龍靖 ，黃耀，劉占鋒，簡曙光，魏麗萍，王俊*

1. 中國科學(xué)院海島與海岸帶生態(tài)恢復(fù)重點實驗室/中國科學(xué)院華南植物園，廣東 廣州 510650；2. 中國科學(xué)院大學(xué)，北京 100049

珊瑚島是海洋中的一種特殊島嶼，由珊瑚蟲死后的殘體堆積而成，在熱帶海域分布廣泛。中國西沙群島是一群處于南（中國）海中地質(zhì)史比較年輕的珊瑚島，這些島嶼面積小且遠(yuǎn)離大陸，陸域植被以單種優(yōu)勢群落為主，生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)簡單而脆弱（廣東省植物研究所西沙群島植物調(diào)查隊，1977）?；跓釒汉鲘u獨特的生境特點及其在開發(fā)利用中面臨的生境破碎化、植被退化、有害植物入侵等生態(tài)問題，近年來有關(guān)島嶼植被恢復(fù)與保護(hù)的研究逐漸受到生態(tài)學(xué)者的關(guān)注（黃寶榮等，2009）。

植物養(yǎng)分再吸收是指植物器官（葉片、細(xì)枝和根）在凋落前，將營養(yǎng)物質(zhì)從衰老組織轉(zhuǎn)移到生長組織的過程，是植物重要的養(yǎng)分保存策略（Aerts，1996；Aerts et al.，1999）。養(yǎng)分再吸收對植物的養(yǎng)分收支平衡至關(guān)重要，是植物和生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分經(jīng)濟的重要決定因素（Zhang et al.，2015）。目前，陸地生態(tài)系統(tǒng)植物葉片養(yǎng)分再吸收模式及其調(diào)控因素在多個尺度上已得到廣泛研究，包括群落（Pang et al.，2018）、生態(tài)系統(tǒng)（Chen et al.，2021）、區(qū)域（Tang et al.，2013）和全球尺度（Yuan et al.，2009a）等。全球尺度上，大約有62.1%的氮（N）和64.9%的磷（P）被再吸收到植物活組織中（Vergutz et al.，2012）。由于地理位置封閉隔絕、生態(tài)環(huán)境特殊，目前我們對于海島植物，尤其是熱帶珊瑚島植物的養(yǎng)分再吸收模式尚知之甚少。

植物葉片性狀是易于觀察和度量的植物特征，對氣候的變化非常敏感，能夠反映植物在復(fù)雜生境下的適應(yīng)能力和自我調(diào)節(jié)能力（劉曉娟等，2015；王晶媛等，2017）。每個葉片性狀在進(jìn)化選擇下都有其對應(yīng)的適應(yīng)策略，可用于預(yù)測植物適應(yīng)環(huán)境變化后所形成的生態(tài)策略（Poorter et al.，2006）。其中，比葉面積、葉片養(yǎng)分濃度和養(yǎng)分再吸收在植物資源獲取和保留的能力中起著關(guān)鍵作用（Niinemets et al.，2003；Wright et al.，2005），并因此影響許多關(guān)鍵生態(tài)系統(tǒng)過程。熱帶珊瑚島生境條件惡劣，生長在該立地條件下的植物必然存在其有效的適應(yīng)機制。因此，有必要針對熱帶珊瑚島優(yōu)勢物種的葉片性狀開展研究，以評估其在熱帶珊瑚島特殊環(huán)境下的生態(tài)策略。

