高前程，黃力行，徐 煒，陳逍遙，顧海峰，3，駱祝華，3

(1.集美大學水產學院，福建 廈門 361021；2.自然資源部第三海洋研究所，福建 廈門 361005；3.南京信息工程大學，江蘇 南京 210044；4.福建省漁業(yè)資源監(jiān)測中心，福建 福州 350003)

由于世界人口的持續(xù)增長和生產生活廢水的排放，農業(yè)肥料用量和化石能源需求的增加，陸源養(yǎng)分不斷流失或以其他方式進入到水生生態(tài)系統中，使水體的營養(yǎng)負荷正在發(fā)生變化。此外，水利工程建設、氣候變化也在以復雜的方式影響著水生生態(tài)系統養(yǎng)分的供應，導致世界上許多河流、湖泊、河口和沿海水域等水生生態(tài)系統都出現了典型的富營養(yǎng)化癥狀[1]。水體富營養(yǎng)化會加速藻類和高等植物的生長，造成藻類總生物量增加和水質改變，進而可能形成具有有害影響的藻華[2]。藻華分為淡水水華和海洋赤潮，是一種水生生態(tài)系統異?，F象，其中由產毒藻引起的藻華被稱為有毒藻華，該藻華會危害海洋生態(tài)環(huán)境和人類健康。鑒于全球富營養(yǎng)化狀況的加劇，有學者認為全球赤潮問題正朝著更多地方出現、發(fā)生次數更加頻繁、持續(xù)時間更長、毒性更強的軌道發(fā)展[3]。

東海原甲藻(Prorocentrumdonghaiense)、米氏凱倫藻(Kareniamikimotoi)、中肋骨條藻(Skeletonemacostatum)、塔瑪亞歷山大藻(Alexandriumtamarense)、赤潮異灣藻(Heterosigmaakashiwo)和球形棕囊藻(Phaeocystisglobosa)等均是形成赤潮的常見物種。在我國海域，東海原甲藻作為優(yōu)勢物種引發(fā)赤潮的次數最多且累計面積最大，在2019年達到12次和1 251 km2。有毒藻類會產生麻痹性貝毒、溶血毒素、神經毒素等有毒物質，使生物中毒。除此之外，還會引起水體低氧和缺氧[4]。因此，赤潮會對海洋生態(tài)系統和水產養(yǎng)殖業(yè)造成嚴重的影響。

赤潮是我國主要的海洋災害之一，往往一次赤潮暴發(fā)所造成的養(yǎng)殖漁業(yè)損失可高達數千萬甚至上億元。據中國海洋災害公報報道，2010年至2019年間，我國海域赤潮累計發(fā)現次數高達544次，累計面積超過53 668 km2[5]。2005年發(fā)生在長江口臨近海域的米氏凱倫藻赤潮，造成了大量養(yǎng)殖魚類死亡，直接經濟損失達3 000×104元[6]。2012年發(fā)生于我國浙江及福建海域的米氏凱倫藻赤潮更是造成了超20億元的經濟損失[7]。赤潮的暴發(fā)還會對人類的健康產生巨大的威脅，這是因此赤潮暴發(fā)時，貝類通過濾食有毒藻類，使毒素在體內累積并轉化為貝類毒素，當人類食用這些貝類時這種毒素會在人體內釋放，使人體出現中毒癥狀，嚴重危害人類生命健康。其中麻痹性貝類毒素是分布最廣、事故發(fā)生率最高、危害程度最大的一種貝類毒素，每年由麻痹性貝類毒素引起的中毒約占貝類毒素事件的87%[8]。2017年我國發(fā)生赤潮68次，福建省暴發(fā)的鏈狀裸甲藻(Gymnodiniumcatenatum)赤潮還造成了嚴重的麻痹性貝毒中毒事件，多人在食用貝類產品后出現中毒情況[9]。2019年單次赤潮發(fā)生面積最大和持續(xù)時間最長的為同一次赤潮，發(fā)生在溫州南麂列島至北麂列島至洞頭列島以東海域，最大面積為800 km2，持續(xù)時間為 34 d(表1)。近年來數據顯示，赤潮的發(fā)生具有規(guī)模巨大、持續(xù)時間長、造成的環(huán)境影響和經濟損失巨大的特點。因此，尋求更有效的赤潮治理方法迫在眉睫。

