孫 佳,夏江寶,董波濤,高芳磊,陳 萍,趙萬里,李傳榮

1 山東農(nóng)業(yè)大學林學院,泰山森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站,黃河下游森林培育國家林業(yè)和草原局重點實驗室, 泰安 271018

2 濱州學院,山東省黃河三角洲生態(tài)環(huán)境重點實驗室, 濱州 256603

3 濱州市農(nóng)業(yè)農(nóng)村局, 濱州 256601

根系是陸地植物在土壤中固定和有效吸收水分、礦質(zhì)營養(yǎng)的關鍵器官,對植物適應性起重要作用[1- 2]。根系結(jié)構描述了土壤中根系的形狀和空間布局[3],是決定植物有效利用資源的重要因素。根系構型主要包括根系的形態(tài)、拓撲結(jié)構、生長速度、生長角度和扭曲程度等特征[4]。從空間結(jié)構看,根系構型可分為立體與平面幾何構型。立體幾何構型指直根系或須根系在介質(zhì)中的三維空間分布,而平面幾何構型則是指同一根系中根軸二維平面上不同位置根的分布情況[5]。根系構型對基因和環(huán)境都具有很高的可塑性[1]。垂穗披堿草(Elymusnutans)在高密度條件下傾向于密集型根系構型,在低密度條件下轉(zhuǎn)向擴散型的根系生長模式[6]。平歐雜種榛(Corylusheterophylla× C．a(chǎn)vellan)幼苗隨鹽脅迫增加,根系生物量、長度、表面積和體積均下降[7]。河西走廊中部生長的紅砂(Reaumuriasoongorica)和白刺(Nitrariatangutorum)為適應荒漠干旱生境,根系拓撲指數(shù)較小,分支模式也趨于叉狀分支[8]?？梢?不同植物材料或同一植物材料為適應不同的環(huán)境條件表現(xiàn)出不同的根系構型構建模式。根系構型可在特定的環(huán)境條件下提供生長優(yōu)勢,并直接影響植物地上部分的生長[1]。因此,根系生長特征及其構型研究是定量描述根系生長發(fā)育特征和揭示植物適應逆境條件的重要手段,對深入了解植物根系對環(huán)境的適應性具有重要意義。

