潘煒杰, 祝振昌, 蔡宴朋, 楊志峰

1. 廣東工業(yè)大學(xué)環(huán)境生態(tài)工程研究院, 廣東省流域水環(huán)境治理與水生態(tài)修復(fù)重點(diǎn)實驗室, 廣東 廣州510006;

2. 南方海洋科學(xué)與工程廣東省實驗室(廣州), 廣東 廣州 511458

紅樹林是熱帶、亞熱帶海岸帶地區(qū)高生產(chǎn)能力的海洋生態(tài)系統(tǒng)之一(范航清 等, 2017; 王友紹,2019), 在凈化海水、防風(fēng)消浪、維持生物多樣性、固碳儲碳等方面發(fā)揮著極為重要的作用(Jones et al,1994; Barbier et al, 2011)。然而, 近一百年來, 由于圍海造田、圍墾養(yǎng)殖等人為活動以及全球氣候變化的影響(Marshall, 1994; Chen et al, 2005), 紅樹林生態(tài)系統(tǒng)嚴(yán)重受損, 面積萎縮, 生態(tài)系統(tǒng)退化, 生態(tài)服務(wù)功能下降(Worm et al, 2006; Cochard et al, 2008;Koch et al, 2009)。全球范圍內(nèi), 紅樹林的面積正以每年 0.3%～0.7%的速度減少(Spalding et al, 2010;Hamilton et al, 2016)。近年來, 我國在紅樹林保護(hù)修復(fù)方面取得積極進(jìn)展, 抑制了紅樹林面積急劇減少的趨勢, 但紅樹林總面積仍然偏小、外來生物入侵等問題依然突出(林天維 等, 2020)。

為了恢復(fù)紅樹林濕地面積, 很多地方采取了引進(jìn)外來紅樹物種的措施, 如無瓣海桑(Sonneratia apetala)和拉關(guān)木(Laguncularia racemosa)的引種。我國最早于1985 年和1999 年分別從孟加拉國和墨西哥引入無瓣海桑和拉關(guān)木。此后, 這兩個種又從海南東寨港國家級自然保護(hù)區(qū)引種馴化基地向我國其他省區(qū)再引種, 目前已在海南島及華南沿海多處成林(王炳宇 等, 2020)。多個引種實例結(jié)果表明, 外來紅樹物種相比于鄉(xiāng)土物種, 在困難立地上具有明顯的競爭優(yōu)勢(鐘才榮 等, 2011; 盧昌義 等, 2019;王炳宇 等, 2020)。為此, 很多學(xué)者針對外來物種和鄉(xiāng)土物種的相對競爭能力開展了研究。其中, 拉關(guān)木受到的關(guān)注較多。研究表明, 拉關(guān)木耐寒能力與桐花樹(Aegiceras corniculatum)、白骨壤(Avicennia marina)相當(dāng), 但比木欖(Bruguieragymnorhiza)、紅海欖(Rhizophorastylosa)等其他鄉(xiāng)土樹種強(qiáng), 但弱于秋茄(Kandelia obovata)(陳鷺真 等, 2010; 鐘才榮等, 2011)。鹽處理誘導(dǎo)下拉關(guān)木能響應(yīng)鹽脅迫并上調(diào)抗氧化酶活性, 降低鹽誘導(dǎo)的膜脂過氧化, 提高抗鹽能力(陳堅 等, 2013), 耐鹽性比秋茄和木欖更強(qiáng), 能適應(yīng)較高的鹽度(向敏 等, 2016)。不同鄉(xiāng)土物種對拉關(guān)木化感作用的敏感性不同, 拉關(guān)木水浸提液抑制了桐花樹的生長, 而對正紅樹(Rhizophora apiculata)的生長則表現(xiàn)出一定程度的促進(jìn)作用(楊珊 等, 2020)。還有研究表明, 拉關(guān)木各器官水浸液對其他物種幼苗生長的化感作用強(qiáng)弱不一, 因此處于不同時期的拉關(guān)木對其他物種的影響也不盡相同(王秀麗 等, 2017a, b)。

