張世虎,張 悅,馬曉玉,王 聰,馬 群,楊雪純,徐 婷,馬 越,鄭 智

西北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院, 蘭州 730070

早期研究認(rèn)為,氮沉降降低草地植物物種多樣性是不同物種或功能群之間相互競(jìng)爭(zhēng)排斥或外源性氮輸入限制群落更新所導(dǎo)致的[6—7]。近年來(lái),越來(lái)越多研究認(rèn)為,氮添加導(dǎo)致草地植物物種多樣性降低是各種因素綜合作用的結(jié)果[8]。然而,由于研究區(qū)域土壤屬性、草地植被類型、不同植物功能群或不同植物物種對(duì)氮素本身的響應(yīng)的差異及其不同物種的功能屬性的差異,氮添加導(dǎo)致物種多樣性降低的機(jī)制仍然存在一定的爭(zhēng)議。因此,全面系統(tǒng)地總結(jié)氮沉降導(dǎo)致草地植物物種多樣性降低的生物學(xué)機(jī)制,將有助于進(jìn)一步揭示氮沉降降低草地植物物種多樣性的內(nèi)在規(guī)律,同時(shí)也有利于在氮沉降背景下合理利用草地資源,為草地生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)利用提供理論依據(jù)。為此,本文綜述了氮沉降導(dǎo)致草地植物物種多樣性降低已報(bào)道的主要機(jī)制,主要包括以下幾個(gè)方面:(1) 資源競(jìng)爭(zhēng)；(2) 群落更新限制；(3) 土壤酸化及其離子毒害；(4) 營(yíng)養(yǎng)失衡；(5) 氮素本身的毒害；(6) 次生脅迫。最后,針對(duì)我國(guó)溫帶草原生態(tài)系統(tǒng)土壤和植被特征,討論了我國(guó)草地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能在氮富集背景下的研究策略。

1 大氣氮沉降降低草地物種多樣性的可能機(jī)制

大氣氮沉降導(dǎo)致物種喪失在全球不同的草地生態(tài)系統(tǒng)中普遍存在。英國(guó)洛桑試驗(yàn)站早在1856年就開始了包括氮素在內(nèi)的草地生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分添加的長(zhǎng)期定位試驗(yàn),持續(xù)至今已有160多年的連續(xù)觀測(cè)結(jié)果[9—10],該試驗(yàn)首次觀察到長(zhǎng)期氮素添加改變了草地植被群落結(jié)構(gòu)和降低了物種多樣性,并發(fā)現(xiàn)氮添加導(dǎo)致物種丟失與土壤酸化相關(guān)的現(xiàn)象[10]。在歐洲6個(gè)國(guó)家不同土壤類型溫帶半自然草地的氮添加試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn),氮添加速率與草地植物物種多樣性存在顯著的負(fù)相關(guān),而且氮添加速率在每年0—40 kg/hm2范圍導(dǎo)致物種多樣性降低最為明顯[11]。Stevens等[12]通過(guò)分析英國(guó)68個(gè)不同自然草地植物物種多樣性與自然氮沉降速率的關(guān)系,得出長(zhǎng)期自然氮沉降速率與草地物種多樣性呈顯著負(fù)相關(guān)的結(jié)論,而且每年2.5 kg/hm2的氮沉降導(dǎo)致每4 m2草地中有一個(gè)物種喪失。20世紀(jì)80年代,Tilman在美國(guó)Cedar Creek開展了氮添加對(duì)草地物種多樣性和生產(chǎn)力影響的長(zhǎng)期研究,發(fā)現(xiàn)即使是低劑量的氮添加也會(huì)降低植物物種多樣性[13]。近年來(lái),在我國(guó)蒙古高原、青藏高原、黃土高原原位氮添加試驗(yàn)同樣也導(dǎo)致草地物種多樣性降低[14—16]。目前,針對(duì)氮沉降導(dǎo)致全球草地物種喪失的普遍現(xiàn)象,各國(guó)學(xué)者提出了多種可能機(jī)制,主要包括資源競(jìng)爭(zhēng)排斥、群落更新限制、土壤酸化、離子毒害、養(yǎng)分失衡、氮素本身對(duì)植物毒害、次生脅迫等。

1.1 資源競(jìng)爭(zhēng)排斥假說(shuō)