檉柳(Tamarixchinensis)屬于檉柳科檉柳屬,為灌木或小喬木,根系發(fā)達,具有較強的防風固沙、保持水土和改良土壤效應。檉柳具有較強的耐鹽堿能力,在濱海鹽堿地常被作為主要的植被恢復樹種,在維持泥質(zhì)海岸帶生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性和土壤鹽堿地改良方面發(fā)揮著重要功能。黃河三角洲泥質(zhì)海岸帶濱海地區(qū)潛水埋深整體較淺,地下水礦化度高,以鹽水礦化度為主；以及受降雨量減少、蒸發(fā)量增大等因素影響,導致該區(qū)域檉柳林密度分布不均[9],檉柳呈現(xiàn)典型的退化特征。種群密度是植物在自然界中所面臨的一種選擇壓力[10],可以改變種群中個體可獲得的資源數(shù)量[11]。根系作為獲取資源的重要器官,對種群密度的改變會做出相應的生長策略調(diào)整[12]。隨密度增大,植物為避免鄰株造成的干擾及擁擠效應,植物會構建密集型根系,實現(xiàn)對資源的高效利用,以提高對生境的適應能力[6]。探明濱海灘涂不同密度條件下檉柳根系的生長特征,是揭示檉柳林退化過程及其水鹽適應機制的重要環(huán)節(jié)。目前,關于黃河三角洲地區(qū)檉柳林密度的研究,主要集中在不同密度檉柳林對土壤理化性質(zhì)[9]及調(diào)蓄水分功能[13]的影響,研究發(fā)現(xiàn),檉柳林密度對土壤理化性質(zhì)及調(diào)蓄水分功能具有顯著影響,中密度檉柳林降鹽抑堿及改土效果顯著優(yōu)于低、高密度檉柳林,且中密度檉柳林具有巨大的水分調(diào)蓄空間,調(diào)節(jié)功能最強。檉柳生長特征對不同密度結(jié)構具有一定的響應規(guī)律,隨密度的增大,檉柳單株生物量和基徑減小,樹高、基徑的速生期都出現(xiàn)滯后現(xiàn)象,但是單位面積檉柳生物量增加[14]。目前,宋香靜等對黃河三角洲濕地檉柳根系生長特征進行了初步研究[15],發(fā)現(xiàn)在不同環(huán)境條件下,檉柳根冠比差異明顯,檉柳根系生物量更多分布在淺層土壤。而涉及檉柳根系生長及構型對濱海灘涂不同林分密度響應特征方面的研究較少,尚不清晰濱海灘涂檉柳根系生長的適應策略。本研究通過分析黃河三角洲濱海灘涂不同密度檉柳根系空間分布特征、拓撲結(jié)構、根系連接長度等,探討不同密度檉柳根系的生長特征,旨在闡明濱海灘涂檉柳林的生長適應策略,為泥質(zhì)海岸帶退化生態(tài)系統(tǒng)的植被恢復和生態(tài)修復提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于山東省濱州市無棣縣濱州港檉柳林場(118°2′—118°4′E,38°9′—38°10′N),該區(qū)域?qū)贉貛|亞季風區(qū)大陸性氣候。平均氣溫12.6℃,平均最高氣溫31.4℃ (7月),月平均最低氣溫-7.99℃(1月)。年平均降水量為543.2 mm,主要集中在6—9月,約占全年降水總量的75%,11月至次年3月降水較少。試驗區(qū)地下水位及其礦化度高、地勢平坦,灘涂土壤為沖積性黃土母質(zhì),機械組成以粉砂和淤泥質(zhì)粉砂為主,沙粘相間,易于壓實,通氣透水性差,灌木以檉柳為主,草本分布有堿蓬(Suaedaglauca)、鹽 地 堿 蓬 (Suaedasalsa)、蘆葦(Phragmitesaustralis)、白茅(Imperatacylindrica)、狗尾草(Setariaviridis)、鵝絨藤(Cynanchumchinense)、稗草[Echinochloacrusgalli(L.)Beauv]等。

1.2 樣品采集與處理

2019年8月份,在山東省濱州市無棣縣濱州港附近,根據(jù)檉柳生長密度情況,選擇1100株/hm2(低密度)、4100株/hm2(中密度)、7100株/hm2(高密度)3種林分密度,不同林分密度生長概況見表1。不同林分密度下隨機選擇3個樣地,每林分密度樣地內(nèi)隨機設置3個10 m × 10 m的樣方,測定樣方內(nèi)每株檉柳株高及冠幅,并根據(jù)株高及冠幅在每樣方內(nèi)選擇3株檉柳標準木,即每個密度下選擇9株標準木。標準木剪去地上部分,裝入檔案袋中；采用全挖法對標準木根系進行調(diào)查研究。利用鐵鍬、鑷子、毛刷、細木棍等工具,仔細剝離根系周圍的土壤,直至根系完全暴露,挖掘所有直徑>3 mm的根系,因為直徑<3 mm根系構型的重建在研究中很難實現(xiàn)[16-17]。挖掘過程中盡量保持根系的完整性,如有斷根,貼標簽,記錄其生長位置,畫出根系整體示意圖,并拍照。將根系全部帶回實驗室,根系用清水沖洗干凈,利用卷尺、游標卡尺等測算所挖掘樣株的根幅,地徑,扎根深度,主根、側(cè)根長度,各級根系分支前后的直徑,根系內(nèi)部連接(兩個分支點之間為內(nèi)部連接)數(shù)量、外部連接(分支與分生組織之間為外部連接)數(shù)量、連接長度等指標。地上部及根系放入烘箱105℃殺青1 h,75℃烘干至恒重,測定地上、地下生物量,計算根冠比。