前期研究主要是從外來引進(jìn)物種的耐寒、耐鹽等抗逆性及化感作用等方面描述外來物種的競爭優(yōu)勢和影響。而近年來的研究表明, 紅樹植物幼苗的定植能力也是其種群更新和擴(kuò)散的一個關(guān)鍵影響因素(Balke et al, 2013)。生長策略不同的紅樹物種, 幼苗地下部分的生長速度對其定植能力有著決定性影響; 根系生長越快, 幼苗抗水動力擾動和泥沙侵蝕能力越強(qiáng)(Balke et al, 2013)。而引種的外來紅樹物種如無瓣海桑和拉關(guān)木等, 通常都具有生長速度較快的特點(diǎn), 因此, 外來紅樹物種可能從幼苗階段就已經(jīng)確立了其相對于鄉(xiāng)土物種的競爭優(yōu)勢。

為了比較外來紅樹物種與鄉(xiāng)土紅樹物種幼苗階段的相對競爭能力, 本研究選取外來引進(jìn)物種拉關(guān)木和鄉(xiāng)土物種白骨壤 (Avicennia marina)開展研究。本研究通過潮汐模擬實驗, 對比分析拉關(guān)木和白骨壤幼苗在早期定居階段的穩(wěn)定性, 探討外來引進(jìn)物種拉關(guān)木相對于鄉(xiāng)土物種的競爭優(yōu)勢, 以期更為全面地掌握紅樹植物相對競爭力的關(guān)鍵決定因素和影響機(jī)制, 為評估外來紅樹物種入侵風(fēng)險以及紅樹林修復(fù)中物種和宜林地的選擇提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實驗設(shè)計

為了比較外來種拉關(guān)木和本地種白骨壤幼苗在定居階段的穩(wěn)定性差異, 本研究開展了基于潮汐水箱的控制實驗, 并通過人工模擬潮灘沖淤(Balke et al, 2013), 模擬先鋒紅樹植物幼苗在光灘的早期定居過程。白骨壤和拉關(guān)木幼苗均由種子萌發(fā)而成,栽種在盛有底泥的PVC 管(盆栽容器, 直徑15cm,高度25cm)中, 每個盆栽栽種一枚白骨壤或者拉關(guān)木種子, 深度為2.5cm。白骨壤和拉關(guān)木的種子采集自廣東省深圳市寶安區(qū)水產(chǎn)科學(xué)研究所, 選取無病蟲害且大小相近的種子用于實驗(圖1a、b)。盆栽底泥來源于珠江口附近的灘涂地, 加水?dāng)嚢杈鶆蚝笥糜诒緦嶒灐嶒灥啄嗔６扔叙ち?、粉砂粒、?xì)砂、粗砂等 4 種類型, 其所占比例分別為 4.54%、49.41%、25.2%、20.84%; 中值粒徑為16.42μm; 底泥容重為1.08g·cm-2。粒度分級標(biāo)準(zhǔn)參照國際土壤劃分要求(李天杰 等,2004)。

圖1 潮汐箱系統(tǒng)設(shè)置a. 拉關(guān)木種子; b. 白骨壤種子; c. 潮汐水箱; d. 波浪水槽Fig. 1 Tidal box system setup. (a) L.racemosa seeds; (b)A.marina seeds; (c) tanks for simulating tides; (d) wave flume

實驗設(shè)置3 個處理組, 分別為淤積組、侵蝕組和空白對照組。淤積和侵蝕的速率均為 1cm/周,通過人工增加或移除底泥實現(xiàn)。在幼苗栽種前, 盆栽容器底部都對應(yīng)做了不同的預(yù)處理, 淤積組盆栽容器底部放置四片厚1cm 墊片, 侵蝕組和對照組的盆栽容器底部放置一片厚1cm 墊片。淤積處理時, 通過把盆栽底部墊片取走, 用底泥把盆栽頂部空余的 1cm 空間填滿, 模擬底床淤積淹沒1cm 的深度; 侵蝕組處理時, 通過在盆栽底部添加墊片(1cm), 把超出盆栽頂部多余的底泥移除,模擬底床侵蝕裸露1cm 的深度; 空白對照組不做任何處理。

每種處理各有10 個重復(fù), 兩個物種共計60 盆,隨機(jī)放置于6 套不同的潮汐箱系統(tǒng)中培養(yǎng)。每一套潮汐水箱系統(tǒng)由置于上下兩層的塑料水箱(1.1m×1m×0.65m)組成(圖1c), 通過水泵、排水管和定時裝置產(chǎn)生周期性的淹水/排干過程, 模擬潮灘濕地漲落潮周期。實驗所用海水由人工配制而成, 使用粗海鹽加自來水混合, 鹽度為15‰。模擬的潮汐條件為半日潮, 每次持續(xù)2.5h。漲潮期內(nèi)使人工配制的海水停留在上層潮汐海水盆, 這時底床全部被人工海水淹沒; 退潮時人工海水由下層潮汐海水盆儲存。試驗期間及時補(bǔ)充因蒸發(fā)而失去的淡水, 以保持鹽度恒定。