土壤磷是影響植物生長和功能的重要因素，在熱帶地區(qū)被認(rèn)為是最主要的限制性養(yǎng)分之一（Elser et al.，2007；Ji et al.，2018）。Yuan et al.（2009a）的全球尺度薈萃分析表明，由于磷的限制，熱帶地區(qū)植物磷再吸收效率要高于氮再吸收效率。然而，由于鳥糞的輸入和貝殼類動物殘體的沉積，同屬熱帶氣候條件下的西沙珊瑚島的土壤磷含量顯著高于中國其他熱帶亞熱帶地區(qū)（龔子同等，2013）。在這種富磷生境下，島嶼上的植被很可能受到氮限制而非磷限制。因此，西沙熱帶珊瑚島植物的養(yǎng)分再吸收特征和養(yǎng)分利用策略可能與同緯度地區(qū)的熱帶植被相比存在很大的差異，相關(guān)研究的開展將有助于豐富我們對植物養(yǎng)分再吸收模式和生物地球化學(xué)循環(huán)的認(rèn)知。

相比近緯度地區(qū)的熱帶雨林或季雨林頂級群落，中國西沙熱帶珊瑚島的自然環(huán)境條件極為惡劣，包括高溫、高鹽、強堿、長期強烈的紫外輻射以及頻繁的自然災(zāi)害（臺風(fēng)和潮汐）等，植物很難定居和生長（Zhang et al.，2019）。這使得西沙珊瑚島天然植物群落中的優(yōu)勢種少但優(yōu)勢度突出，形成了以抗風(fēng)桐（Pisonia grandis）、海岸桐（Guettarda speciosa）、橙花破布木（Cordia subcordata）、欖仁樹（Terminalia catappa）等為主的單優(yōu)喬木群落（任海等，2017）。研究表明，植物可以通過增加養(yǎng)分再吸收來提高其自身的整體適應(yīng)性，這種現(xiàn)象在生境惡劣的條件下尤為明顯（Gloser，2005；Marty et al.，2009；Zhang et al.，2015）。例如，劉宏偉等（2015）發(fā)現(xiàn)生長在條件惡劣的石灰?guī)r地區(qū)的植物具有較高的養(yǎng)分再吸收程度。周麗麗等（2019）發(fā)現(xiàn)木麻黃（Casuarina equisetifolia）和濕地松（Pinus elliottii）會通過較高的養(yǎng)分再吸收效率來適應(yīng)高鹽干旱的濱海沙地生境。因此，研究珊瑚島生境下植物葉片養(yǎng)分再吸收特征及其影響因素，對于深入理解海島植物適應(yīng)性和海島陸域生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分循環(huán)至關(guān)重要。本研究以中國西沙海域東島的兩種單優(yōu)喬木樹種（抗風(fēng)桐和海岸桐）為研究對象，對養(yǎng)分再吸收特征和葉片性狀進(jìn)行了測定分析，旨在揭示西沙珊瑚島典型優(yōu)勢樹種的養(yǎng)分保存機制，明晰熱帶珊瑚島的優(yōu)勢樹種是否會通過較高的養(yǎng)分再吸收效率來適應(yīng)熱珊瑚島特殊生境。研究結(jié)果將有助于探討熱帶珊瑚島環(huán)境下植物的養(yǎng)分利用策略，為中國西沙海島天然植被的保護(hù)與管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

本研究地點位于南海西沙海域的東島（112°43′—112°45′E，16°39′—16°41′N），該島長約2.4 km，寬約0.5 km，面積約為1.7 km2，海拔約3—6 m（劉曉瞳等，2017）。東島屬于典型的熱帶海洋性氣候，年平均氣溫 26—27 ℃，年平均降水量為1500 mm，年平均蒸發(fā)量為2500 mm（Huang et al.，2020）。該島受人類干擾影響較小，且擁有中國鳥類密度最大的自然保護(hù)區(qū)（主要為紅腳鰹鳥Sula sula）（王森浩等，2019），鳥糞資源豐富。島上的自然森林群落結(jié)構(gòu)簡單，大多為單優(yōu)種群落，主要由抗風(fēng)桐林（P.grandis）和海岸桐林（G.speciosa）組成?？癸L(fēng)桐和海岸桐均具優(yōu)良的耐鹽堿和耐旱性（王馨慧等，2017；李曉盈等，2021），是當(dāng)?shù)貧夂蚝屯寥罈l件下的頂級樹種。其中抗風(fēng)桐為常綠大喬木，生長速度快、斷枝可再殖，平均樹高約9.8 m，平均胸徑約10.54 cm，主要分布于島嶼內(nèi)部的平坦區(qū)域，約占島嶼植被面積的50%；海岸桐為常綠小喬木，抗風(fēng)性強，平均樹高約2.8 m，平均胸徑約3.88 cm，主要分布于島嶼周邊的沙丘區(qū)域，約占島嶼植被面積的 20%。林下植物以海濱木巴戟（Morinda citrifolia）和錐穗鈍葉草（Stenotaphrum micranthum）為主。島上成熟的土壤以石灰質(zhì)腐殖土為主，未成熟土壤以沖積珊瑚砂為主（廣東省植物研究所西沙群島植物調(diào)查隊，1977）。