在資源限制的生態(tài)系統(tǒng)中,物種通過(guò)競(jìng)爭(zhēng)權(quán)衡(tradeoff)實(shí)現(xiàn)資源利用方式分化,達(dá)到對(duì)不同時(shí)空和化學(xué)形態(tài)的限制性資源優(yōu)化利用,從而維持生態(tài)系統(tǒng)較高的物種多樣性和穩(wěn)定性[17]。生態(tài)位維度理論認(rèn)為,外源性養(yǎng)分添加降低限制性養(yǎng)分的數(shù)量或維度,減少物種間潛在權(quán)衡機(jī)會(huì),降低地下資源的異質(zhì)性,從而導(dǎo)致物種多樣性喪失[18]。因此,資源競(jìng)爭(zhēng)和生態(tài)位維度理論把養(yǎng)分添加降低草地植物物種多樣性歸因于外源性養(yǎng)分輸入導(dǎo)致土壤資源異質(zhì)性的降低。無(wú)論是美國(guó)高草草原[19]、還是英國(guó)酸性土壤草地[19]以及我國(guó)高寒草地生態(tài)系統(tǒng)[20],限制性養(yǎng)分添加降低了草地植物物種多樣性。通過(guò)限制性養(yǎng)分原位添加試驗(yàn)綜合分析發(fā)現(xiàn),增加限制性養(yǎng)分降低了土壤資源的生態(tài)位維度和多樣性,加速群落內(nèi)部物種的周轉(zhuǎn)速率,最終導(dǎo)致植物物種多樣性的降低[18]。而且,最近Farrer 和 Suding[8]利用溫室控制試驗(yàn)證明,資源競(jìng)爭(zhēng)仍然是導(dǎo)致物種多樣性喪失的主要誘因。因此,無(wú)論在區(qū)域還是全球尺度上、在原位還是室內(nèi)控制試驗(yàn)都證明了資源競(jìng)爭(zhēng)限制是導(dǎo)致物種喪失的主要誘因。但這些原位試驗(yàn)僅通過(guò)試驗(yàn)處理后物種多樣性數(shù)目與資源添加數(shù)目相關(guān)分析得出的結(jié)論,在試驗(yàn)過(guò)程中并未考慮土壤資源的量變過(guò)程以及群落內(nèi)部不同物種利用養(yǎng)分的策略,而且室內(nèi)試驗(yàn)僅僅通過(guò)密度控制試驗(yàn),無(wú)法說(shuō)明具體的何種資源導(dǎo)致的物種喪失。因此,有必要結(jié)合室內(nèi)和野外原位試驗(yàn),充分考慮草地植物群落中不同物種或功能群利用土壤養(yǎng)分的策略,全面系統(tǒng)地探討植物利用土壤養(yǎng)分的策略以及養(yǎng)分添加對(duì)植物養(yǎng)分利用策略的影響,有針對(duì)性地長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)養(yǎng)分添加后土壤中限制性養(yǎng)分的量變過(guò)程,為衡量生態(tài)位維度的變化提供令人信服的佐證,最終從草地植物本身利用多種限制性資源的策略角度揭示外源性養(yǎng)分添加對(duì)植物適應(yīng)機(jī)制的影響。

在大多數(shù)草地生態(tài)系統(tǒng)中,氮素是主要的限制性資源之一。氮添加導(dǎo)致不同物種或功能群對(duì)限制性資源的競(jìng)爭(zhēng),主要包括對(duì)地上的光競(jìng)爭(zhēng)、地下水分和養(yǎng)分的競(jìng)爭(zhēng)、地上和地下資源的總體競(jìng)爭(zhēng)。其中,光競(jìng)爭(zhēng)理論一直被認(rèn)為是解釋氮沉降誘導(dǎo)物種喪失的主要機(jī)制。該理論認(rèn)為,氮添加促進(jìn)一些喜氮植物的快速生長(zhǎng),造成對(duì)群落中其它物種的遮蔭,從而導(dǎo)致冠層以下物種因受光限制而喪失[21—22]。Hautier等[22]通過(guò)對(duì)種植在室內(nèi)培養(yǎng)箱中的6種草地植物進(jìn)行氮添加處理,發(fā)現(xiàn)在培養(yǎng)箱底部補(bǔ)光可以有效逆轉(zhuǎn)施肥對(duì)物種多樣性的負(fù)面影響,這一結(jié)果為光競(jìng)爭(zhēng)假說(shuō)提供了有力佐證。同時(shí),DeMalach[23]通過(guò)原位控制試驗(yàn)證明光競(jìng)爭(zhēng)仍然是解釋氮添加降低草地物種多樣性的主要機(jī)制,為光競(jìng)爭(zhēng)理論提供了野外控制試驗(yàn)的證據(jù)。Simkim等[24]認(rèn)為,在草地生態(tài)系統(tǒng)中,氮沉降引起的光競(jìng)爭(zhēng)排斥是解釋物種丟失的主要機(jī)制,其主要原因是草地植物物種由于長(zhǎng)期適應(yīng)高光照,對(duì)外源性氮輸入引起的暫時(shí)性遮蔭很難適應(yīng),從而引起矮桿喜光植物物種丟失。