表1 不同密度檉柳林基本概況

1.3 土壤樣品分析與測定

在檉柳樣株附近采集土壤樣品,每樣方內(nèi)采集根系集中分布層0—40 cm深度的土壤樣品 3份,風干后用于測定土壤鹽堿參數(shù)。

采用烘干法,測定土壤含水量；采用環(huán)刀浸水法,測定土壤容重、孔隙度；利用電導率儀(水土比5∶1浸提),測定土壤電導率；利用酸度計(水土比5∶1浸提),測定土壤pH。

1.4 理論分析方法

1.4.1拓撲指數(shù)

Bouma[18]和Fitter等[19]提出了魚尾形分支和叉狀分支兩種根系拓撲結(jié)構極端類型,并且通過拓撲指數(shù)來反映不同植物根系的分支模式,拓撲指數(shù)

TI=lgA/lgM

(1)

式中,M為根系所有外部連接的總數(shù)；A為最長根系通道內(nèi)部連接的總數(shù)。TI=1時,根系為魚尾形分支,TI=0. 5時,根系為叉狀分支。

1.4.2根冠異速生長關系

對不同密度檉柳地上生物量和根系生物量數(shù)據(jù)進行對數(shù)(以10為底)轉(zhuǎn)換后使之符合正態(tài)分布,采用y=bxa,線性轉(zhuǎn)換成 lgy=lgb+algx,式中,x和y表示2個特征參數(shù),b為性狀關系的截距,a為相關性的斜率,即異速生長參數(shù)或相對生長的指數(shù),當a=1時,表示兩者是等速關系；當a>1時,表示y的增加程度大于x的增加程度；當a<1時,表示y的增加程度小于x的增加程度。

1.5 數(shù)據(jù)處理與分析

使用Excel和Origin 8.0進行數(shù)據(jù)處理和繪圖,采用SPSS 16.0統(tǒng)計分析軟件對不同樣地土壤水鹽參數(shù)、根系指標進行單因素方差分析(one-way ANOVA),并對其進行T檢驗(α=0.05)。圖表中數(shù)據(jù)為平均值±標準誤。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同密度檉柳林的土壤水鹽特征

由表2可知,中密度檉柳林土壤容重顯著低于低、高密度檉柳林(P<0.05)。中密度檉柳林土壤毛管孔隙度比低密度檉柳林提高9.27%。不同密度檉柳林土壤含水量處于21.20%—23.37%之間,差異不顯著(P>0.05)；電導率處于624.33—1516.00 μS/cm之間,低密度檉柳土壤電導率顯著高于中、高密度(P<0.05),分別比低密度檉柳土壤電導率降低40.04%、58.82%。這可能與不同密度檉柳林分布位置有關,低密度檉柳林距離海岸最近、地勢較低,受到海水入侵等因素的影響較大；中密度林分雖距離海岸最遠,但由于其靠近養(yǎng)殖池,鹽水入滲等使其土壤含水量及電導率值較大。不同密度檉柳林土壤pH處于8.67—8.92,中密度與低密度、高密度檉柳林pH值顯著差異(P<0.05)。

表2 不同密度檉柳林土壤基本性質(zhì)

2.2 不同密度檉柳根冠生物量

由表3可知,中密度、高密度檉柳單株地上生物量顯著低于低密度,分別比低密度檉柳單株生物量降低27.33%、34.00%,這可能與中、高密度檉柳林形成較大的種內(nèi)競爭有關。不同密度檉柳林單株根系生物量處于0.53—0.67 kg之間,且差異不顯著(P>0.05)。不同密度檉柳根冠比均值表現(xiàn)為中密度>高密度>低密度,但高密度檉柳根冠比與中、低密度差異不顯著(P>0.05)。由圖1可知,低密度下檉柳地上生物量與根系生物量回歸方程的異速斜率與中、高密度下存在顯著差異(P<0.05),低密度下檉柳根冠異速斜率a>1,表明低密度下檉柳地上部的生長速度小于根系的增長速度,檉柳根系可獲得更多的資源投入；中密度下檉柳根冠異速斜率a<1,表明中密度下檉柳地上部生長速度大于根系的增長速率；高密度下檉柳根冠異速斜率a接近于1,表明高密度下檉柳地上生物量與根系生物量存在等速生長關系,檉柳兼顧地上部與根系的生物量分配。

