陳 吉，蔡柏巖

（1黑龍江大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，哈爾濱 150080；2黑龍江大學(xué)黑龍江省寒地生態(tài)修復(fù)與資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，哈爾濱 150080；3黑龍江大學(xué)農(nóng)業(yè)微生物技術(shù)教育部工程研究中心，哈爾濱 150500）

0 引言

硫是植物生長(zhǎng)發(fā)育所必需的營(yíng)養(yǎng)元素。根據(jù)硫在人體內(nèi)的含量，硫被分為人體所需的大量元素[1]。硫原子有三層電子層，最外層的電子數(shù)是6，由于外層電子的得失傾向，使其有許多價(jià)態(tài)，如-2，0，+2，+4和+6價(jià)。共價(jià)鍵可以以多種方式在原子之間形成，可以是簡(jiǎn)單物質(zhì)的形式，也可以是化合物的形式[2]。硫的生物地球化學(xué)活性比較高，對(duì)環(huán)境變化有良好的適應(yīng)性，能夠在各種價(jià)態(tài)間轉(zhuǎn)換。

最近幾年，全球不同國(guó)家的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)系統(tǒng)普遍出現(xiàn)了虧缺硫素的情況，其原因主要有3個(gè)方面：首先，傳統(tǒng)的含硫化肥逐漸被含量較高的磷肥以及氮肥所代替；其次，隨著科技的不斷迭代發(fā)展，農(nóng)業(yè)作物的產(chǎn)量也呈現(xiàn)出了明顯的增長(zhǎng)趨勢(shì)，使得硫逐漸消耗，在土壤中的含量越來(lái)越低[3]；最后，西方發(fā)達(dá)國(guó)家的生態(tài)環(huán)境日益改善，二氧化硫的排放量得到了良好的控制，土壤中沉積的硫也隨之變少[4]。因此，全球范圍內(nèi)普遍出現(xiàn)了土壤的硫素平衡轉(zhuǎn)變?yōu)樘澣被蛘咿D(zhuǎn)變?yōu)楦辉?，部分地區(qū)的農(nóng)作物產(chǎn)量在一定程度上受到了土壤中硫素含量變化的影響[5]。如今，中國(guó)也面臨著巨大挑戰(zhàn)[6]。中國(guó)的土壤種類(lèi)豐富，不同類(lèi)型的土壤中硫的含量有所差異，土壤中硫的平均含量在100～500 mg/kg之間，一些種類(lèi)的土壤硫含量甚至更高。土壤硫元素的缺乏現(xiàn)已成為了限制植物產(chǎn)量的重要因素[7]。土壤缺硫問(wèn)題若能得到有效解決，對(duì)提高農(nóng)作物產(chǎn)量、植物病害等問(wèn)題有積極意義，然而，首先要了解植物體如何從土壤中吸收硫素，以及硫素在植物體內(nèi)是如何轉(zhuǎn)運(yùn)的。

1 土壤中硫素的特性

1.1 硫元素的重要性

對(duì)于植物的生長(zhǎng)、代謝等活動(dòng)而言，硫元素的作用是不可取代的。從綠色植物在呼吸作用消耗呼吸底物和光合作用消耗無(wú)機(jī)底物的過(guò)程中就可以看出，硫素雖然僅占植株干重的0.1%左右，但卻會(huì)對(duì)植物細(xì)胞生長(zhǎng)發(fā)育的代謝合成等方面產(chǎn)生很大程度影響[8-9]。從其所產(chǎn)生的作用中也可以看出，硫是植物代謝所需的主要營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)之一。它是蛋白質(zhì)、輔酶、輔基、維生素、氨基酸（如Cys和Met）、谷胱甘肽和次生代謝產(chǎn)物（如GSL和磺基類(lèi)黃酮）生物合成所必需的。硫是葉綠素膜不可或缺的結(jié)構(gòu)物質(zhì)，細(xì)胞內(nèi)硫含量的提高有利于葉綠素的合成，進(jìn)而增強(qiáng)植物的光合作用，加強(qiáng)有機(jī)物的合成和累積[10]。含硫氨基酸，如Met、Cys等是蛋白質(zhì)合成的重要原料，所以硫營(yíng)養(yǎng)還影響植物蛋白質(zhì)的合成，植物缺硫時(shí)蛋白質(zhì)合成速率降低，不利于植物正常生長(zhǎng)發(fā)育。此外，硫素還是合成輔酶的重要介質(zhì)，影響酶活性，因此，植物抵抗逆境脅迫時(shí)，硫營(yíng)養(yǎng)發(fā)揮著重要的作用[11]。