但也有人對(duì)光競(jìng)爭(zhēng)引起植物物種喪失的機(jī)制提出質(zhì)疑。主要是Dickson和Foster[25]的研究團(tuán)隊(duì),他們通過(guò)比較施肥、草地遮蔭、刈割等對(duì)草地植物群落的影響,發(fā)現(xiàn)施氮導(dǎo)致草地植物物種喪失與光競(jìng)爭(zhēng)無(wú)關(guān),并認(rèn)為溫室和原位草地生態(tài)系統(tǒng)光強(qiáng)的差別可能是造成Hautier等[22]和Dickson和Foster[25]結(jié)論差異的主要原因。在Hautier 等[22]的研究中,培養(yǎng)箱植株冠層的光強(qiáng)只有470 μmol m-2s-1, 而在實(shí)際草地植株冠層的光強(qiáng)高達(dá)1500 μmol m-2s-1,因此培養(yǎng)箱中種植的植物本身已經(jīng)受到弱光脅迫,在植株冠層下方補(bǔ)光能有效減小弱光脅迫,改變植物的生長(zhǎng),降低物種喪失。同時(shí),在內(nèi)蒙古典型草原,通過(guò)刈割改善光照后,發(fā)現(xiàn)刈割對(duì)氮添加導(dǎo)致的物種多樣性降低沒(méi)有顯著的影響[26]。目前,關(guān)于光競(jìng)爭(zhēng)假設(shè)遇到的瓶頸是所有與光競(jìng)爭(zhēng)假設(shè)相關(guān)的證據(jù)并未考慮植物本身的光合屬性。因此,在未來(lái)的研究中,應(yīng)結(jié)合不同植物的光合相關(guān)功能性狀將有助于進(jìn)一步深化光競(jìng)爭(zhēng)理論。

除了對(duì)地上光資源的競(jìng)爭(zhēng),群落內(nèi)部物種間對(duì)地下資源的競(jìng)爭(zhēng)可能也與氮沉降導(dǎo)致草地植物多樣性降低有關(guān)[27]。地下資源競(jìng)爭(zhēng)理論認(rèn)為,養(yǎng)分添加提高了土壤養(yǎng)分分布的異質(zhì)性或斑塊狀分布,能優(yōu)先獲取土壤“斑塊”中養(yǎng)分的物種最終成為群落中的優(yōu)勢(shì)種,從而改變了群落的組成和降低物種多樣性[27]。同時(shí),也有人認(rèn)為,地上和地下資源的總體競(jìng)爭(zhēng)是導(dǎo)致氮添加導(dǎo)致草地生態(tài)系統(tǒng)物種喪失的主要原因[25]。但外源性氮素輸入引起的植物對(duì)地上和地下資源的競(jìng)爭(zhēng)必會(huì)引起植物碳分配格局的改變,對(duì)于植物體本身而言,碳分配格局是衡量植物自身資源分配均衡的主要指標(biāo),碳分配格局的改變意味破壞植物自身資源分配的穩(wěn)態(tài),無(wú)論向哪個(gè)方向的改變,對(duì)植物本身而言都是不利的,能穩(wěn)定自身資源分配平衡的物種或許最終才能在競(jìng)爭(zhēng)中取勝。因此,從植物調(diào)節(jié)自身資源分配的內(nèi)穩(wěn)機(jī)制出發(fā),并結(jié)合植物吸收地上和地下資源的生理生態(tài)特征,將有助于解析長(zhǎng)期氮沉降降低草地植物物種多樣性的潛在機(jī)制。

1.2 群落更新限制

新物種定植速率和已有物種滅絕速率的動(dòng)態(tài)平衡決定局域 (local) 物種多樣性,因此群落更新限制假說(shuō)認(rèn)為,氮添加導(dǎo)致物種多樣性降低是由于降低了局域物種的定植速率,增加了已有物種的滅絕速率所致,其基本解釋為長(zhǎng)期氮添加促進(jìn)了地面凋落物積累,從而抑制種子萌發(fā)和幼苗定植[7]。此外,喜氮植物的快速生長(zhǎng)造成對(duì)其它臨近植物遮蔭,從而導(dǎo)致喜光植物的幼苗長(zhǎng)期受光資源限制而死亡,加速了物種滅絕速率[7]。這一理論最早是Tilman[7]根據(jù)北美Cedar Greek的4個(gè)氮添加野外控制試驗(yàn)平臺(tái)11年連續(xù)監(jiān)測(cè)數(shù)據(jù)所提出的,并得到了逐步的完善和拓展；例如 Herry等[28]的研究結(jié)論是氮添加驅(qū)動(dòng)的光限制降低幼苗的成活率影響新物種定植,而Price和Morgan[29]認(rèn)為,短期氮添加提高本地物種的滅絕速率和降低外來(lái)物種的定值速率,從而限制了植物群落更新。此外,長(zhǎng)期氮沉降也降低了草地土壤種子庫(kù)豐度[30],這也許直接抑制群落幼苗物種多樣性,最終影響植物群落物種組成和更新。和北美草地生態(tài)系統(tǒng)一樣,氮添加也提高我國(guó)北方草地本地物種的滅絕速率和降低外來(lái)物種的定植速率[31—32],而且施氮頻度對(duì)新物種定植速率具有重要影響,其主要原因是施氮頻度的降低提高了土壤中銨態(tài)氮濃度,可能對(duì)新生幼苗產(chǎn)生毒害[31]。這說(shuō)明和北美草地一樣,氮添加限制我國(guó)北方草地植物群落的更新,究其成因機(jī)制明顯不同。但這些結(jié)論都是來(lái)自數(shù)學(xué)統(tǒng)計(jì)相關(guān)分析的推論,缺乏真正生物學(xué)過(guò)程的研究。一般而言,對(duì)于生產(chǎn)力較低的草地生態(tài)系統(tǒng),地面凋落物很少,光照充分,生長(zhǎng)在該生態(tài)系統(tǒng)的植物物種進(jìn)化出適應(yīng)凋落物少和高光照的特征,因此氮添加導(dǎo)致凋落物的增加和光照強(qiáng)度的限制也許是導(dǎo)致物種喪失的重要機(jī)制,但針對(duì)生產(chǎn)力和凋落物較高的草地生態(tài)系統(tǒng),這種機(jī)制是否起作用需要進(jìn)一步的研究。