表3 不同密度單株檉柳生物量及根冠比

圖1 不同密度檉柳根系生物量、地上生物量異速生長關系

2.3 不同密度檉柳根系的空間分布特征

由表4可知,不同密度檉柳根系分布水平幅遠遠大于垂直幅,根系分布趨于淺層化,表現(xiàn)出水平根型的特點。檉柳根系最大水平分布直徑為330.33—475.67 cm,是扎根深度的6.04—8.71倍。不同密度檉柳根系的根幅直徑差異顯著(P<0.05),低密度檉柳具有最為廣闊的地表根系,根幅(東西×南北)達到475.67 cm×423.00 cm。垂直方向上,林分密度對檉柳扎根深度及主根長影響顯著(P<0.05)。中密度、高密度檉柳根系扎根深度顯著高于低密度,分別是低密度檉柳扎根深度的1.14、1.21倍。低密度與高密度檉柳最大側(cè)根長差異顯著(P<0.05),但與中密度檉柳最大側(cè)根長差異不顯著(P>0.05)。

表4 不同密度檉柳林生長指標

2.4 不同密度檉柳根系拓撲指數(shù)與拓撲結(jié)構

根系拓撲指數(shù)反映了在不同環(huán)境下植物根系的分支模式[8]。由圖2可知,檉柳根系拓撲指數(shù)(TI)均值表現(xiàn)為低密度<高密度<中密度,其中低密度檉柳根系拓撲指數(shù)最小,TI=0.62,接近0.5,表明根系分支結(jié)構復雜,根系分支接近叉狀分支模式。中密度和高密度檉柳根系拓撲指數(shù)差異不顯著(P>0.05),拓撲指數(shù)分別為0.86、0.81,兩者拓撲指數(shù)較大都接近1,根系分支結(jié)構較為簡單,趨向于魚尾形分支模式。

圖2 不同密度檉柳根系拓撲指數(shù)

2.5 不同密度檉柳根系連接長度

由圖3可看出,不同密度檉柳根系的總長度和連接長度存在顯著差異(P<0.05),并且隨林分密度不同表現(xiàn)出不同的變化規(guī)律。中密度檉柳根系總長度最大,達13.60 m,其次是高密度檉柳,根系總長度為11.37 m,低密度最小。根系連接長度均值表現(xiàn)為低密度>高密度>中密度,與低密度檉柳根系連接長度相比,中密度、高密度檉柳分別下降23.27%、12.36%。

圖3 不同密度檉柳根系總長度和連接長度

2.6 檉柳根系指標與密度、土壤因子的相關性分析

檉柳地徑與土壤pH呈顯著負相關(P<0.05；表5)；南北根幅與林分密度呈極顯著負相關(P<0.01)、與土壤電導率呈顯著正相關(P<0.05)；扎根深度與林分密度呈極顯著正相關(P<0.01)，與土壤含水量呈顯著負相關(P<0.05)；最長側(cè)根長與林分密度呈顯著負相關，與土壤含水量呈顯著正相關(P<0.05)；拓撲指數(shù)與林分密度呈顯著正相關(P<0.05),與土壤容重、土壤電導率呈顯著負相關(P<0.05)；根系連接長度與土壤容重呈極顯著正相關(P<0.01),與土壤孔隙度呈顯著負相關(P<0.05)。各土壤因子間也具有一定的相關性,但林分密度與土壤容重、孔隙度無顯著相關性,與土壤水分和電導率均呈顯著負相關(P<0.05)。

表5 根系指標與林分密度、土壤因子的相關系數(shù)