了解植物中的硫代謝對(duì)人類(lèi)營(yíng)養(yǎng)也至關(guān)重要，因?yàn)榧琢虬彼崾且环N重要的氨基酸和含有次級(jí)代謝物和特殊肽的物質(zhì)，即谷胱甘肽和聚碳酸酯，對(duì)作物的生物和非生物相互作用及其產(chǎn)量非常重要[12]。硫在生物地球化學(xué)循環(huán)中扮演了重要角色，地殼中，硫的含量約有0.048%（按質(zhì)量記）[13]。在生態(tài)系統(tǒng)中，含硫的化合物能夠以多種形態(tài)存在，并對(duì)生態(tài)系統(tǒng)有著重要作用。在土壤-植物系統(tǒng)中，土壤亞系統(tǒng)中儲(chǔ)存了絕大多數(shù)的硫素，植物根系主要通過(guò)吸收土壤中的無(wú)機(jī)硫維持自身的硫元素需求[14]。然而，最近幾年，由于含硫化肥使用量的大量減少以及土壤中沉降的硫的含量減少，各種生態(tài)系統(tǒng)土壤中的硫含量都顯著降低，植物缺少硫元素而引發(fā)的相關(guān)疾病開(kāi)始頻繁出現(xiàn)[15]，土壤缺硫問(wèn)題逐漸引起全球范圍內(nèi)的關(guān)注[16]。

1.2 土壤中硫素存在形態(tài)

植物維持自身所需硫元素的主要途徑是從土壤吸收。自然情況下，土壤的硫含量在100～1000 mg/kg之間，在土壤表層的硫含量在200～2000 kg/hm2之間[17]。在自然界中，化合態(tài)的硫有4種常見(jiàn)的價(jià)態(tài)，無(wú)機(jī)硫主要由硫化礦、硫酸鹽礦和含碳硫鍵有機(jī)化合物組成，廣泛分布于石油、動(dòng)植物體中。因此，在正常情況下，植物可以通過(guò)根毛等靠近土壤顆粒的器官有效吸收無(wú)機(jī)硫，以此來(lái)補(bǔ)充植物生長(zhǎng)所必須的硫元素[18]。植物有效硫的重要儲(chǔ)存方式就是有機(jī)硫形式，通過(guò)自身的光合作用以及在土壤微生物的幫助下將硫轉(zhuǎn)化為自身營(yíng)養(yǎng)成分。植物根系細(xì)胞從土壤中吸收的硫可通過(guò)蒸騰作用運(yùn)輸?shù)狡渌课?，根系?xì)胞所需的還原硫也可由其他部位轉(zhuǎn)運(yùn)得到。除此以外，植物地上部位的細(xì)胞通過(guò)向根系細(xì)胞轉(zhuǎn)移谷胱甘肽，向根系細(xì)胞發(fā)出吸收硫的信號(hào)[19]。無(wú)機(jī)硫一般以難溶態(tài)、吸附態(tài)以及水溶態(tài)等形式存在，植物可直接通過(guò)吸收水溶性的硫酸鹽來(lái)攝取所需的硫元素，無(wú)機(jī)硫主要受土壤中各種離子的交互作用與土壤溶液pH的影響。影響有機(jī)硫和無(wú)機(jī)硫在土壤中的比例的因素主要包括：土壤性質(zhì)、排水狀況、有機(jī)質(zhì)含量、剖面深度等[20]。

1.3 土壤缺硫現(xiàn)狀及危害

硫是植物生長(zhǎng)發(fā)育必不可少的營(yíng)養(yǎng)元素，如果植物體內(nèi)的有效硫含量不足，很容易引發(fā)植物的相關(guān)疾病，不利于植物的生長(zhǎng)、發(fā)育以及繁殖[21]。目前，世界各地均出現(xiàn)了土壤缺硫情況，其中以北美、非洲、大洋洲、亞洲、西歐較為突出。植物的種類(lèi)不同表現(xiàn)出的缺硫癥狀也有所差異，常見(jiàn)的癥狀有：心葉黃化、葉片發(fā)黃、植株矮小、花期推遲、產(chǎn)量降低等，甚至?xí)璧K植物生殖器官的生長(zhǎng)與發(fā)育，中斷植物的生長(zhǎng)[22]。水稻若存在缺硫問(wèn)題，但易造成返青速度慢、植株矮小、晚熟，影響全年稻谷產(chǎn)量[23]；玉米如果缺硫，會(huì)出現(xiàn)葉叢發(fā)黃、幼葉黃化、植株矮小，并且成熟期推遲[24]；馬鈴薯如果缺硫，會(huì)出現(xiàn)葉脈和葉片大范圍變黃，生長(zhǎng)速度緩慢，而葉片不會(huì)提前脫落，可能出現(xiàn)褐斑，和缺氮的癥狀較為相似[25]。若土壤存在缺硫情況，對(duì)于植物吸收營(yíng)養(yǎng)和正常生長(zhǎng)發(fā)育會(huì)產(chǎn)生不利影響，降低植物對(duì)不利環(huán)境的抗性和耐受性[26]。