1.3 土壤酸化及其離子毒害

土壤是植物生長(zhǎng)和發(fā)育的載體,任何影響土壤物屬性的因素都會(huì)影響植物生長(zhǎng)。大氣氮沉降一方面增加土壤氮含量,同時(shí)也作為酸源,降低土壤pH,導(dǎo)致土壤酸化[1]。土壤pH主要由土壤母質(zhì)決定,它通過(guò)控制土壤的礦質(zhì)養(yǎng)分有效性,影響植物生長(zhǎng)[33]。大氣氮沉降對(duì)英國(guó)酸性草地植物群落物種多樣性影響的研究表明,土壤酸化可能是導(dǎo)致大氣氮沉降引起物種喪失的主要原因[34]。但近期在內(nèi)蒙古草原對(duì)氮添加長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)發(fā)現(xiàn),短期氮添加并未顯著降低土壤pH,但植物物種多樣性出現(xiàn)了明顯降低,說(shuō)明除了土壤酸化外,氮富集導(dǎo)致物種丟失可能還存在其它機(jī)制[35]。

無(wú)論是在酸性還是堿性土壤草地,植物物種都經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期自然選擇,高度適應(yīng)了其土壤特性。從理論上推測(cè),氮沉降通過(guò)酸化土壤,改變土壤礦質(zhì)養(yǎng)分的穩(wěn)態(tài)和有毒金屬離子的釋放,造成植物毒害,進(jìn)而影響草地物種多樣性[1]。此外,氮沉降通過(guò)酸化土壤改變土壤礦質(zhì)養(yǎng)分有效性,影響植物生長(zhǎng)和物種多樣性的研究主要來(lái)自歐洲酸性草地[36—38]。酸性土壤中Al3+、Mn2+和Fe3+濃度較高,對(duì)植物產(chǎn)生潛在的毒害作用。鋁毒害是酸性土壤中制約植物生長(zhǎng)的主要環(huán)境因子[35]。當(dāng)土壤pH < 5時(shí),對(duì)植物有毒害的Al3+在土壤中活化[39]。Al3+的毒害作用主要是抑制根系生長(zhǎng),最終導(dǎo)致根系吸收水分和養(yǎng)分功能喪失,影響植物的正常生長(zhǎng)[37—38]。雖然有研究結(jié)果表明,大氣氮沉降引發(fā)的草地物種多樣性降低與土壤中Al3+含量呈正相關(guān)關(guān)系[38],但在氮富集條件下保留的物種耐鋁毒的機(jī)制仍不清楚。由于酸性土壤中的本底Mn2+含量相對(duì)較高,酸性草地植物可能已經(jīng)具備耐高錳的能力,而且氮富集導(dǎo)致的土壤酸化對(duì)進(jìn)一步增加其含量的幅度較小[40],所以未見(jiàn)有酸性草地植物遭受錳毒害的報(bào)導(dǎo)。另外,土壤酸化會(huì)使土壤釋放更多的Fe3+,但雙子葉植物不能直接吸收Fe3+,需要借助植物根系的鐵還原酶將Fe3+還原為Fe2+才能被植物吸收[33],所以也沒(méi)有在酸性土壤中報(bào)道鐵毒害的現(xiàn)象。