所有盆栽在自然光條件下培育34d, 期間進(jìn)行3次淤積或侵蝕處理, 時間分別在第14、21 和28 天。實驗期間觀察記錄幼苗的生長情況, 于第4、7、10、13、17、20、27 和34 天進(jìn)行株高的測定, 同時記錄幼苗的存活狀況。本實驗中, 幼苗脫離盆栽底床或幼苗發(fā)黑枯萎則被認(rèn)為“死亡”。實驗結(jié)束時(第35天), 對所有存活幼苗進(jìn)行臨界侵蝕深度(critical erosion depth, CED)的測量。CED 是指水動力擾動條件下使幼苗倒伏所需要的最小侵蝕深度, 是表征紅樹林幼苗在水動力和灘面沖淤擾動下穩(wěn)定性的一個指標(biāo)(Balke et al, 2011)。

本實驗CED 的測量方法參照Balke 等(2011)的前期研究, 在小型推板式波浪水槽中(圖1d, 長度3.7m, 寬度0.7m)進(jìn)行, 通過空壓壓縮機(jī)驅(qū)動推板,產(chǎn)生波浪。臨界侵蝕深度測定期間, 通過預(yù)先在盆栽底部添加若干0.5cm 厚度的墊片及移除表面底泥來模擬侵蝕; 每次0.5cm 侵蝕處理之后, 將盆栽置于水槽中模擬海浪擾動, 共計7 次波浪(水深15cm,波高7cm)沖擊, 持續(xù)時間約1min。重復(fù)上述實驗,直至幼苗脫離底床, 此時記錄下碟片數(shù)量, 統(tǒng)計底部增加碟片的總厚度(即總侵蝕深度), 此數(shù)值即為臨界侵蝕深度。測試結(jié)束后, 將盆栽中的幼苗小心取出, 用水洗去附著底泥, 記錄幼苗的生長情況,測量幼苗的莖長、主根長度、發(fā)根數(shù)。

1.2 數(shù)據(jù)分析

采用雙因素方差分析(two-way ANOVA)檢驗沖淤處理和物種類型對幼苗株高、主根長和臨界侵蝕深度的影響, 并運(yùn)用Person 相關(guān)分析方法分析幼苗根冠比與臨界侵蝕深度的相關(guān)性。所有統(tǒng)計分析均在RStudio (https://www.r-project.org) 中完成, 顯著性水平設(shè)定為α=0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 沖淤處理對幼苗存活的影響

淤積與侵蝕處理對于幼苗的存活率影響如圖2所示。侵蝕處理降低了幼苗的存活率, 兩物種幼苗的存活率均下降到70%; 淤積處理對拉關(guān)木幼苗存活率并無影響, 而白骨壤存活率下降到80%。總體來說, 淤積或侵蝕處理下拉關(guān)木比白骨壤的存活率更高。

圖2 沖淤作用對幼苗存活率的影響Fig. 2 Effect of simulated sediment dynamics on seedling survival

2.2 沖淤處理對幼苗生長的影響

淤積和侵蝕處理對拉關(guān)木和白骨壤幼苗的地上部分生長影響不盡相同(圖3a, 表1)。淤積處理促進(jìn)了拉關(guān)木地上部分的生長, 而白骨壤地上部分的生長受到抑制。其中, 拉關(guān)木在淤積處理下的平均株高為14.5cm, 相對于對照組增長了24.8%; 白骨壤在淤積處理下的平均株高為11.4cm, 相對于對照組下降了5%(圖3a)。侵蝕處理下, 兩種植物幼苗的平均株高均比對照組要矮; 其中, 拉關(guān)木的平均株高為9.9cm, 白骨壤的平均株高為11.1cm, 與對照組相比分別下降了14.3%和7.1%, 拉關(guān)木株高下降幅度大于白骨壤(圖3a)。

圖3 沖淤作用對幼苗株高(a)和主根長(b)的影響及各組根冠長度比(c)Fig. 3 Effects of simulated sediment dynamics on seedlings grown (a) and main root length (b) and the root-to-shoot length ratio (c) of each group

