干旱脅迫對植物造成的傷害.

對于EcM菌根而言,干旱對其產(chǎn)生的正效應(yīng)主要包括：(1)形成子實體；(2)EcM真菌外延菌絲伸長,改善宿主營養(yǎng)狀況(尤其增加對磷的吸收)[45]；(3)外延菌絲和Hartig net的形成對根—土界面液流阻力的降低是至關(guān)重要的[45],植物在形成外生菌根共生體后,植物的根系上形成的菌套、菌索、外延菌絲和Hartig net等結(jié)構(gòu),擴大植物的土壤有效利用空間和根系的吸收面積,此外,菌套的形成對干旱條件下營養(yǎng)根的水分外滲起到了阻隔作用；(4)植物自身的活性氧代謝過程的4種關(guān)鍵酶:SOD(超氧化物歧化酶)、CAT(過氧化氫酶)、APX(抗壞血酸過氧化物酶)、GR(谷胱甘肽還原酶),活性都迅速上升[45]. 干旱對EcM真菌群落的負效應(yīng)主要是,EcM真菌生長受阻,由于宿主植物缺水使有機物供應(yīng)減少,加之自身水分吸收下降,EcM真菌生長所需的營養(yǎng)不足,對其生長繁殖造成威脅[45],降低群落結(jié)構(gòu)中EcM真菌的多樣性[45],EcM真菌子實體的形成受到抑制[45]. 由于真菌菌根種類不同,其抗旱能力存在一定差異,其對干旱這一脅迫條件產(chǎn)生的響應(yīng)也有所不同.

6 總結(jié)與展望

本文從菌根共生的生態(tài)效應(yīng)出發(fā),結(jié)合生態(tài)環(huán)境發(fā)展?fàn)顩r,將近年來有關(guān)菌根共生體的生態(tài)學(xué)作用以及其對不同環(huán)境因子變化的響應(yīng)有關(guān)的研究進行歸納匯總,更加系統(tǒng)直觀地呈現(xiàn)了菌根共生體在生態(tài)系統(tǒng)中的具體作用與價值. 首先對AM和EcM菌根所屬綱門、宿主植物類型、侵染部位及各自的結(jié)構(gòu)特征進行簡要介紹區(qū)分,它們各自侵入宿主植物根細胞的方式也存在不同. 其次選擇了土壤中的兩大限制因子氮和磷,發(fā)現(xiàn)AM和EcM對這2種因子吸收利用存在著顯著差異. 如今全球氣候變化對許多生態(tài)方面產(chǎn)生巨大影響,選擇從氮沉降、變暖、CO2濃度升高以及干旱這幾方面入手,總結(jié)出AM菌根和EcM菌根系統(tǒng)在形態(tài)和生理方面的響應(yīng),這對后續(xù)菌根共生體響應(yīng)氣候變化和應(yīng)對氣候變化的科學(xué)進展會起著一定的導(dǎo)向作用. 已知菌根真菌種類繁多,菌根共生體亦然,然而目前的研究較多是針對AM菌根和EcM菌根,單獨研究介紹其功能和影響因素,缺乏對多種菌根共同形成的共同菌絲網(wǎng)絡(luò)的研究和發(fā)現(xiàn),未來可以考慮從此著手,發(fā)散思維,著眼于共同菌絲網(wǎng)絡(luò),探索其與生態(tài)環(huán)境間更深層的聯(lián)系.