與酸性土壤草地不同,我國(guó)蒙古高原、青藏高原、黃土高原草地土壤屬于偏堿性鈣質(zhì)性土壤,生長(zhǎng)在其上的植物物種高度適應(yīng)了其土壤養(yǎng)分狀態(tài),即土壤的Fe3+、Mn2+、磷等有效性低,而鹽基陽(yáng)離子(Ca2+、Mg2+、K+)含量較高,土壤緩沖酸化能力較強(qiáng)。大量調(diào)查與野外氮添加控制試驗(yàn)表明,氮富集同樣能導(dǎo)致我國(guó)蒙古高原、青藏高原、黃土高原草地土壤酸化和物種多樣性降低[14—16]。在內(nèi)蒙古典型草原,施氮(16 kg hm-2a-1和32 kg hm-2a-1)8年后土壤pH由7.05分別降至6.18 和5.79,而植物物種多樣性則分別降低了35% 和39%[35]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn),氮添加酸化土壤的同時(shí),顯著增加了土壤中Mn2+、Fe3+、Cu2+的含量,其中Mn2+離子含量的增加最為明顯[41]。土壤Mn2+的含量主要由土壤pH和氧化還原電位決定,我國(guó)蒙古高原、青藏高原、黃土高原具有高pH和高氧化還原電位。因此,其土壤具有低Mn2+含量的特征。氮富集誘導(dǎo)的土壤Mn2+活化,使長(zhǎng)期生長(zhǎng)在低Mn2+土壤環(huán)境的植物面臨巨大錳毒害的危險(xiǎn)。與酸性土壤中的鋁毒害不同,植物過(guò)量的累積錳會(huì)影響鐵的吸收,最終導(dǎo)致光合速率的降低[42]。雙子葉植物和單子葉禾草對(duì)鐵的吸收存在不同機(jī)制,因此氮富集導(dǎo)致的土壤酸化促進(jìn)土壤Mn2+的釋放,使雙子葉植物葉片累積過(guò)量Mn造成毒害,影響Fe的吸收及其光合等生理過(guò)程,這已經(jīng)成為溫帶堿性鈣質(zhì)草地氮沉降導(dǎo)致植物多樣性降低的一個(gè)重要機(jī)制[35](圖 1)。

圖1 氮沉降導(dǎo)致土壤酸化降低草地物種多樣性的圖解

1.4 養(yǎng)分失衡

在自然生態(tài)系統(tǒng)中,植物物種與其環(huán)境協(xié)同進(jìn)化過(guò)程中形成了穩(wěn)定的化學(xué)計(jì)量關(guān)系,當(dāng)大規(guī)模外源性養(yǎng)分輸入草地生態(tài)系統(tǒng)后,打破了已有的穩(wěn)定化學(xué)計(jì)量關(guān)系,引起土壤和植物體內(nèi)養(yǎng)分失衡,可能誘導(dǎo)一些物種在植物群落中喪失。氮沉降主要影響土壤和植物體內(nèi)氮磷平衡,最終影響植物群落物種組成[43]。在磷限制的草地生態(tài)系統(tǒng)中,土壤中較低的磷含量往往限制低量的氮沉降引起的快速型植物的生長(zhǎng),從而減輕氮沉降對(duì)物種多樣性的影響,但就大規(guī)模的氮沉降而言,較低的土壤磷含量往往引起植物體內(nèi)氮磷比大幅增加,一些植物因磷限制而在植物群落中喪失,從而降低了植物群落的物種多樣性[43]。與氮限制草地生態(tài)系統(tǒng)相比,磷限制草地生態(tài)系統(tǒng)孕育更多的物種,特別是瀕危物種、雜類草物種多樣性明顯高于氮限制生態(tài)系統(tǒng)[44—46]。在荷蘭和比利時(shí),70%的瀕危物種生活在磷限制草地生態(tài)系統(tǒng)[44],其主要原因在于:磷在土壤中存在形式的多樣性,不同植物或功能群物種形成獲取磷的不同策略,比如根系分泌磷酸活性酶、酸化根際、形成菌根或排根,產(chǎn)生了生態(tài)位分化,最終形成較大適應(yīng)低磷生態(tài)系統(tǒng)的物種庫(kù)。此外,根據(jù)植物功能性狀,對(duì)磷敏感的植物往往具有株型低矮、抗逆性強(qiáng)、生長(zhǎng)緩慢等特征[45—46],土壤中有效磷的增加促進(jìn)生長(zhǎng)較快的植物迅速生長(zhǎng)對(duì)其產(chǎn)生光競(jìng)爭(zhēng)排斥[46]。Soons等[47]通過(guò)整合全球氮、磷養(yǎng)分添加試驗(yàn)數(shù)據(jù),仍然認(rèn)為氮添加(并非磷添加)是導(dǎo)致植物物種多樣性喪失主要驅(qū)動(dòng)因子。