表1 2010年至2019年我國單次發(fā)生面積最大的赤潮

目前，已有多種技術被應用于赤潮的治理，但以物理方法和化學方法為主[10-12]。在水體中散播黏土是一種較為有效的物理方法，主要是通過黏土的黏附作用，達到去除水體中藻類的目的[13]。但大量使用黏土需要耗費較多的人力和物質資源，懸浮于海水或沉積于海底的黏土還會對水體和底棲生物的生存造成影響?；瘜W方法主要是使用除藻劑破壞藻類正常代謝來殺死藻細胞，但因海水稀釋和擴散較快而很難達到有效濃度，目前這一方法主要停留在實驗室研究的初級階段。另一方面使用化學方法還易造成環(huán)境污染，如硫酸銅制劑的使用會加速藻毒素的釋放，高濃度的銅離子還會造成水體重金屬污染，導致浮游植物及水生動物的死亡[14]。而微生物具有分布廣泛、種類多、繁殖速度快及環(huán)境友好等特點，在赤潮防治方面具有巨大潛力。許多生物方法，包括細菌、真菌、病毒、大型海藻、浮游動物和濾食性貝類，在已有的研究中都對赤潮起到明顯的治理效果[15]。但以往的研究表明，海洋中藻類和細菌聯系緊密，它們之間具有錯綜復雜的相互關系，如互利共生、敵對拮抗或者競爭抑制等，這種復雜的菌藻關系在赤潮的生消過程中發(fā)揮著重要的作用[16]。因此，利用海洋殺藻細菌來控制赤潮似乎是一種良好的治理方法。

1 殺藻細菌的分布

目前已從多種環(huán)境中分離出對藻類具有抑制作用的細菌，它們在赤潮的消亡過程中起著重要的作用。如從富營養(yǎng)化湖泊的沉積物中分離到一株對有毒銅綠微囊藻(Microcystisaeruginosa)具有高溶藻活性的好氧反硝化細菌R11，經鑒定該菌為拉烏爾菌屬(Raoultella)，研究發(fā)現其溶藻活性隨細菌細胞濃度的增加而增加，當細菌培養(yǎng)濃度超過2.4×105cell/mL時，在4 d內其可獲得高達80%的溶藻活性[17]。在海洋環(huán)境中也分離到多種具有溶藻活性的細菌，在阿里克海分離到一株對中肋骨條藻表現出抑藻活性的假交替單胞菌(Pseudoalteromonas)菌株A28，并且實驗結果表明菌株 A28 產生的溶藻物質為絲氨酸蛋白酶[18]；從中國東海26 m處的海底沉積物中分離出一株與海旋菌屬(Thalassospirasp.)物種高度同源的海洋細菌ZR-2，其分泌的胞外活性物質可加速米氏凱倫藻的分解，經鑒定該物質為苯甲酸[19]。在浙江沿海赤潮多發(fā)區(qū)中分離到一株鹽單胞菌屬(Halomonassp.)菌株DH-e，其分泌物可以加快東海原甲藻中葉綠素a的分解，從而導致細胞中總糖含量減少，進一步造成細胞膜結構損傷，最后通過影響藻細胞正常生理功能，從而達到抑制藻細胞生長[20]。從土壤中也分離到可以使藻類聚集并破壞細胞膜結構、從而使藻類死亡的缺陷短波單胞菌屬(Brevundimonasdiminuta)菌株AA06[21]。此外，也有極少數殺藻細菌分離自藻細胞內部。如東海原甲藻藻細胞內分離出對寄主具有殺藻活性的紅桿菌科(Rhodobacteriaceae)菌株PD-2[22]?？偟脕碚f，殺藻細菌的來源非常豐富，廣泛分布在各種環(huán)境中，其對維持水體生態(tài)的平衡具有重要作用。