表1 物種類型和沖淤處理對幼苗株高、主根長與臨界侵蝕深度影響的雙因素方差分析Tab. 1 Two-way ANOVAs of the effects of accretion/erosion treatment and species type on the shoot height, length of main root and critical erosion depth, respectively

沖淤處理和物種類型對幼苗主根生長均存在顯著影響(圖3b, 表1)。淤積處理的情況下, 幼苗根部生長受到抑制, 主根長低于對照組; 而在侵蝕處理下, 幼苗主根長高于對照組。在淤積處理下, 拉關(guān)木幼苗平均主根長為11.2cm, 白骨壤幼苗平均主根長為 9.5cm, 相對于對照組分別下降了 23.8%和15.3%。在侵蝕處理下, 拉關(guān)木的平均主根長為18.9cm, 白骨壤的平均主根長為13.2cm, 較各自對照組分別增長了37.3%和17.4%(圖3b)。拉關(guān)木的增長幅度約是白骨壤的2 倍。在各處理下, 外來植物拉關(guān)木的平均主根長均大于鄉(xiāng)土植物白骨壤(圖3b)。

淤積和侵蝕處理對于幼苗的根冠長度比有顯著影響(圖3c, 表1)。在淤積處理的情況下, 幼苗根冠長度比出現(xiàn)下降趨勢; 在侵蝕處理的情況下, 幼苗根冠長度比呈現(xiàn)上升的趨勢。在淤積處理下, 拉關(guān)木幼苗根冠長度比0.75, 白骨壤為0.91, 相對于各自對照組分別下降了36.9%和15.9%。在侵蝕處理下, 拉關(guān)木幼苗根冠長度比2.16, 白骨壤為1.24, 相對于各自對照組分別增加了82.2%和14.1%。拉關(guān)木幼苗根冠長度比約大于白骨壤2 倍, 反映出侵蝕情況下拉關(guān)木幼苗根部長度增長更快。

2.3 沖淤處理對幼苗臨界侵蝕深度的影響

淤積和侵蝕處理對于兩先鋒物種的臨界侵蝕深度有顯著影響(圖4、表1)。侵蝕處理提高了幼苗的臨界侵蝕深度, 而淤積處理降低了幼苗的臨界侵蝕深度。外來引種拉關(guān)木的臨界侵蝕深度在每個處理組中都大于鄉(xiāng)土物種白骨壤。在侵蝕處理的條件下,拉關(guān)木的臨界侵蝕深度為 20.1cm, 比白骨壤深8.1cm; 淤積處理的條件下, 拉關(guān)木的臨界侵蝕深度為9cm, 比白骨壤深0.6cm。

圖4 不同處理組的臨界侵蝕凈深度Fig. 4 Critical erosion depth of different treatment groups

Pearson 相關(guān)分析結(jié)果表明兩物種幼苗的臨界侵蝕深度與幼苗根冠比呈顯著正相關(guān)關(guān)系(圖5)。隨著幼苗根冠比越大, 幼苗臨界侵蝕深度越深。幼苗從淤積到侵蝕的過程中, 根冠比與臨界侵蝕深度也隨之增大。兩物種之間存在不同差異, 隨著根冠比的增長, 拉關(guān)木的臨界侵蝕深度增長比白骨壤快。

圖5 臨界侵蝕凈深度與拉關(guān)木(a)和白骨壤(b)根冠長度比的相關(guān)關(guān)系Fig. 5 Relationship between critical erosion depth and root-to-shoot length ratio of L. racemosa (a) and A. marina (b)

3 討論

物理干擾對幼苗建立的影響已被認(rèn)為是生物地貌系統(tǒng)中定植的主要瓶頸(Maun, 1994; Lichter, 2000;Lovelock et al, 2010)。因此, 紅樹林幼苗定居早期階段的穩(wěn)定性對于紅樹林能否在困難立地上建立種群至關(guān)重要。本研究通過實驗?zāi)M潮灘的沖淤擾動,結(jié)果表明, 相比于鄉(xiāng)土紅樹植物白骨壤, 外來紅樹植物拉關(guān)木由于根系生長速度更快、根冠長度比更大, 其幼苗在定居早期階段抗波浪擾動和泥沙侵蝕的能力更強(qiáng), 故而擁有更高的種群更新和擴(kuò)張潛力(Bouma et al, 2016)。這可能是外來紅樹植物相對競爭能力強(qiáng)于鄉(xiāng)土種的一個重要原因。