在我國(guó)蒙古高原、青藏高原、黃土高原草地生態(tài)系統(tǒng),土壤中有效磷的含量較低,長(zhǎng)期生活在該土壤中的植物已經(jīng)形成適應(yīng)低磷的機(jī)制,比如:在內(nèi)蒙古典型草原生長(zhǎng)共優(yōu)勢(shì)種植物冷蒿(Artemisiafrigida)和克氏針茅(Stipakrylovii),對(duì)磷具有不同利用策略[48],但連續(xù)12年以每年160 kg/hm2的氮添加顯著提高土壤中有效磷含量[49],這是否與氮沉降導(dǎo)致的物種喪失有一定的聯(lián)系,目前尚未進(jìn)行系統(tǒng)研究。此外,目前磷對(duì)植物物種多樣性的影響的報(bào)道主要集中在歐洲酸性土壤的草地生態(tài)系統(tǒng),是否在我國(guó)北方堿性土壤草原也存在這種現(xiàn)象,有待于進(jìn)一步調(diào)查或長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)研究。已有大量的研究報(bào)道,在澳大利亞和南非磷貧瘠的土壤中生長(zhǎng)的植物,當(dāng)外源性磷輸入增加土壤中有效磷含量時(shí),這些植物出現(xiàn)了葉片衰老和壞死,通常把這種現(xiàn)象稱為“磷毒”[49]。磷毒的形成機(jī)制在生理和分子水平進(jìn)行了廣泛的研究,但目前尚未達(dá)成共識(shí)[49]。植物磷毒也可能解釋在磷限制生態(tài)系統(tǒng)比磷豐富生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性更高的現(xiàn)象。但目前尚未有在氮添加水平下土壤有效磷的增加對(duì)草地生態(tài)系統(tǒng)植物物種產(chǎn)生磷毒害的報(bào)道。

1.5 氮素本身對(duì)植物的毒害

在自然生態(tài)系統(tǒng),共存物種由于長(zhǎng)期競(jìng)爭(zhēng)導(dǎo)致種內(nèi)和種間利用養(yǎng)分資源的分化,形成不同植物以不同方式利用土壤中不同化學(xué)形態(tài)養(yǎng)分資源的格局,從而促進(jìn)物種共存,保持物種多樣性,維持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。大規(guī)模的大氣氮沉降增加土壤有效氮含量,改變了土壤中不同形態(tài)氮的比例。因此,植物能靈活改變氮的利用方式的物種有可能在競(jìng)爭(zhēng)中取勝[50]。植物優(yōu)先吸收的氮素形態(tài)與土壤中各種形態(tài)氮的有效性有關(guān)[51]。例如,在北極凍原、溫帶草地、北方針葉林等土壤貧瘠的生態(tài)系統(tǒng)中的植物能吸收有機(jī)氮[52]。在北極凍原,土壤中氮素不僅在時(shí)空上出現(xiàn)分化,而且植物群落中優(yōu)勢(shì)種往往利用最豐富化學(xué)形態(tài)氮,最終幾乎形成群落中物種豐度與土壤中氮豐度相對(duì)應(yīng)的關(guān)系[53],氮形態(tài)分化一方面促進(jìn)物種共存,另一方面提高了氮利用效率。然而,在溫帶草地生態(tài)系統(tǒng),植物主要吸收無(wú)機(jī)態(tài)氮[54],特別是硝態(tài)氮[55],這也許是在溫帶草地近似中性的土壤環(huán)境中,硝態(tài)氮是土壤中氮的主要存在形式。

在我國(guó),銨態(tài)氮是大氣氮沉降的主要形態(tài)[4]。當(dāng)?shù)匾凿@態(tài)氮的形式進(jìn)入土壤往往會(huì)引起土壤酸化,從而抑制其硝化過(guò)程,導(dǎo)致土壤中銨態(tài)氮積累,提高土壤中銨態(tài)氮比例。土壤中主要形態(tài)氮及其不同形態(tài)氮比例影響植物生長(zhǎng),而且長(zhǎng)期生長(zhǎng)在不同生境中的植物對(duì)土壤中不同形態(tài)氮利用具有一定的選擇性。一般而言,適應(yīng)酸性土壤生長(zhǎng)的嫌鈣和低氧化還原勢(shì)土壤條件下生長(zhǎng)的植物主要利用銨態(tài)氮,而在pH較高的石灰性土壤上生長(zhǎng)喜鈣植物主要吸收硝態(tài)氮[50]。在我國(guó)北方溫帶草地生態(tài)系統(tǒng),大多數(shù)土壤屬于鈣質(zhì)的偏堿性土壤,由此推測(cè)在其生長(zhǎng)的大多數(shù)植物主要吸收利用硝態(tài)氮。但這些植物是通過(guò)何種策略應(yīng)對(duì)以銨態(tài)氮沉降為主的氮沉降,目前缺乏系統(tǒng)研究。

