齊占會, 史榮君, 戴明, 韓婷婷, 黃洪輝

1. 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所, 廣東省漁業(yè)生態(tài)環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部外海漁業(yè)開發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣東 廣州510300;

2. 南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室(廣州), 廣東 廣州 511485

1 尖筆帽螺的生物生態(tài)學(xué)特征

1.1 分類地位

尖筆帽螺(Creseis acicula, Rang 1828)隸屬軟體動物門(Mollusca)、腹足綱(Gastropoda)、后鰓亞綱(Opisthobranchia), 翼足目(Pteropoda)、龜螺科(Creseidae)、筆帽螺屬(Creseis)的海洋浮游軟體動物。該種為大洋性暖水種營浮游生活, 是中國黃海和東海浮游軟體動物群落的優(yōu)勢種(張福綏, 1966;徐兆禮, 2008; 胡劍 等, 2008)。

1.2 形態(tài)學(xué)特征

尖筆帽螺軟體部可分為4部分: 頭、足、內(nèi)臟團(tuán)和外套膜(圖1)。頭部有一對觸須和眼, 口的兩側(cè)有一對翼足, 用于游泳和收集食物, 這種翼足結(jié)構(gòu)是該種類最典型的形態(tài)學(xué)特征。尖筆帽螺在游泳時(shí)擺動翼足, 像蝴蝶煽動翅膀, 因此又稱為海蝴蝶(sea butterfly)。在筆帽螺屬中, 該種的個(gè)體最大。尖筆帽螺殼細(xì)長, 呈針形, 一般呈筆直狀, 但也有的個(gè)體殼尖端向左或右略彎。大亞灣尖筆帽螺暴發(fā)期間所采集的樣品殼長范圍為4.13～14.72mm(9.60±2.17mm), 與印度洋海域和日本海域尖筆帽螺的殼長相似(9～12mm)(Nishimura, 1965; Pillai et al, 1979)。殼寬范圍為0.25～1.27mm (0.86±0.25mm),體濕重范圍為2～3.8mg (2.8±0.6mg)。尖筆帽螺的殼表面平滑, 頂端部位具縊勒兩個(gè), 前方者不太明顯,貝殼無色透明或呈淺黃褐色。

圖1 尖筆帽螺形態(tài)特征a. 大亞灣尖筆帽螺樣品照片; b. 示意圖[參照Trégouboff 等(1957)]Fig. 1 Morphological characteristics of Creseis acicula. (a) picture taken in July 2020 in Daya Bay; (b) after Trégouboff et al (1957)

1.3 攝食與消化

尖筆帽螺的攝食方式為濾食性, 通過翼足上纖毛的擺動捕獲和收集硅藻、甲藻和微型甲殼動物等有機(jī)顆粒物, 進(jìn)入口部的食物通過頜的運(yùn)動輸送到口腔前庭或咽部, 咽部生有帶狀齒舌, 齒舌上附生有很多微小的齒。食物經(jīng)由食管進(jìn)入胃部, 胃部有一列咀嚼板結(jié)構(gòu)用于磨碎食物, 胃部連接彎曲的腸道, 經(jīng)消化吸收后的食物殘?jiān)罱K從位于身體中部的肛門排出(Herman, 1998)。

2 尖筆帽螺的分布特征

2.1 地理分布及其影響因素

尖筆帽螺在印度洋、太平洋和大西洋等海域均有分布, 主要生活在500m以淺水層(Albergoni,1975)。世界上多處海域都曾有尖筆帽螺暴發(fā)的記錄, 其中以印度洋暴發(fā)的次數(shù)最多, 包括Karwar、Goa、孟加拉灣等(Krishnamurthy, 1967; Peter et al,1978; Naomi, 1988), 此外, 在西北太平洋日本海中部新瀉島海域(Nishimura, 1965; Morioka, 1980)、墨西哥灣(Hutton, 1960), 以及大西洋地中海(Kokelj et al, 1994)也都有報(bào)道。

溫度和鹽度是影響尖筆帽螺地理分布最重要的環(huán)境因素, 尖筆帽螺其密度沿溫帶地區(qū)向熱帶地區(qū)遞增(Herman, 1998)。由于尖筆帽螺的體液滲透壓受所海水鹽度的影響, 因此其地理分布范圍受海水鹽度的限制。尖筆帽螺等翼足類在大西洋、印度洋和太平洋的溫暖水域分布最為廣泛, 而在紅海等蒸發(fā)量較大, 表層鹽度高于40‰的海域生存的翼足類種類僅有其他海域的一半左右(Herman et al, 1969)。地中海的鹽度低于紅海而高于外海大洋, 該海域的翼足類種類約為同一緯度具有相似溫度海域的75%左右。另一方面, 在黑海以及某些河口等低鹽度水域, 翼足類分布也很少(Herman,1998)。這些現(xiàn)象都表明, 鹽度是影響翼足類分布的重要因素。