2 殺藻細菌的多樣性

目前，眾多不同種屬的殺藻細菌已被分離鑒定出來，它們通過不同的方式對藻類細胞產生作用，如改變藻細胞結構和生理狀態(tài)、調控藻細胞內相關基因的表達，從而抑制或殺死藻細胞。常規(guī)的方法是從赤潮暴發(fā)的環(huán)境中分離出殺藻細菌，并通過形態(tài)學觀察、DNA條形碼測序等方式進行種類鑒定[23-24]。發(fā)現的殺藻細菌主要來源于變形菌門(Proteobacteria)，其中在γ變形菌綱(Gammaproteobacteria)分布較多，包括交替單胞菌屬(Alteromonasspp.)、假交替單胞菌屬(Pseudoalteromonasspp.)和弧菌屬(Vibriospp.)等。CFB菌群(噬細胞菌-黃桿菌-擬桿菌，Cytophaga-Flavobaeteria-Bacteroides)也是包含多種殺藻細菌的菌群，這與一些研究者發(fā)現的在污染程度較高的地方微生物群落以γ變形菌綱、擬桿菌屬(Bacteroidesspp.)和厚壁菌屬(Firmicutesspp.)等為主是相符的[25-26]。此外，還有少部分革蘭氏陽性菌如芽孢桿菌屬(Bacillusspp.)也有殺藻活性。

殺藻菌的殺藻作用通常具有特異性，通俗的說就是某些菌株只對特定種類的藻類具有殺藻作用，而對其他種群的藻則沒有殺藻作用或者殺藻作用較弱。Arite B等發(fā)現在單一培養(yǎng)條件下，雙突角毛藻(Chaetocerosdidymus)的生長幾乎不受柯氏菌的影響，而中肋骨條藻藻細胞在幾小時內就會被裂解。但是如果這兩種硅藻混合培養(yǎng)再被柯氏菌感染，雙突角毛藻的生長就會受到抑制[27]。在另一項研究中，Jenelle C R D等從菲律賓博利瑙(Bolinao)、索索貢(Sorsogon)和馬塔里諾(Matarinao)等三個暴發(fā)赤潮的區(qū)域分離出了多種殺藻細菌，這些殺藻菌均顯示出對巴哈馬麥藻(Pyrodiniumbahamense)不同程度的殺藻活性，即使該藻在此區(qū)域是不存在的[28]。除了具有特異性之外，還有一些殺藻細菌對多種藻類均具有殺藻活性。有研究發(fā)現副球菌(Paracoccussp.)菌株Y42對東海原甲藻、塔瑪亞歷山大藻、錐狀斯克里普藻(Scrippsiellatrochoidea)等甲藻、中肋骨條藻等硅藻都具有良好的殺藻效果[29]。具有殺藻功能的細菌種類較多，且已有多種細菌被證實對可以形成赤潮的藻類具有顯著殺藻作用(表2)。

表2 殺藻細菌的分類和來源

3 殺藻細菌的殺藻機制

細菌的殺藻作用是通過直接或間接的方式作用于藻細胞，影響藻細胞的結構和生理功能，促進或者抑制相關基因或蛋白的表達，進而抑制藻類生長甚至殺死藻類。因此細菌的殺藻機制可以分為直接殺藻和間接殺藻(表3)。