1.2 樣品采集與測定分析

1.2.1 植物樣品采集與分析

在抗風(fēng)桐林和海岸桐林群落內(nèi)，設(shè)置 5個 15 m×15 m的樣方進(jìn)行采樣。在每個樣方中選取3—5株大小、長勢相同且生長良好的個體作為取樣植株并進(jìn)行標(biāo)記。2017年8月，從各樣株的樹冠中上部采集 10—20片左右的成熟葉片，同一樣方內(nèi)的樣品混合作為1個混合樣。將采集的葉片密封在聚乙烯袋中以保持水分，并盡快運往實驗室用于葉片養(yǎng)分含量和相關(guān)葉片性狀的測定。同年10月，通過輕輕搖晃標(biāo)記植株的樹干和樹枝收集新近衰老葉片，衰老葉片可以通過葉片顏色進(jìn)行辨認(rèn)（通常為黃色）。衰老葉的處理方法同成熟葉。

采用葉面積儀（LI-3000C，LI-COR，USA）來測定成熟葉片的葉面積，并計算平均葉片面積（Mean leaf area，MLA）。測定完畢后，將其置于烘箱內(nèi)105 ℃殺青30 min，然后在65 ℃下烘干72 h后測定干質(zhì)量，比葉面積（Specific leaf area，SLA）即為葉片面積與葉片干質(zhì)量之比。將烘干后的成熟葉片磨碎，用重鉻酸鉀法、改良的凱氏定氮法和鉬銻抗比色法分別測定成熟葉片的碳含量（Green leaf carbon content，w(C)gr）、氮含量（Green leaf nitrogen content，w(N)gr）和磷含量（Green leaf phosphorus content，w(P)gr），用范式洗滌纖維分析法測定成熟葉片酸性洗滌纖維（Green leaf acid detergent fiber content，ADFgr）、纖維素（Green leaf cellulose content，Cellulosegr）和木質(zhì)素（Green leaf lignin content，Ligningr）的含量（Rowland and Roberts，1994）。衰老葉片養(yǎng)分的測定方法同成熟葉片。

養(yǎng)分再吸收通常用養(yǎng)分再吸收效率來量化和檢驗，即植物在衰老過程中葉片再吸收的養(yǎng)分百分比，其計算公式如下（Vergutz，2012）：

式中：

R——養(yǎng)分再吸收效率，%；

ws——成熟葉養(yǎng)分含量，mg·g?1；

wg——衰老葉養(yǎng)分含量，mg·g?1；

F——葉片衰老過程中的質(zhì)量損失校正因子，本研究中兩物種的F值為 0.784（Vergutz et al.，2012）。

另外，用養(yǎng)分再吸收程度來描述植物的養(yǎng)分再吸收能力，其定義為葉片徹底衰老后的養(yǎng)分最終含量（mg·g?1），能反映養(yǎng)分再吸收的生理極限（Killingbeck，1996）。