2.2 尖筆帽螺在中國海域的分布

尖筆帽螺在中國的黃海、東海和南海均有分布,是很多海域浮游軟體動物群落的優(yōu)勢種。該種為暖水性種類, 適溫下限為15～20℃, 數(shù)量隨著緯度的增加而顯著減少, 分布范圍隨季節(jié)變化明顯, 在黃海水域分布的最北限為34°N, 在31°—34°N海域出現(xiàn)6個(gè)月, 表現(xiàn)為春、夏季隨水溫的上升, 其分布逐漸向北擴(kuò)展, 8—9月達(dá)到最北, 在秋、冬季伴隨著水溫的下降其分布又逐漸向南回縮, 伸縮的范圍超過6～7個(gè)緯度; 在28°—31°N海域全年當(dāng)中出現(xiàn)8個(gè)月(張福綏, 1966)。該種在東海南部的豐度高于北部, 外海高于近岸, 豐度與溫度正相關(guān), 臺灣暖流是決定豐度的重要因素(Xu et al, 2006b)。鹽度方面, 尖筆帽螺在黃海海域基本上沿著33‰～34‰的等鹽線分布, 雖然有時(shí)也會擴(kuò)展到32‰的水域范圍, 但不會到鹽度更低的區(qū)域中去(張福綏,1966)。

在黃東海北部和南部海域尖筆帽螺的豐度分別為0.1個(gè)·m-3和0.52個(gè)·m-3(張福綏, 1966)。在長江口海域尖筆帽螺是浮游軟體動物的優(yōu)勢種, 其生物量占浮游軟體動物總量的55%, 平均豐度為0.6個(gè)·m-3, 最高值約4.2個(gè)·m-3(胡劍 等, 2008)。在福建及臺灣海峽海域尖筆帽螺也是浮游軟體動物群落的優(yōu)勢種, 數(shù)量最高達(dá)1.32個(gè)·m-3(黃加祺 等,1993)。南海中部海域尖筆帽螺在秋季數(shù)量達(dá)到0.08個(gè)·m-3(戴燕玉, 1995)。在南海北部的大亞灣水域, 根據(jù)農(nóng)業(yè)部南海區(qū)漁業(yè)生態(tài)環(huán)境監(jiān)測中心2011—2019年間采用垂直拖網(wǎng)方法(網(wǎng)口直徑0.5m,網(wǎng)孔505μm)開展的浮游動物調(diào)查結(jié)果, 3—11月都發(fā)現(xiàn)了尖筆帽螺, 但種群數(shù)量維持在較低水平, 大多低于0.50個(gè)·m-3, 僅在2012年6月在個(gè)別站位發(fā)現(xiàn)2.0個(gè)·m-3的高值?？梢婋m然尖筆帽螺是中國很多海域數(shù)量最豐富的浮游軟體動物之一, 但其數(shù)量此前從未達(dá)到暴發(fā)成潮的水平。

3 大亞灣尖筆帽螺的暴發(fā)

3.1 尖筆帽螺的暴發(fā)過程

2020年6月12日在大亞灣西南部大亞灣核電廠和嶺澳核電廠(以下簡稱核電站)的冷源取水口附近發(fā)現(xiàn)尖筆帽螺成群聚集, 甚至在風(fēng)浪的推動下堆積在岸邊(圖2)。農(nóng)業(yè)部南海區(qū)漁業(yè)生態(tài)環(huán)境監(jiān)測中心開展了應(yīng)急監(jiān)測, 采用垂直拖網(wǎng)(網(wǎng)口直徑0.5m, 網(wǎng)孔505μm)的方法對尖筆帽螺的數(shù)量進(jìn)行了調(diào)查, 發(fā)現(xiàn)尖筆帽螺的密度高值區(qū)集中在西南部沿岸區(qū)域, 尤其是嶺澳核電站冷源取水口附近, 但在大亞灣東部、北部以及灣口區(qū)域均未發(fā)現(xiàn)尖筆帽螺暴發(fā)。7月4—8日為暴發(fā)的高峰期, 尖筆帽螺平均密度超過1000個(gè)·m-3,核電站冷源取水口附近站位平均密度約1851個(gè)·m-3;7月5日尖筆帽螺的數(shù)量達(dá)到最高峰, 最高值約5600個(gè)·m-3; 7月9日后尖筆帽螺的密度明顯下降,低于100個(gè)·m-3; 7月14—17日在海底沉積物中采集到了尖筆帽螺死亡后的空貝殼, 3天內(nèi)空殼的密度從120個(gè)·m-3增加至1020個(gè)·m-3, 說明有大量個(gè)體死亡后沉降到海底; 7月17—19日, 通過海上密目拖網(wǎng)日夜走航調(diào)查, 并同步進(jìn)行聲學(xué)探測, 未發(fā)現(xiàn)尖筆帽螺及其聲學(xué)信號, 表明尖筆帽螺潮已經(jīng)消退。本次大亞灣尖筆帽螺暴發(fā)從發(fā)現(xiàn)到消退的持續(xù)時(shí)間約1個(gè)月, 是中國海域尖筆帽螺種群暴發(fā)的首次記錄。