困難立地(即光灘)是典型的脅迫環(huán)境, 紅樹植物幼苗的定植受到水動力(水流、波浪)及其導(dǎo)致的底床侵蝕作用的干擾(Cao et al, 2020)。潮水淹沒時,定居的紅樹植物幼苗在浮力、波浪和水流擾動的組合作用下存在被沖刷和連根拔除的風(fēng)險(Balke et al,2011), 幼苗的錨定能力是決定其存活的關(guān)鍵因素,而幼苗的錨定能力與根系的發(fā)育密切相關(guān)(Redelstein, 2018)。本研究表明, 在侵蝕處理的脅迫條件下, 幼苗的根部發(fā)育得到促進(jìn), 幼苗增加了根部生物量的分配, 而地上部分發(fā)育受到抑制, 說明幼苗在侵蝕脅迫下增加了地下部分生物量的分配,減少了地上部分生物量的分配, 從而抵御底床侵蝕的變化, 使自身穩(wěn)固錨定在底床上。同時, 相較于泥沙淤積, 底床侵蝕擾動對紅樹幼苗的威脅更大, 同等規(guī)模的侵蝕造成的死亡率高于淤積; 這一結(jié)果與前人針對鹽沼先鋒植物和紅樹林幼苗開展的研究一致(Balke et al, 2013; Cao et al, 2018)。拉關(guān)木幼苗主根長的增長幅度約是白骨壤的兩倍, 而株高與白骨壤相近, 因此根冠長度比約是白骨壤的兩倍, 故而穩(wěn)定性更高, 對底床侵蝕的適應(yīng)性更強(qiáng)。在淤積處理的脅迫條件下, 幼苗的根部發(fā)育受到抑制, 幼苗減少了根部生物量的分配, 而地上部分發(fā)育得到促進(jìn),說明幼苗在淤積脅迫下增加了地上部分生物量的分配, 從而抵御環(huán)境的變化, 使自身不被埋沒。然而地上部分的快速生長, 會使幼苗受到拖拽力的作用增強(qiáng)(Balke et al, 2011)。本研究中, 淤積處理下外來物種拉關(guān)木株高增加幅度高于鄉(xiāng)土種白骨壤, 根冠長度比低于白骨壤, 故而其地上部分受到的擾動將更大。但由于幼苗在底床淤積的情況下, 幼苗本身的錨定能力變強(qiáng), 反而需要地上部分的快速發(fā)育, 以獲取外部環(huán)境的陽光和營養(yǎng)等生長條件。由此可見, 外來引種拉關(guān)木更能適應(yīng)困難立地沖淤擾動的變化環(huán)境。

本研究表明, 選擇拉關(guān)木作為紅樹林面積恢復(fù)物種確實有其合理性。拉關(guān)木幼苗根部生長速度快,在潮灘水動力和沖淤擾動條件下更穩(wěn)定且成活率高。因此, 若在不考慮其生態(tài)風(fēng)險的前提下, 拉關(guān)木在紅樹林修復(fù)具有一定的應(yīng)用前景 (張葦 等, 2013;盧昌義 等, 2019; 鄧必玉 等, 2020)。此外, 還應(yīng)對紅樹林修復(fù)的物種選擇和宜林地選擇方面結(jié)合幼苗穩(wěn)定性加以考慮和研究。

4 結(jié)論

我國在紅樹林濕地困難立地的修復(fù)工作中, 嘗試了引進(jìn)外來樹種拉關(guān)木等進(jìn)行紅樹林面積的恢復(fù)(廖寶文 等, 2010; 譚芳林 等, 2018)。本研究從幼苗穩(wěn)定性的角度, 研究了外來引進(jìn)物種拉關(guān)木與鄉(xiāng)土物種白骨壤相對競爭能力, 為外來樹種在困難立林地更具競爭優(yōu)勢這一現(xiàn)象提供了解釋。相比于鄉(xiāng)土植物白骨壤, 外來樹種拉關(guān)木更能適應(yīng)潮灘沖淤的擾動, 其幼苗抗侵蝕能力更強(qiáng), 故而更容易在困難立林地存活。研究結(jié)果可為紅樹林修復(fù)實踐中樹種和宜林地的選擇提供參考, 亦可為評估外來紅樹物種入侵風(fēng)險提供科學(xué)依據(jù)。