2 植物對(duì)土壤硫素的吸收

2.1 可供植物利用的硫

植物可以通過(guò)主動(dòng)吸收直接吸收無(wú)機(jī)硫，并將其轉(zhuǎn)化為人體所需的養(yǎng)分，吸收土壤無(wú)機(jī)硫的形式主要是水溶性的硫酸鹽[27]。在根系吸收無(wú)機(jī)硫的過(guò)程中，需要調(diào)動(dòng)膜上的多種轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，不同的細(xì)胞對(duì)無(wú)機(jī)硫的吸收能力有所差異，表現(xiàn)出硫素的差異性功能[28]。植物主要通過(guò)兩種方式積累生長(zhǎng)發(fā)育所需的硫元素，一種是根系細(xì)胞的吸收，一種是葉片細(xì)胞的累積。與根系細(xì)胞膜上豐富的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白相比，葉片細(xì)胞的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白含量較少，其吸收的硫一般用于細(xì)胞間的交換，因此根系細(xì)胞吸收是植物體積累硫的主要方式[29]。植物根系在吸收了無(wú)機(jī)硫后，利用木質(zhì)部的徑流將其轉(zhuǎn)運(yùn)到其他部位，同時(shí)，植物的蒸騰作用、外界溫度等因素都會(huì)直接影響到硫在體內(nèi)的運(yùn)輸[30]。

2.2 植物根系吸收硫素的方式

植物主要依賴(lài)于根系來(lái)吸收土壤中營(yíng)養(yǎng)，植物生長(zhǎng)發(fā)育所需的大部分營(yíng)養(yǎng)都來(lái)源于其賴(lài)以生存的土壤[31]。根尖是植物根系中最活躍的部分，也是植物吸收土壤營(yíng)養(yǎng)的主要部位[32-33]。該過(guò)程可以分為以下4個(gè)階段：土壤中的養(yǎng)分遷移到根系附近；根系細(xì)胞表面吸附離子[34]；根細(xì)胞通過(guò)跨膜運(yùn)輸?shù)姆绞轿针x子；養(yǎng)分離子向地上部運(yùn)輸及分配。植物根系主要通過(guò)3種方式吸收土壤中的硫素，最常見(jiàn)的一種是土壤溶液中的養(yǎng)分離子通過(guò)質(zhì)流和擴(kuò)散到達(dá)植物根系表面而被直接吸收，當(dāng)土壤溶液中養(yǎng)分離子濃度降低后，土壤顆粒固相吸附的養(yǎng)分離子進(jìn)入液相[35]。在植物根系細(xì)胞進(jìn)行吸收作用的同時(shí)，依據(jù)接觸土壤所傳回的反饋信號(hào)，分泌可以活化難溶性物質(zhì)的有機(jī)酸或氫離子，使得吸收效率進(jìn)一步提升[36]。還有一種方式是，影響各種營(yíng)養(yǎng)離子，進(jìn)而影響吸收效果。由于營(yíng)養(yǎng)離子間的拮抗或促進(jìn)作用，它影響植物的吸收，進(jìn)而影響植物的養(yǎng)分含量[37-38]。

3 植物體硫素的同化

根吸收的硫酸鹽通常是植物硫的主要來(lái)源[39]。在整個(gè)植物水平上，它的吸收、分配、減少和同化都得到很好的調(diào)節(jié)和協(xié)調(diào)，并根據(jù)生長(zhǎng)對(duì)硫的需求進(jìn)行調(diào)整[40]。植物體中的SO42-同化與NO3-類(lèi)似，SO42-同化的過(guò)程主要有3個(gè)階段：活化、還原以及半胱氨酸的合成[41-42]。Cys是SO42-在植物體內(nèi)代謝的最終產(chǎn)物，是生產(chǎn)甲硫氨酸、谷胱甘肽和其他含硫還原代謝物的起始原料[43-44]。

3.1 硫素的活化

硫素的同化過(guò)程首先是硫酸根在植物體內(nèi)的活化，硫酸根的活化是轉(zhuǎn)化為3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)的過(guò)程。在ATP硫?；?ATPS)的作用下，SO42-轉(zhuǎn)化為5-腺甘酰硫酸(APS)，在硫素活化過(guò)程中，APS是重要的分支代謝物，因其具有較高的自由能，所以逆反應(yīng)易更容易進(jìn)行，轉(zhuǎn)化為ATP與SO42-[45]。在APS激酶(APSK)而作用下，APS轉(zhuǎn)化為3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)[46]。PAPS性質(zhì)十分活潑，可以供給硫酸根使某些物質(zhì)轉(zhuǎn)化為硫酸酯。