1.2.2 土壤樣品采集與分析

在抗風(fēng)桐林和海岸桐林群落的各樣方中，隨機選取5個點，用內(nèi)徑為4 cm的土鉆采集深度為0—20 cm和20—40 cm的土壤樣品，同層混合，作為一個混合樣。每個土壤樣品在去除砂石和植物殘體后過2 mm的篩網(wǎng)，最后將土壤樣品裝入聚乙烯袋后帶回實驗室進(jìn)行分析。

采集的土壤樣品在室內(nèi)進(jìn)行風(fēng)干以后，采用玻璃電極pH計測定土壤pH值，土水體積比為1?2.5。采用溶解-烘干法測定土壤含鹽量（Soil salinity content，Salinity）。采用重鉻酸鉀氧化-外加熱法、改良的凱氏定氮法和鉬銻抗比色法分別測定土壤樣品的有機質(zhì)（Soil organic matter，SOM）含量、總氮（Soil total nitrogen，TN）含量和總磷（Soil total phosphorus，TP）含量。采用NaHCO3浸提-鉬銻抗比色法測定土壤有效磷（Soil available phosphorus，AP）含量（劉光崧，1996）。

1.3 數(shù)據(jù)分析

統(tǒng)計分析前使用Shapiro-Wilk檢驗和Levene’s檢驗來檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差齊性，并在分析前對不符合條件的數(shù)據(jù)進(jìn)行了log 10轉(zhuǎn)換。利用t檢驗比較抗風(fēng)桐林和海岸桐林土壤化學(xué)性質(zhì)的差異，以及抗風(fēng)桐和海岸桐葉片性狀和養(yǎng)分再吸收之間的差異。利用Pearson相關(guān)性分析和線性回歸分析法分析養(yǎng)分再吸收效率與土壤養(yǎng)分和葉片性狀之間的關(guān)系。數(shù)據(jù)分析和作圖均使用R 3.6.1完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤化學(xué)性質(zhì)

抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤養(yǎng)分含量總體上隨著土壤深度的增加而顯著減少（表1）。抗風(fēng)桐林中不同深度土層的pH值均顯著低于海岸桐林，但二者的土壤含鹽量（Salinity）無顯著差異?？癸L(fēng)桐林的土壤有機質(zhì)（SOM）和全氮（TN）含量在不同深度土層均顯著高于海岸桐林。就 0—20 cm土層而言，抗風(fēng)桐林土壤全磷（TP）和有效磷（AP）含量顯著高于海岸桐林，但土壤氮磷比（N?Psoil）顯著低于海岸桐林。抗風(fēng)桐林和海岸桐林間20—40 cm土層的全磷、有效磷及氮磷比差異不顯著?？傮w來看，抗風(fēng)桐林的土壤肥力高于海岸桐林。

表1 抗風(fēng)桐林和海岸桐林的土壤化學(xué)性質(zhì)Table 1 Soil chemical properties of P. grandis and G. speciosa forests

2.2 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀

抗風(fēng)桐的平均葉面積（MLA）顯著低于海岸桐，而抗風(fēng)桐的比葉面積（SLA）則顯著高于海岸桐（表2）。抗風(fēng)桐的成熟葉氮含量w(N)gr和氮磷比w(N)gr?w(P)gr顯著高于海岸桐，而成熟葉碳含量w(C)gr、磷含量w(P)gr、碳氮比w(C)gr?w(N)gr和木質(zhì)素與氮含量之比w(lignin)gr?w(N)gr均顯著低于海岸桐。另外，抗風(fēng)桐在成熟葉片和衰老葉片中的木質(zhì)素含量和纖維素含量均顯著低于海岸桐，并且抗風(fēng)桐的衰老葉氮含量顯著高于海岸桐（圖1d），說明抗風(fēng)桐的凋落物質(zhì)量優(yōu)于海岸桐。

表2 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀Table 2 Leaf traits of P. grandis and G. speciosa

圖1 海岸桐和抗風(fēng)桐葉片養(yǎng)分再吸收效率和養(yǎng)分再吸收程度Figure 1 Leaf nutrient resorption efficiency and proficiency of P. grandis and G. speciosa