一直以來(lái),銨態(tài)氮對(duì)草地植物物種多樣性影響的研究主要集中在歐州歐石楠土壤和酸性土壤中,而我國(guó)北方草地土壤屬于偏堿性的石灰性土壤,土壤中銨態(tài)氮濃度相對(duì)較低。但長(zhǎng)期氮添加導(dǎo)致土壤酸化,是否銨態(tài)氮也會(huì)對(duì)草地植物造成毒害需要長(zhǎng)期系統(tǒng)的研究。盡管在我國(guó)草地生態(tài)系統(tǒng)已經(jīng)有大量的原位氮添加試驗(yàn)平臺(tái),但研究不同形態(tài)氮對(duì)草地植物影響的報(bào)道相對(duì)較少。到目前為止,僅有Song等[56]報(bào)道6年的不同形態(tài)氮添加對(duì)我國(guó)青藏高原高寒草地生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性沒(méi)有顯著的影響,但不同功能群的物種對(duì)不同形態(tài)氮的響應(yīng)不同。盡管這份研究首次在國(guó)內(nèi)報(bào)道不同形態(tài)氮對(duì)草地植物群落的影響,但并未考慮在研究地點(diǎn)土壤堿性的特征(pH=8),而且該試驗(yàn)也沒(méi)有使用硝化抑制劑,在這種條件下施用的銨態(tài)氮很快通過(guò)硝化作用轉(zhuǎn)化成硝態(tài)氮,銨態(tài)氮在土壤中保留時(shí)間很短,因此該研究結(jié)果可能低估了銨態(tài)氮對(duì)植物群落的影響。此外,已有的研究發(fā)現(xiàn),在北極凍原,土壤中氮礦化速率極低,許多植物形成了能吸收有機(jī)氮策略[53],是否在我國(guó)青藏高原草地植物物種也具有這種氮吸收策略,目前尚未報(bào)道。因此,一方面采用合理的方法抑制銨態(tài)氮在土壤中硝化過(guò)程,合理評(píng)價(jià)不同形態(tài)氮對(duì)我國(guó)北方草地生態(tài)系統(tǒng)、不同功能群及其物種的影響,以便解析不同植物及其功能群物種對(duì)氮沉降的不同時(shí)空響應(yīng),將有助于進(jìn)一步闡明氮素本身對(duì)草地植物多樣性的影響；另一方面,采用同位素標(biāo)記不同形態(tài)氮,研究不同區(qū)域、不同草地類型植物物種或功能群對(duì)氮素吸收利用策略,對(duì)認(rèn)識(shí)氮沉降背景下草地植物群落結(jié)構(gòu)與功能的變化具有重要意義。

1.6 次生脅迫

大規(guī)模的大氣氮沉降通過(guò)降低植物對(duì)病蟲害的抵抗能力和改變土壤微生物群落組成等間接影響植物物種的多樣性[1]。首先,氮沉降提高了植物群落生產(chǎn)力、增加了植物體內(nèi)蛋白質(zhì)含量和改變了蛋白質(zhì)組成、降低了植物體內(nèi)鈣含量、改變次生代謝產(chǎn)物含量,最終不僅提高了病原菌及其昆蟲食物資源的質(zhì)量和數(shù)量,而且降低植物對(duì)病蟲害的防御和抵抗能力[57]。因此,長(zhǎng)期氮添加可能會(huì)導(dǎo)致草地植物群落病蟲害的爆發(fā),間接降低草地植物物種多樣性。Bobbink等[58]認(rèn)為大氣氮沉降是歐洲歐石楠荒漠中帚石楠甲蟲 (Lochmaeasuturalis) 頻繁爆發(fā)的主要原因,但這與對(duì)我國(guó)內(nèi)蒙古草原亞洲小飛蝗 (Oedaleusasiaticus) 爆發(fā)的原因恰恰相反,如在內(nèi)蒙古溫帶草原,重度放牧導(dǎo)致植物體內(nèi)氮含量下降,從而引起喜食低氮的亞洲小飛蝗爆發(fā)[59]。與禾草相比,雜類草葉片中蛋白含量更高,硅和鈣的含量相對(duì)較低,因此雜類草也許更易遭受蟲害。在美國(guó)高草草原長(zhǎng)期氮添加和昆蟲原位控制試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn),控制昆蟲增加了群落中雜類草相對(duì)豐度,導(dǎo)致禾草和雜類草的比率增加[60],這也可能是氮添加后期一些雜類草進(jìn)一步喪失有關(guān)。在內(nèi)蒙古典型草原12年的氮肥添加發(fā)現(xiàn),每年20 kg/hm2氮添加明顯降低雜類草冷蒿葉片中的鈣含量[26],但是否在我國(guó)北方溫帶草原,長(zhǎng)期氮沉降是否導(dǎo)致蟲害發(fā)生,從而降低地上植物物種多樣性,目前尚未報(bào)道。

此外,大規(guī)模的大氣氮沉降也會(huì)降低草地植物對(duì)病原菌的抵抗能力,從而間接降低植物物種多樣性；其主要原因是氮添加提高植物葉片中氮含量,為病原菌生長(zhǎng)、繁殖提供養(yǎng)料,或者氮沉降降低了植物體內(nèi)防御性化合物的含量[61]。此外,不同功能群物種對(duì)長(zhǎng)期氮添加引發(fā)的病害具有不同的響應(yīng),例如在美國(guó)高草草原,長(zhǎng)期氮添加增加碳四禾草體內(nèi)蛋白含量,從而提高真菌病害侵染和繁殖,降低了碳四禾草葉片壽命[62],因此這也許是長(zhǎng)期氮添加導(dǎo)致在美國(guó)碳四禾草優(yōu)勢(shì)種逐漸被碳三禾草所取代的原因之一。氮沉降往往降低土壤和宿主植物體內(nèi)菌根真菌的多樣性性和生物量,導(dǎo)致菌根真菌為宿主植物供給養(yǎng)分的能力下降,進(jìn)而間接影響地上植物的群落組成[63]。在內(nèi)蒙古典型草原連續(xù)12年氮添加降低優(yōu)勢(shì)種雜類草冷蒿根內(nèi)叢枝菌根真菌的多樣性和侵染率,但優(yōu)勢(shì)種禾草叢枝菌根真菌對(duì)氮添加沒(méi)有任何響應(yīng)[64]。因此,揭示不同功能群或物種對(duì)菌根真菌和氮添加的響應(yīng)機(jī)制,將有助于進(jìn)一步闡明菌根真菌在植物物種喪失過(guò)程中的作用。