3.2 硫素的還原

硫酸根轉(zhuǎn)化為硫醚的過(guò)程包括兩步，共轉(zhuǎn)移8個(gè)電子[47]。目前對(duì)于硫素確切的還原途徑還沒(méi)有形成統(tǒng)一的定論，主要有以下兩種假說(shuō)：一是藻類(lèi)和高等植物體內(nèi)的轉(zhuǎn)化途徑，通過(guò)APS磺基轉(zhuǎn)移酶將SO42-轉(zhuǎn)移到含有巰基的化合物上，如GSH，生成硫代磺酸，再通過(guò)鐵氧還蛋白依賴(lài)型硫代磺酸還原酶，轉(zhuǎn)化為硫代硫醚[48-49]；二是微生物轉(zhuǎn)化途徑[50]，通過(guò)APS激酶將APS轉(zhuǎn)化為PAPS，再通過(guò)PAPS還原酶，還原PAPS生成亞硫酸，然后通過(guò)亞硫酸還原酶，由鐵氧還蛋白提供電子，還原生成硫醚。二者的具體過(guò)程有所差異，但最后的結(jié)果是一致的[51]。

3.3 半胱氨酸的合成

半胱氨酸(Cys)是氨基酸中唯一具有活性巰基的氨基酸，它可以形成二硫鍵[52]。Cys中的硫元素以還原形式存在，植物通過(guò)吸收半胱氨酸獲取所需的還原硫。還原硫同化過(guò)程的關(guān)鍵一步就是將還原硫整合為Cys，由此可以將無(wú)機(jī)硫轉(zhuǎn)化為有機(jī)硫[53]。首先，通過(guò)碳-氮代謝獲得的氧乙酰絲氨酸(OAS)經(jīng)絲氨酸乙酰轉(zhuǎn)移酶(SAT)的催化，形成絲氨酸與乙酰CoA[54]。這一步是碳-氮代謝反應(yīng)與硫代謝反應(yīng)相聯(lián)系的關(guān)鍵步驟，對(duì)植物吸收硫素的過(guò)程進(jìn)行調(diào)控。Cys合成的關(guān)鍵酶是氧乙酰絲氨酸硫醇裂解酶(OAS-TL)[55]。Cys在體內(nèi)合成后很快會(huì)轉(zhuǎn)化為其他的含硫化合物，如GSH、甲硫氨酸、胱氨酸等，所以，盡管Cys在體內(nèi)有很大的通量，但實(shí)際儲(chǔ)存量卻不高[56]。

半胱氨酸合成過(guò)程中需要兩種酶，一種是OASTL，另一種是SAT，后者的穩(wěn)定性比前者差，所以其具體的作用機(jī)制還有待進(jìn)一步探究。

4 展望

最近幾年，磷肥、氮肥的使用量逐年增長(zhǎng)，盡管農(nóng)作物的產(chǎn)量得到了極大的提升，但是卻破壞了土壤中的硫平衡，并且使得土壤養(yǎng)分失衡，阻礙了植物對(duì)硫的吸收。除此以外，由于化肥的結(jié)構(gòu)逐漸改變，含硫化肥，如重鈣、過(guò)磷酸鈣等的使用量不斷減少，難以補(bǔ)充土壤中消耗的硫含量。在長(zhǎng)期的化肥不平衡施用過(guò)程中，土壤中的硫含量失衡以及作物缺硫問(wèn)題被掩蓋。同時(shí)，由于環(huán)境問(wèn)題受到了世界廣泛關(guān)注，生態(tài)環(huán)境得到了一定的改善，二氧化硫的排放量受到了控制，對(duì)于農(nóng)業(yè)而言，土壤中的有效硫缺乏在一定程度上制約了其生產(chǎn)和發(fā)展。

最近幾年，眾多學(xué)者都對(duì)植物硫素吸收的相關(guān)機(jī)制展開(kāi)了深入探究，但對(duì)氨基酸合成過(guò)程中的酶的生化研究還比較缺乏，所以筆者認(rèn)為，今后的研究方向應(yīng)該對(duì)以下方面進(jìn)行深入研究：一是植物吸收硫元素過(guò)程中酶的作用機(jī)制；二是植物與微生物共生是否可以提高植物對(duì)硫素的吸收；三是微生物如何幫助植物提高對(duì)硫素的吸收。這些方面也將加速人對(duì)植物體內(nèi)硫素的轉(zhuǎn)運(yùn)的認(rèn)識(shí)，進(jìn)而提高作物產(chǎn)量，解決糧食產(chǎn)量問(wèn)題。