圖2 大亞灣尖筆帽螺暴發(fā)現(xiàn)場照片a. 在大亞灣海水中聚集成群漂浮; b. 在大亞灣岸邊堆積Fig. 2 Creseis acicula bloom in Daya Bay. (a) C. acicula population floated in the bay; (b) C. acicula accumulated along the bank

3.2 大亞灣尖筆帽螺的暴發(fā)機(jī)制探討

大亞灣海域3—11月都有尖筆帽螺出現(xiàn), 可以推測本次暴發(fā)的尖筆帽螺應(yīng)是在大亞灣本地繁殖生長的, 而非隨海流漂流至此的。我們知道在自然條件下任何種群數(shù)量的增長和維持都受到很多環(huán)境和生物因素的限制, 包括適宜的溫度、鹽度、食物的可利用性、競爭者、捕食者、自身的繁殖能力和生長潛力等。只有在多個(gè)因素都適宜的情況下, 種群才有可能出現(xiàn)暴發(fā)性增殖。在此對尖筆帽螺在大亞灣暴發(fā)的可能機(jī)制做如下初步分析和探討。

1) 溫度。尖筆帽螺屬于大洋性暖水種(Herman et al, 1969), 在溫度較高的季節(jié)和區(qū)域出現(xiàn)較多(黃加祺 等, 1993; 戴燕玉, 1995; 羅文增 等,2016)。尖筆帽螺在大亞灣暴發(fā)期間, 其密度高值區(qū)分布在大亞灣核電站周邊水域, 并以之為圓心向外遞減, 高值區(qū)均分布在水溫高于30℃的范圍內(nèi)。已有研究顯示大亞灣核電站冷卻水的熱排放導(dǎo)致排水口局部區(qū)域水溫升高6.8℃, 使此區(qū)域溫度常年高于30℃, 甚至高達(dá)35℃ (Song et al, 2004; Li et al, 2011), 顯著高于周圍水域, 并導(dǎo)致大鵬澳部分區(qū)域的表層海水溫度與1991年核電站建設(shè)前相比升高了1～3℃ (Tang et al, 2003)。這提示我們核電站冷卻水排放造成的升溫效應(yīng)值得注意, 水溫的升高可能是尖筆帽螺暴發(fā)的誘發(fā)因素之一。

2) 鹽度。尖筆帽螺屬廣鹽性種類, 在外海、沿岸和河口區(qū)域, 如長江口(Xu et al, 2006a, b; 徐兆禮, 2008)都有分布, 表明其能夠耐受較低鹽度和鹽度在一定范圍內(nèi)的波動。2020年5—6月大亞灣區(qū)域曾有大量降雨導(dǎo)致海水鹽度驟降。對此我們可以假設(shè)此時(shí)的海水鹽度或許并不是尖筆帽螺所最適宜的, 但在其耐受范圍之內(nèi), 而與之具有相似生態(tài)位存在餌料競爭的種類及其捕食者, 則可能因?yàn)闊o法適應(yīng)鹽度的降低者劇烈波動而大量死亡。競爭壓力和捕食壓力顯著降低, 使尖筆帽螺的幼體有更大的存活率, 并發(fā)育生長為成體, 從而在6月份形成種群的暴發(fā)。

3) 食物可利用性。尖筆帽螺是濾食性種類, 其食物包括浮游動、植物和其他顆粒有機(jī)物。食物的數(shù)量、質(zhì)量和可利用程度是決定其種群增長和維持的重要條件。根據(jù)大亞灣核電站附近水文浮標(biāo)的監(jiān)測數(shù)據(jù), 6月初水體葉綠素a的質(zhì)量濃度從1mg·m-3升高至約5mg·m-3, 說明這段時(shí)期水體中浮游植物的數(shù)量很高, 可能為尖筆帽螺的暴發(fā)提供了營養(yǎng)支持, 至7月下旬高密度種群對食物的大量消耗是其迅速消退的重要原因。