3 討論

3.1 林分密度對檉柳根系生長及分布特征的影響

生物量根冠比是研究植物生物量[20]和碳儲量[21]空間分布的重要參數(shù),為適應外界環(huán)境表現(xiàn)出高度的可塑性,以達到資源的優(yōu)化配置。樹種、種群密度、林齡、微生境等都是影響根冠比的因子[22- 23]。中密度、高密度下,檉柳根冠比較大,對根系生長的投入量更大,以保證對地下資源的吸收利用。低密度檉柳地上生物量及根系生物量顯著高于中密度和高密度,高密度檉柳生物量最小。低密度檉柳生長空間較大,群落間遮陰現(xiàn)象弱,光照充足,且根系對地下水、礦質(zhì)營養(yǎng)競爭少、獲取量多,植株個體生長旺盛。高密度對植物生長的負面影響較大[24- 25]。本研究中密度、高密度檉柳地上部分及根系生物量積累較低,這主要是由于種內(nèi)個體間競爭激烈,林冠遮陰作用較強,且檉柳的耐蔭性較弱[26],檉柳獲取光照、營養(yǎng)等資源較少,生長空間有限,導致檉柳生長受到一定限制,尤其是根系為獲取資源可能競爭更大。而紅蔥(Alliumcepavar.proliferum)單株地上部分生物量分配比例隨密度的增大而增加[27],與本研究結(jié)果相反,這可能與植物種類、生物特性和環(huán)境條件等因素有關。在低密度、中密度下,檉柳根系與地上部生物量表現(xiàn)為異速生長關系,但是根系與地上部的生物量積累速率表現(xiàn)出相反的關系,高密度下檉柳根冠異速生長斜率接近于1,可能是由于高密度下相鄰植株間地上部存在遮陰現(xiàn)象,對光照競爭激烈,地下部根系間重疊較多,受到地上、地下資源的雙重限制。因此,高密度下檉柳要兼顧地下根系空間拓展和地上植株獲取光能資源的雙重需求,以促進地上和地下同時生長?？梢?同一種植物由于長期生活在不同的環(huán)境條件下,在資源分配等方面表現(xiàn)出趨異性,以此來擴展和適應不同的生長空間,達到充分利用資源和增強競爭力的目的。

植物對高密度的可塑性響應不僅涉及地上部與根系之間資源的重新分配,還包括有性生殖向營養(yǎng)生殖的轉(zhuǎn)變和根系的調(diào)節(jié)[25]。本研究不同密度檉柳根系均以水平分布為主,根系分布水平幅遠大于垂直幅,根系分布趨于淺層化,表現(xiàn)出典型的水平根型特點。土壤表層龐大的水平根系比垂直根系對于檉柳地上部分的支撐和固定作用更加有效,利于抵抗海風和海浪侵蝕等,同時水平根系可以提高植物的空間占有能力,增加植物的營養(yǎng)空間[28]。研究表明,短尖薹草(Carexbrevicuspis)最長根長隨密度的增大而增加[25]。而中密度、高密度檉柳根幅以及最長側(cè)根長顯著小于低密度,且低密度檉柳林競爭區(qū)相鄰植株的根系間沒有重疊,中密度檉柳林根系間存在細微重疊,高密度檉柳林根系間重疊較大。這與杉木(Cunninghamialanceolata)根系對不同密度的響應結(jié)果一致[29]。中密度、高密度下種內(nèi)競爭激烈,為減少與鄰株植物對資源的競爭,檉柳縮小了根系的空間分布范圍,以減少根系支撐和傳輸系統(tǒng)的資源投入；而在低密度下種內(nèi)競爭少,檉柳根系水平生長空間大,擴大根系水平分布可加強固持能力。這與高密度下垂穗披堿草根系呈“密集型”模式,低密度下呈“擴散型”模式的結(jié)果相一致[6]。中密度、高密度檉柳林,雖然縮小了水平根系的占有空間,但其采取增加扎根深度及主根長等方式擴大垂直分布的生長策略,彌補水平空間所受資源限制,以獲取足夠的水分及營養(yǎng)供給檉柳生長。