表3 殺藻細菌的作用藻類及其殺藻作用機制

續(xù)表3

3.1 直接殺藻

直接殺藻是細菌通過直接攻擊藻細胞來抑制藻類生長或殺死藻類，其關鍵是要與藻細胞發(fā)生直接接觸。這類細菌表面通常具有鞭毛和菌毛等特殊的細胞結構，可以幫助細菌向藻細胞移動，甚至進入藻細胞內部，有些細菌直接與藻細胞接觸時，會釋放酶類物質破壞藻細胞壁，從而逐漸溶解藻細胞。如幾丁質酶產生的菌LY03對硅藻具有趨化性，會依靠鞭毛作用附著在藻細胞上，再通過分泌幾丁質酶溶解藻細胞壁，最終導致藻細胞死亡[30]；在另一項研究中，研究者從銅綠微囊藻中分離到一株蛭弧菌(Bdellovibrio)，并發(fā)現該菌可以借助一種多糖蛋白質復合物侵入到藻細胞的細胞壁和細胞質膜之間，造成細胞壁破裂，從而溶解細胞[31]。海桿菌(Marinobacter)菌株YWL01可以通過鞭毛進入中肋骨條藻細胞內部，進而裂解藻細胞[32]。

此外，CFB菌群中的大部分細菌可以通過直接接觸來實現殺藻作用。如研究者從有明海沿岸赤潮水域中分離到一株對中肋骨條藻具有較強殺藻活性的噬細胞菌菌株A5Y，在研究中發(fā)現該菌的細菌培養(yǎng)物對中肋骨條藻有殺藻作用，而無菌濾液無殺藻作用，且通過顯微鏡觀察到細菌細胞通過一桿狀結構附著在藻細胞[33]，表明這種細胞接觸可能在細菌的殺藻作用中起著重要作用。此外，還有研究者發(fā)現腐螺旋菌菌株SS98-5可以通過一種管狀結構主動靠近角毛藻(Chaetocerosceratossporum)，并且侵入藻細胞內部，進而發(fā)揮殺藻作用[34]。

3.2 間接殺藻

間接殺藻是細菌不與藻細胞發(fā)生直接接觸，而是通過間接的方式來抑制或者殺死藻類的一種機制。以間接方式實現殺藻作用的細菌主要包括弧菌、黃桿菌、芽孢桿菌、交替單胞菌、假交替單胞菌等。間接殺藻可以分為兩種：一種是細菌通過與藻競爭碳、氮、磷、鉀等營養(yǎng)物質，從而達到抑制藻類生長效果；另一種是通過分泌活性物質抑制藻類生長或直接殺死藻類。

眾所周知，環(huán)境中的營養(yǎng)成分是有限的，細菌生長繁殖會消耗環(huán)境中大量營養(yǎng)物質，從而使藻類的生長受到明顯抑制。磷是藻類的生長繁殖所必需的營養(yǎng)元素之一，也是大多數代謝結構和功能所必需的元素，海洋中的磷主要以溶解性無機磷(Dissolved inorganic phosphorus，DIP)和溶解性有機磷(Dissolved organic phosphorus，DOP)兩種形式存在，水生系統中DIP因含量較低而通常是浮游植物生長的第一個限制因素[35]。有研究發(fā)現一些細菌對磷酸鹽的利用效率遠遠高于藻類，如芽孢桿菌利用微囊藻的代謝物進行生長和增殖會大量消耗水體中的氮、磷，從而使藻類生長被抑制[36]。翟建宏等研究發(fā)現氮磷比可以調節(jié)芽孢桿菌與微囊藻(Microcystis)之間的動態(tài)關系，當氮磷比升高，芽孢桿菌的生長比微囊藻更具優(yōu)勢[37]。還有研究發(fā)現，具有反硝化作用的細菌也具有較高的殺藻活性。如用10%不動桿菌J25的細菌培養(yǎng)物感染水體中的銅綠微囊藻24 h后，硝酸鹽和葉綠素a的去除率分別達到100%和87.86%[38]。因此，當細菌與藻類之間存在營養(yǎng)競爭的關系時，細菌對營養(yǎng)物質的利用率將影響藻類的生長。