2 結(jié)論與展望

大氣氮沉降降低草地植物物種多樣性已成為普遍現(xiàn)象,就其成因機(jī)制目前尚未達(dá)成共識(shí),因此有必要開展系統(tǒng)綜合的動(dòng)態(tài)研究。目前已報(bào)道的可能機(jī)制主要包括氮添加引起的不同功能群植物對(duì)地上和地下資源的競(jìng)爭(zhēng)、植物群落更新限制、土壤酸化誘導(dǎo)的金屬離子毒害、氮素本身對(duì)植物的影響、外源性氮輸入對(duì)植物及其土壤生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分穩(wěn)態(tài)的擾動(dòng)、氮沉降引起的對(duì)植物病害、蟲害、土壤微生物群落的影響間接作用于地上植物群落的過(guò)程。但在以往氮沉降對(duì)草地植物物種多樣性的研究中,缺乏在氮沉降背景下土壤過(guò)程、植物功能性狀、植物生理生態(tài)過(guò)程的時(shí)空變化的系統(tǒng)整合研究,導(dǎo)致難以區(qū)分眾多土壤和生物學(xué)過(guò)程變化在草地生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)與功能對(duì)氮沉降響應(yīng)中的因果關(guān)系,因此在以后的研究中應(yīng)該優(yōu)先考慮以下幾個(gè)方面:首先,關(guān)注氮沉降對(duì)土壤變化過(guò)程的影響,研究氮添加對(duì)土壤pH、礦質(zhì)元素有效性變化、不同植物礦質(zhì)養(yǎng)分利用策略、植物根系屬性、光合特性等影響,在物種、功能群和群落水平,探討草地植物多樣性對(duì)氮沉降的響應(yīng),揭示氮沉降對(duì)草地生態(tài)系統(tǒng)生物地球化學(xué)循環(huán)、物種適應(yīng)對(duì)策、生物多樣性維持的作用機(jī)理,闡明在氮沉降背景下土壤圈-植物圈相互作用過(guò)程在草地生態(tài)系統(tǒng)多樣性與生產(chǎn)力維持中的作用機(jī)制,為草地生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)利用提供理論依據(jù)；其次,與歐洲酸性土壤草地生態(tài)系統(tǒng)相比,我國(guó)北方草地屬于鈣質(zhì)土壤,土壤pH相差甚遠(yuǎn),因此盡管外源性氮輸入導(dǎo)致土壤酸化,但很少達(dá)到歐洲草地土壤酸化的程度,所以在土壤酸化未達(dá)到鋁離子對(duì)植物毒害之前,土壤中錳離子濃度的劇增已經(jīng)對(duì)一些植物產(chǎn)生毒害,但這一過(guò)程還需要進(jìn)一步長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)金屬離子毒害的動(dòng)態(tài)過(guò)程,而且需要挖掘不同植物物種、功能群以及同一植物地上和地下部分對(duì)金屬離子響應(yīng)差異的生理生態(tài)機(jī)制；再次,氮沉降對(duì)草地生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性的影響是一個(gè)長(zhǎng)期的動(dòng)態(tài)過(guò)程,是外源性氮輸入引起的各種因子變化綜合作用的結(jié)果,但每種機(jī)制也許在不同時(shí)期或不同的草地生態(tài)系統(tǒng)中占主導(dǎo)地位,因此有必要在將來(lái)的研究中探討驅(qū)動(dòng)不同時(shí)空草地生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性對(duì)氮沉降響應(yīng)的主要機(jī)制?？傊?氮沉降降低草地生態(tài)系統(tǒng)植物物種多樣性是多尺度、多機(jī)制共同作用的結(jié)果,涉及地上與地下資源、短期氮素本身的影響和長(zhǎng)期氮素積累形成次生脅迫、種間和種內(nèi)、功能群之間、植物本身的進(jìn)化適應(yīng)機(jī)制及其功能性狀等綜合作用的結(jié)果,全面系統(tǒng)地考慮這些因素在不同時(shí)空中相對(duì)貢獻(xiàn)和絕對(duì)貢獻(xiàn),有待于闡明其生物學(xué)機(jī)制。