2.3 抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片養(yǎng)分再吸收效率和養(yǎng)分再吸收程度

抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收效率（NRE）之間沒有顯著差異（圖1a），而抗風(fēng)桐的磷再吸收效率（PRE）顯著高于海岸桐（圖1b）。海岸桐的氮再吸收效率顯著高于磷再吸收效率，抗風(fēng)桐的氮再吸收效率高于磷再吸收效率但不顯著。抗風(fēng)桐的氮磷再吸收效率比（NRE?PRE）顯著低于海岸桐（圖1c），兩者的氮磷再吸收效率比均大于 1，說明兩者傾向于再吸收更高比例的氮。另外，抗風(fēng)桐的氮再吸收程度（NRP）顯著高于海岸桐（圖1d），而磷再吸收程度（PRP）則顯著低于海岸桐（圖1e），抗風(fēng)桐的氮磷再吸收程度比（NRP?PRP）也顯著高于海岸桐（圖1f）。

2.4 養(yǎng)分再吸收與葉片性狀和土壤因子之間的關(guān)系

Pearson相關(guān)性分析結(jié)果表明，絕大多數(shù)葉片性狀與養(yǎng)分再吸收效率之間不存在顯著相關(guān)關(guān)系。土壤化學(xué)性質(zhì)對養(yǎng)分再吸收存在不同程度的影響，尤其是土壤養(yǎng)分含量的影響更大（表3）。為此，我們采用了線性回歸模型來進(jìn)一步分析養(yǎng)分再吸收效率與成熟葉養(yǎng)分含量和土壤養(yǎng)分含量之間的關(guān)系。結(jié)果表明，抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收效率與葉片氮含量沒有顯著相關(guān)性，磷再吸收效率與葉片磷含量呈顯著正相關(guān)（圖2a，b）?？癸L(fēng)桐的氮再吸收效率與土壤全氮呈顯著正相關(guān)，海岸桐的氮再吸收效率與有機質(zhì)呈顯著負(fù)相關(guān)（圖2c，d）。抗風(fēng)桐的磷再吸收效率與土壤全磷和有效磷之間均不存在顯著相關(guān)關(guān)系，而海岸桐的磷再吸收效率與土壤全磷呈顯著正相關(guān)，與土壤有效磷不存在顯著相關(guān)關(guān)系（圖2e，f）。

表3 抗風(fēng)桐和海岸桐葉片養(yǎng)分再吸收效率與成熟葉片性狀和土壤性質(zhì)之間的相關(guān)性分析Table 3 Pearson correlations between leaf nutrient resorption efficiencies and mature leaf traits, soil properties in the P. grandis and G. speciosa forests

圖2 抗風(fēng)桐和海岸桐養(yǎng)分再吸收效率與葉片養(yǎng)分含量和土壤養(yǎng)分含量之間的線性回歸分析Figure 2 Linear regression between leaf nutrient resorption and leaf nutrient content and soil nutrient content in the P. grandis and G. speciosa