細菌不僅可以通過與藻類之間競爭營養(yǎng)來抑制藻類生長，還可通過向環(huán)境中分泌某種胞外活性物質來抑制或殺死藻類。這些殺藻活性物質主要包括抗生素、色素、酶、蛋白質、多肽、氨基酸及小分子化合物，以及其他化合物[39]。如芽孢桿菌菌株B1對球形棕囊藻、中肋骨條藻、赤潮異灣藻、東海原甲藻4種門類的微藻均具有殺藻作用，研究發(fā)現其可以分泌L-組氨酸、O-酪氨酸、N-乙酰組胺和尿酸4種物質[40]。還有研究發(fā)現0.28 μg/mL鏈霉素可以降低銅綠微囊藻藻細胞葉綠素a含量，并且抑制光合作用相關基因的表達，對銅綠微囊藻具有很好的殺藻作用[41]。有的細菌還可以分泌具有殺藻活性的脂肪酸，弧菌BS02能夠分泌棕櫚油酸(C16H30O2)，在該物質濃度為20 μg/mL時，其就對塔瑪亞歷山大藻具有顯著的殺藻活性[42]。弧菌在持續(xù)共培養(yǎng)條件下可產生一種對血紅哈卡藻(Akashiwosanguinea)具有殺藻活性的物質，經鑒定該物質為六氫吡咯并[1，2-a]吡嗪-1，4-二酮[43]。河氏菌(Hahella)菌株KA22通過分泌靈菌紅素殺死球形棕囊藻，首次為該色素的殺藻機理提供了依據[44]。此外有些細菌分泌的殺藻物質還具有較強的環(huán)境穩(wěn)定性，如芽孢桿菌菌株HSY-03能夠分泌一種對赤潮異彎藻具有殺藻活性，并且具有較強的耐酸堿性、熱穩(wěn)定性和抗紫外能力的胞外活性物質[45]。因此，分泌殺藻活性物質是細菌實現殺藻作用的有效途徑，一些殺藻細菌憑借其殺藻活性物質具有適應復雜環(huán)境的理化性質，使其在控制赤潮領域具有較強的應用潛力。

除上述之外，還有些細菌是通過直接殺藻與間接殺藻相結合的方式來殺死藻類。如假交替單胞菌S1的無菌濾液和菌體對血紅哈卡藻均具有殺藻效果，說明該菌不僅具備直接殺藻的能力，還可以分泌殺藻活性物質來殺死藻細胞[46]。洪桂云等從富營養(yǎng)化水體中分離出一株沙雷氏菌屬(Serratiasp.)菌株WJ6，研究發(fā)現其細菌懸液和無菌濾液對銅綠微囊藻均具有殺藻作用，但無菌濾液具有更好的殺藻效果，因此判斷該菌的殺藻方式是以間接殺藻為主、以直接殺藻為輔[47]。

4 殺藻細菌對藻細胞的影響

4.1 細胞水平的殺藻機制

大多數殺藻細菌在殺藻過程中會對藻細胞的形態(tài)結構造成破壞，主要表現為破壞細胞膜和細胞核的完整性，亦或是造成葉綠體、類囊體和線粒體等細胞器的形態(tài)變化。細胞的完整性是維持細胞正常生理活動的基礎，在維持細胞內環(huán)境穩(wěn)定上起著重要的作用。Lu X等從東海獲得的一株海旋菌ZR-2可通過分泌苯甲酸，促進米氏凱倫藻細胞的分解，并誘導細胞內容物質滲出，最終導致藻細胞裂解死亡[19]。Hou S等在研究一株海洋芽孢桿菌菌株B1對球形棕囊藻、中肋骨條藻、赤潮異灣藻、東海原甲藻等4種有害藻類的作用機制時，使用場發(fā)射掃描電子顯微鏡(FESEM)觀察發(fā)現，與正常的細胞相比，在加入體積比為1%的B1上清液處理3 d后，4種藻類細胞在形態(tài)上均表現出不同程度的損傷，其中中肋骨條藻藻細胞與鄰細胞之間由刺相連組成的鏈發(fā)生斷裂，赤潮異灣藻、球形棕囊藻和東海原甲藻的細胞表面出現融化和扭曲現象[40]。韓光耀等從浙江沿海赤潮多發(fā)區(qū)分離到一株具有殺藻作用的鹽單胞菌屬菌株DH-e，研究發(fā)現該菌株的代謝產物能夠破壞東海原甲藻的細胞膜完整性，在無菌濾液處理12 h后，細胞發(fā)生脫殼現象，處理36 h后，藻細胞發(fā)生變形破裂，內容物大量流出[20]。