值得注意的是, 已有很多研究表明核電站溫排水區(qū)域的浮游生物群落組成和優(yōu)勢種都發(fā)生了顯著改變。核電站冷卻水出水口區(qū)域微型浮游植物的比例降低, 并且相對于硅藻, 水溫的升高更有利于鞭毛藻類的生長(Li et al, 2011)。但我們發(fā)現(xiàn)在本次尖筆帽螺暴發(fā)期間硅藻仍是浮游植物群落的優(yōu)勢種, 一定程度上反映了環(huán)境因子對浮游植物影響的復(fù)雜性。此外, 溫度也是影響浮游動物豐度變化的主要因素(Wang et al, 2012)。Li等(2014)發(fā)現(xiàn)核電站溫排水口區(qū)浮游動物的密度顯著高于其他區(qū)域, 并與溫度呈正相關(guān)關(guān)系。鳥喙尖頭蚤(Penilia avirostris)成為浮游動物群落的優(yōu)勢種, 并且在核電站排水口區(qū)域出現(xiàn)最高的豐度值, 認(rèn)為水溫升高是其種群暴發(fā)的主要原因之一。另外, 核電站冷卻水的升溫效應(yīng)還改變了水體CO2體系, 促進(jìn)藻類的生長(彭云輝 等, 2001), 而使水體中顆粒有機(jī)物數(shù)量增加?；谶@些發(fā)現(xiàn), 我們可以推測核電站冷卻水排放導(dǎo)致局部海域海水溫度升高, 對尖筆帽螺的食物可利用性能夠產(chǎn)生兩方面的影響, 一是溫升效應(yīng)促進(jìn)了浮游植物生長, 提高了總的顆粒有機(jī)物數(shù)量;二是改變了浮游生物群落結(jié)構(gòu), 有可能使尖筆帽螺所喜愛和易于取食的種類數(shù)量增加。這些都能為尖筆帽螺種群的暴發(fā)提供必須的營養(yǎng)基礎(chǔ)。

4 尖筆帽螺暴發(fā)的生態(tài)效應(yīng)

自然界任何物種數(shù)量的暴發(fā)都會對生態(tài)系統(tǒng)造成多方面和深遠(yuǎn)的影響。目前關(guān)于尖筆帽螺暴發(fā)的生態(tài)效應(yīng)還知之甚少, 我們初步分析可能包括以下幾個(gè)主要方面:

1) 尖筆帽螺對浮游生物的大量捕食消耗, 一方面會顯著降低浮游生物的數(shù)量, 尤其是粒徑較小的生物的數(shù)量, 另一方面其選擇性捕食可能會導(dǎo)致浮游生物群落結(jié)構(gòu)的改變; 2) 局部水域超高密度的個(gè)體呼吸作用迅速消耗水體的溶解氧, 造成暫時(shí)性的低氧區(qū); 3) 大量個(gè)體死亡后沉降到海底, 其軟體部有機(jī)質(zhì)降解會大量消耗上覆水中的溶解氧, 造成底層缺氧, 沉積物中有機(jī)碳及其他元素的早期成巖反應(yīng)路徑改變; 4) 尖筆帽螺死亡后大量碳酸鈣質(zhì)的貝殼沉降到海底, 形成翼足類動物軟泥, 改變暴發(fā)區(qū)海域沉積物理化性質(zhì)。翼足類的外殼主要由文石構(gòu)成(Seibel et al, 2007), 比方解石更易溶解于海水中(Mucci et al, 1983)。它們的外殼會比顆石藻(coccoliths)和有孔蟲的外殼更快的溶解, 但在具有較高溫度、物質(zhì)循環(huán)較慢和沉降速率較高的海盆區(qū)域, 會形成碳和鈣在很長時(shí)間尺度上的沉積與埋藏(Roger et al, 2012)。

5 總結(jié)與展望

尖筆帽螺是全球海洋廣泛分布的浮游軟體動物, 目前對其的研究主要是圍繞種屬鑒定、地理分布、古生物學(xué)和古地質(zhì)學(xué)等方面開展的, 其種群暴發(fā)的生理生態(tài)機(jī)制還不清楚。本次尖筆帽螺在大亞灣的暴發(fā), 高密度區(qū)均分布在核電站冷源周圍水域, 讓我們很自然的將之與核電站冷卻水溫升效應(yīng)及其所引發(fā)生態(tài)效應(yīng)聯(lián)系起來,推測可能與尖筆帽螺的暴發(fā)有關(guān), 但就目前所掌握的數(shù)據(jù)資料還不足以確定兩者之間是否真的存在關(guān)聯(lián), 仍需深入研究核電站溫升效應(yīng)對局部水域生態(tài)系統(tǒng)的綜合影響, 尤其是對尖筆帽螺餌料豐度、捕食者和競爭者數(shù)量等方面的影響, 結(jié)合暴發(fā)期間的水質(zhì)水文特征, 進(jìn)行綜合分析才能明確。