3 討論

3.1 熱帶珊瑚島典型單優(yōu)喬木樹種的生態(tài)策略

西沙熱帶珊瑚島抗風(fēng)桐和海岸桐的葉片性狀和養(yǎng)分再吸收特征存在較大差異，主要原因可能是這兩個單優(yōu)種林分間的土壤養(yǎng)分狀況存在較大差異（表1）。抗風(fēng)桐林的表層土壤有機質(zhì)含量是海岸桐林的4倍，全氮、有效磷含量是海岸桐林的6倍，全磷含量更是達(dá)到了10倍以上。張宏達(dá)（1974）通過野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，海鳥更傾向于在高大郁閉的抗風(fēng)桐林中棲息。海鳥是世界上許多沿海地區(qū)和海島陸域生態(tài)系統(tǒng)的主要驅(qū)動力（Wardle et al.，2009），這些海鳥通過鳥糞的形式將大量的海洋資源輸入至抗風(fēng)桐林的土壤中，極大地提高了抗風(fēng)桐林的土壤肥力。以往基于島嶼的研究表明，生長在海鳥群體附近的植物擁有更高的δ15N值、養(yǎng)分濃度和生產(chǎn)力，從而可能導(dǎo)致植物功能性狀和植被功能組成發(fā)生重要轉(zhuǎn)變（Maron et al.，2006）。植物為了最大化實現(xiàn)其對環(huán)境的適應(yīng)性，通常會在葉片的各項功能性狀之間進(jìn)行權(quán)衡（Lohbeck et al.，2013）。本研究中，抗風(fēng)桐的比葉面積和成熟葉氮含量顯著高于海岸桐，而成熟葉碳含量、木質(zhì)素含量、碳氮比以及木質(zhì)素氮比顯著低于海岸桐（表2），表明在適應(yīng)海島極端環(huán)境的過程中，海岸桐會將更多的生長資源分配給基于碳的防御化合物，以更好地適應(yīng)珊瑚島邊緣相對貧瘠的土壤條件。而生長在珊瑚島內(nèi)部高土壤肥力條件下的抗風(fēng)桐則會將更多的生長資源分配給光合蛋白等含氮化合物來增加光獲取以支持其快速生長，這與Cornelissen et al.（2006）在瑞典北部的研究結(jié)果一致。植物的資源快速獲取策略通常與較高的比葉面積、葉片氮含量相關(guān)，而高碳含量、木質(zhì)素含量和碳氮比則反映了植物的資源保護(hù)策略?？癸L(fēng)桐在西沙熱帶珊瑚島上的適應(yīng)策略偏向于資源獲取，而海岸桐則偏向于資源保護(hù)。

3.2 熱帶珊瑚島典型單優(yōu)喬木樹種的養(yǎng)分再吸收特征

本研究中，抗風(fēng)桐和海岸桐的成熟葉氮磷比均明顯低于目前普遍認(rèn)為的氮限制閾值（N?P<14；Koerselman et al.，1996），表明西沙熱帶珊瑚島上這兩種單優(yōu)喬木樹種的生長主要受到氮素限制。與近緯度但普遍受到磷限制的馬來西亞（Tsujii et al.，2017）、斯里蘭卡（Suriyagoda et al.，2018）、墨西哥（Renteria et al.，2011）、哥斯達(dá)黎加（Tully et al.，2013）和夏威夷（Cordell et al.，2001）等熱帶地區(qū)的植被相比，西沙抗風(fēng)桐和海岸桐都表現(xiàn)出了相對較高的氮再吸收效率和較低的磷再吸收效率。其中，氮再吸收效率（60.28%和52.64%）高于Vergutz et al.（2012）報告的熱帶地區(qū)常綠喬木的平均值（49.5%），磷再吸收效率（分別為49.75%和30.73%）低于熱帶地區(qū)常綠喬木的平均值（59.3%）。這一現(xiàn)象可能與熱帶珊瑚島的土壤年齡有關(guān)，因為長期的土壤成土作用會導(dǎo)致土壤養(yǎng)分有效性發(fā)生重要變化。例如，Laliberte et al.（2012）的研究證實了植物生產(chǎn)力會隨著土壤年齡的增長從氮限制轉(zhuǎn)變?yōu)榱紫拗?，這說明熱帶珊瑚島的土壤比絕大部分熱帶地區(qū)的風(fēng)化土更為年輕，其生態(tài)系統(tǒng)的發(fā)展程度可能還停留在早期的氮限制階段?？癸L(fēng)桐和海岸桐的葉片氮磷再吸收比均大于 1，表明熱帶珊瑚島上的喬木種在受到氮限制時，會再吸收更多比例的氮，符合Han et al.（2013）提出的“相對再吸收假說”。因此，我們認(rèn)為西沙熱帶珊瑚島上的植物總體上表現(xiàn)出較為保守的氮利用策略。