葉綠體是浮游植物細胞進行光合作用的場所，葉綠體損傷將直接導致藻細胞光合系統受到抑制，使藻類無法正常生長。葉綠素a的含量在一定程度上代表了光合作用的能力，因此可以通過測量葉綠素a的含量變化來研究細菌對藻類的殺藻作用。如在河氏菌KA22可以分泌對球形棕囊藻具有殺藻作用的靈菌紅素，經 5 μg/mL靈紅菌素處理2 h后，藻細胞葉綠素a含量和有效光量子產量Fv/Fm值開始下降，表明光合系統受到抑制，且通過掃描電鏡和透射電鏡觀察到藻細胞葉綠體和細胞核發(fā)生破裂，鞭毛缺失[44]。吳寒華等在研究海桿菌菌株YWL01對中肋骨條藻的殺藻活性時，發(fā)現在用菌液和菌細胞懸液感染中肋骨條藻后，其藻細胞葉綠素a濃度顯著下降，而用無菌濾液接種藻細胞后，其葉綠素a含量卻沒有變化，表明了該菌具有直接殺藻活性，且可以影響藻類的光合作用[32]。

4.2 生理水平的殺藻機制

在殺藻過程中，除了藻細胞結構會發(fā)生變化以外，細胞的生理生化反應也會發(fā)生變化?；钚匝?ROS)是細胞內一類氧的單電子還原產物，在細胞生長、增殖、發(fā)育分化、衰老和凋亡等生理過程中發(fā)揮著重要作用。正常情況下細胞內的ROS的產生與清除處于一種動態(tài)平衡，但是當細胞受到外界或自身代謝產生的各種有害刺激時，胞內活性氧自由基(ROS)的含量會增多，導致氧化與非氧化失衡，從而造成藻細胞受到損傷甚至死亡。弧菌菌株BS02上清液可以影響塔瑪亞歷山大藻的光合作用過程，并阻斷PS II的電子傳遞鏈，導致過量ROS的產生。增加的活性氧會進一步破壞細胞膜的完整性，并導致葉綠素a和類胡蘿卜素的水平顯著降低，最終導致藻細胞死亡[48]。

此外，藻細胞中過量的ROS也會脅迫抗氧化系統中超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化氫酶(CAT)、過氧化物酶(POD)等酶活性的變化。吳培楓等在探究鹽單胞菌菌株DH-e無菌濾液對東海原甲藻的作用機制時，發(fā)現隨著無菌濾液濃度的增加，藻細胞內ROS的含量迅速升高，藻細胞內SOD和CAT活性也顯著升高[49]，這表明殺藻活性物質會刺激藻細胞并使其處于氧化應激狀態(tài)，從而啟動抗氧化系統來清除過量的ROS。