海岸桐的葉片氮磷比顯著低于抗風(fēng)桐，說明海岸桐比抗風(fēng)桐經(jīng)歷更為嚴(yán)重的氮限制。這可能是因為海鳥糞大量輸入增加了土壤的氮含量，進(jìn)而改善了抗風(fēng)桐林的養(yǎng)分限制狀況（王雪瑩，2020）。然而，對新西蘭的島嶼研究發(fā)現(xiàn)，海島上的森林群落在鳥糞的影響下，其氮磷再吸收效率分別只有16.3%和11.0%（Wardle et al.，2009）。盡管該研究中的植被生長也受到了氮限制，但其養(yǎng)分再吸收效率明顯低于本研究中的兩個喬木種。一方面可能是因為單優(yōu)種群落的養(yǎng)分需求高于共優(yōu)種群落，另一方面也說明養(yǎng)分再吸收除了受土壤養(yǎng)分的調(diào)控外，可能還會受到當(dāng)?shù)丨h(huán)境條件的強烈影響（Agren et al.，2012）。植物可能會通過更高的養(yǎng)分再吸收來適應(yīng)西沙珊瑚島的惡劣環(huán)境，以維持其在島上的生長優(yōu)勢。值得注意的是，在土壤養(yǎng)分含量明顯更高的生境條件下，抗風(fēng)桐的氮磷再吸收效率均高于海岸桐（盡管二者間氮再吸收效率差異不顯著）。通常大多數(shù)單一優(yōu)勢樹種都會發(fā)展出菌根以增加對土壤養(yǎng)分的獲?。–onnell et al.，1989），且菌根策略是植物在相對年輕的土壤中更為重要的策略之一（Lambers et al.，2008）。本研究中海岸桐可能將更多的生物量用于菌根的投資，使得其從土壤中獲取養(yǎng)分的效率高于抗風(fēng)桐（Newbery et al.，1997）。

養(yǎng)分再吸收程度是評估多年生植物養(yǎng)分再吸收中的重要指標(biāo)（KillingBeck，1996；McGroddy et al.，2004；Yuan et al.，2009b）。本研究中，抗風(fēng)桐和海岸桐的氮再吸收程度分別為 14.53 mg·g?1和7.53 mg·g?1，磷再吸收程度分別為1.63 mg·g?1和3.76 mg·g?1。參照 KillingBeck（1996）劃分養(yǎng)分再吸收是否充分的標(biāo)準(zhǔn)，抗風(fēng)桐對氮的再吸收不充分，而海岸桐較為充分的再吸收了葉片中的氮。這支持了我們的觀點，即鳥糞的輸入顯著改善了抗風(fēng)桐林的土壤養(yǎng)分條件及氮限制狀態(tài)，使得抗風(fēng)桐對氮的再吸收程度顯著低于海岸桐。另外，抗風(fēng)桐和海岸桐對于磷的再吸收均不充分（>0.5 mg·g?1），表明在富磷的珊瑚島生態(tài)系統(tǒng)中，植物更傾向于從土壤中直接獲取磷。根據(jù)Wright et al.（2003）的理論模型，在低肥力條件下，植物從衰老葉片中再吸收養(yǎng)分的能量成本低于直接從土壤中吸收養(yǎng)分的能量成本。從成本效益的角度來看，富磷生境下抗風(fēng)桐和海岸桐從土壤中獲取養(yǎng)分的能量成本低于養(yǎng)分再吸收。

3.3 葉片性狀和土壤養(yǎng)分對養(yǎng)分再吸收的影響

抗風(fēng)桐和海岸桐的磷再吸收效率均隨著葉片磷含量的增加而顯著增加（圖2b），這與Kobe et al.（2005）和Vergutz et al.（2012）發(fā)現(xiàn)的葉片中養(yǎng)分含量的升高導(dǎo)致養(yǎng)分再吸收效率下降的研究結(jié)果不一致，可能與西沙熱帶珊瑚島上的極端季節(jié)性干旱氣候有關(guān)?？癸L(fēng)桐和海岸桐均具較強的耐旱性，本研究中的采樣時間為雨季末期，在間歇性降雨的誘導(dǎo)下，這些耐旱植物會通過在一個生長季中產(chǎn)生多個葉片生產(chǎn)周期來適應(yīng)干旱環(huán)境，進(jìn)而導(dǎo)致養(yǎng)分再吸收效率出現(xiàn)較大的波動（Killingbeck，1992；Killingbeck，1993）。這種波動可能會掩蓋植物葉片養(yǎng)分含量對養(yǎng)分再吸收的影響，未來仍需通過長期觀測以深入了解西沙熱帶珊瑚島植物養(yǎng)分再吸收動態(tài)特征。本研究發(fā)現(xiàn)，養(yǎng)分再吸收效率隨著土壤養(yǎng)分含量的增加而增加，這與前人觀察到的養(yǎng)分再吸收效率隨土壤養(yǎng)分變化模式不一致（Aerts，1996；Achat et al.，2018）。養(yǎng)分再吸收作為植物的養(yǎng)分保存策略，其隨著土壤養(yǎng)分的增加而降低這一推論理應(yīng)具有邏輯性與正確性，但也有其他研究觀察到與本文類似的現(xiàn)象（de Campos et al.，2013；See et al.，2015；Xu et al.，2020）。有趣的是，本研究中與養(yǎng)分再吸收效率呈顯著正相關(guān)的土壤養(yǎng)分含量均顯著高于Cleveland et al.（2007）報告中的全球平均值，比如抗風(fēng)桐林的土壤全氮含量（12.25 mg·g?1vs 4.56 mg·g?1）以及海岸桐林的土壤全磷含量（3.3 mg·g?1vs 0.72 mg·g?1）。作為植物應(yīng)對環(huán)境養(yǎng)分脅迫的關(guān)鍵策略，養(yǎng)分再吸收應(yīng)受到影響環(huán)境養(yǎng)分供應(yīng)的因素的影響（Tang et al.，2013），因此我們推斷養(yǎng)分再吸收效率與土壤養(yǎng)分含量之間的正相關(guān)關(guān)系可能與鳥糞的輸入密切相關(guān)。這一證據(jù)也表明，在高土壤肥力的生境中，土壤養(yǎng)分狀況對植物的養(yǎng)分再吸收效率可能存在積極影響。然而，鳥糞在林下的分布通常具有隨機性和不均勻性，可能導(dǎo)致了本研究中土壤養(yǎng)分與相應(yīng)葉片養(yǎng)分再吸收效率之間關(guān)系的復(fù)雜性，相關(guān)機理仍需后續(xù)研究進(jìn)一步探究。

4 結(jié)論

中國西沙群島喬木植被代表性樹種抗風(fēng)桐和海岸桐表現(xiàn)出不同的生態(tài)策略，前者傾向于資源獲取而后者則傾向于資源保護(hù)。與近緯度普遍受到磷限制的熱帶地區(qū)相比，西沙熱帶珊瑚島的植物生長主要受到氮素的限制。抗風(fēng)桐和海岸桐均表現(xiàn)出相對較高的氮再吸收效率和較低的磷再吸收效率，趨于較保守的氮利用策略?？癸L(fēng)桐和海岸桐衰老葉的磷再吸收程度均較高，對磷的再吸收不充分，在富磷珊瑚島生態(tài)系統(tǒng)中更傾向于從土壤中直接獲取磷。總之，抗風(fēng)桐和海岸桐通過協(xié)調(diào)葉片資源分配、提高葉片氮再吸收效率和降低葉片磷再吸收效率以適應(yīng)熱帶珊瑚島的特殊生境。