4.3 分子水平的殺藻機制

相比于細胞和生理水平的研究，在分子水平對殺藻機制的研究相對落后，且主要研究集中在藻類細胞光合基因的表達，在藻類光合基因中psbA和psbD基因分別編碼光系統的兩個核心蛋白D1和D2，rcbS和rbcL是與CO2固定有關的基因，cob是細胞色素b相關基因，cox是細胞色素氧化酶合成基因，它們的表達通常被用來判斷光合作用是否受到影響。有研究發(fā)現在被具有殺藻作用的細菌感染后，藻細胞中光合基因的表達會受到抑制，Hou S等用2%芽孢桿菌菌株B1上清液處理96 h后，赤潮異灣藻、中肋骨條藻、球形棕囊藻藻細胞中的psbA、psbD、rbcL三種光合基因的表達較對照組均顯著降低[40]，這表明細菌似乎可以通過抑制光合基因的表達來殺死藻細胞。Lei X等將塔瑪亞歷山大藻暴露在菌株BS02上清液后，檢測兩個光合相關基因(psbA和psbD)和兩個呼吸相關基因(cob和cox)轉錄豐度的變化，發(fā)現上清液暴露處理會顯著抑制其呼吸相關基因的轉錄[48]。

現階段對細菌的殺藻活性基因研究較少，但也有少數研究者發(fā)現某些細菌的基因組中包含許多與殺藻相關的基因。吳寒華等通過全基因組測序分析發(fā)現，對中肋骨條藻具有直接殺藻活性的海桿菌菌株YWL01基因組中含有可編碼鞭毛蛋白的相關基因簇，并且存在可編碼蛋白質LuxR同系物、溶血素同系物、RTX毒素同系物和外膜蛋白TolC的基因[32]。并且在其他研究中也有結果表明，LuxR是一種參與調控細菌殺藻過程的信號分子[50]；溶血素和RTX毒素與細菌的毒力和裂解藻細胞的能力相關[51]。外膜蛋白TolC在細菌侵染藻細胞、溶解藻細胞膜等過程具有關鍵作用[52]，這可能與細菌的直接殺藻活性有關。因此探究參與細菌殺藻過程的相關基因，對于深入了解細菌的殺藻機制具有重要意義。

5 結論與展望

受近岸海水富營養(yǎng)化的影響，赤潮在世界范圍內頻發(fā)且危害巨大，應用細菌防治赤潮是一個充滿前景的方向。現階段對殺藻細菌的研究仍處于實驗室模擬階段，尚未被大規(guī)模應用于赤潮暴發(fā)的水域。目前已經分離鑒定出多株殺藻細菌，并對殺藻機制進行了較為深入的研究。細菌殺藻機制主要分為直接殺藻和間接殺藻。直接殺藻是指殺藻細菌通過直接接觸的方式攻擊藻細胞，間接殺藻則主要由殺藻細菌通過分泌殺藻活性物質來影響藻類生長或殺死藻類。在自然界中殺藻細菌分布廣泛、種類繁多，有些細菌還能產生具有殺藻活性的物質。在細胞水平，殺藻物質主要通過破環(huán)細胞結構的方式抑制藻細胞；在生理水平，殺藻物質會引起藻細胞產生不同程度的氧化應激，當胞內產生的過量活性氧自由基得不到及時清理時，活性氧自由基就會引發(fā)含有膜結構的細胞器發(fā)生脂質過氧化，并通過引發(fā)一定的級聯反應促使藻細胞凋亡；在分子水平，殺藻物質主要通過抑制光合作用相關基因從而導致藻細胞死亡。目前對于殺藻物質的規(guī)?；a及分離純化方法研究還不夠深入，需要進一步探索；對于殺藻機制的研究主要集中在細胞及生理水平，由于組學研究起步較晚，大部分藻類和殺藻細菌組學信息缺乏，分子水平研究較少。因此有害藻類及殺藻細菌遺傳信息解析、殺藻毒力基因發(fā)掘、殺藻物質作用機制應該成為下一步研究的方向，在此基礎上，為了能夠盡早將殺藻細菌應用于赤潮的治理上，未來應當逐步將研究條件由實驗室環(huán)境轉為自然環(huán)境，并從成本、效果、潛在風險等多個方面對殺藻細菌和殺藻物質是否能夠應用于赤潮治理進行評估和評價，以探索發(fā)現無危害、成本小、效果好并且可以規(guī)?；a應用于實際的殺藻細菌和殺藻物質為最終目的。