3.2 林分密度對檉柳根系構型的影響

拓撲結(jié)構不僅決定了根系的空間分布特征,而且對根系的營養(yǎng)吸收能力以及固定作用產(chǎn)生重要影響,可反映根系在不同生境條件下的覓養(yǎng)策略,尤其是側(cè)根對養(yǎng)分的競爭能力[30]。Fitter等[19]提出利用拓撲指數(shù)大小來反映根系構型,并將根系構型劃分為魚尾形分支和叉狀分支兩種極端模式。但由于植物生長特性、土壤養(yǎng)分、土壤機械阻力等因素的影響,實際根系構型介于魚尾形分支和叉狀分支兩個模式之間。本研究發(fā)現(xiàn)不同密度檉柳根系的拓撲指數(shù)存在差異,拓撲指數(shù)與林分密度呈顯著正相關,與土壤電導率呈顯著負相關(表5)。低密度檉柳林的根系拓撲指數(shù)小,接近0.5,根系分支結(jié)構復雜,次級分支較多,根系分支接近叉狀分支模式。低密度檉柳林相鄰植株距離遠,彼此間的競爭、抑制作用弱,檉柳生長空間大。同時檉柳根系生長也受其他微生境條件的影響,低密度檉柳林土壤容重大、孔隙度小(表2),土壤相對密實,且距離海岸較近,土壤鹽分高,受其影響土壤酶活力降低抑制微生物活性,土壤鹽分抑制土壤營養(yǎng)物質(zhì)的轉(zhuǎn)化與積累,易導致土壤貧瘠[31]。低密度檉柳通過擴大根系分布范圍、增加次級分支形成一種“擴散型”的網(wǎng)狀結(jié)構,以加強根系在土層中的擴展能力,增加有效營養(yǎng)吸收空間以及固結(jié)能力,提高其在濱海灘涂逆境中的競爭力,黃河三角洲貝殼堤生境的檉柳也以叉狀分支模式擴大根系覓養(yǎng)空間[30]。中密度檉柳拓撲指數(shù)較高,拓撲結(jié)構更趨向魚尾形分支模式,次級分支少,結(jié)構簡單,可有效改善土壤物理結(jié)構,進而提升土壤貯存、供應養(yǎng)分能力,達到降鹽抑堿的效果[8]。

根系長度對根系在土層中的空間擴張和營養(yǎng)吸收能力具有重要影響,連接長度的增加是根系拓大空間分布、提高營養(yǎng)獲取能力的重要策略之一[30]。不同密度檉柳根系總長度遠遠大于根系內(nèi)部連接長度,檉柳外部連接長度大于內(nèi)部連接長度,表明在黃河三角洲區(qū)域檉柳根系均呈現(xiàn)向外擴張的生長策略。這與喀斯特峰叢洼地[32]、塔克拉瑪干沙漠地區(qū)[33]植物根系構型的研究結(jié)果一致,表明逆境條件下植物根系外部連接長度大于內(nèi)部連接長度是根系生長的普遍策略。距海較近的低密度檉柳有足夠的生長空間,但土壤緊實度和含鹽量高,對于根系外部拓展存在一定阻礙,但此處生長的檉柳通過增加根系連接長度,使得根系在土層中擴展以增大檉柳的有效營養(yǎng)空間。

4 結(jié)論

林分密度可顯著影響黃河三角洲泥質(zhì)海岸帶濱海灘涂檉柳的根系構型、生長及分布特征,隨林分密度不同檉柳根系可采取不同的生長策略。中密度、高密度條件下,檉柳對根系的投入量更大,以保證對地下資源的吸收利用。低密度、中密度條件下檉柳根冠生長關系均表現(xiàn)為異速生長,高密度條件下為等速生長。不同密度檉柳根系生長都以水平分布為主,表現(xiàn)出典型的水平根型特點。低密度檉柳根系拓撲結(jié)構趨向于叉狀分支,中密度、高密度檉柳拓撲結(jié)構趨向于魚尾形分支。不同密度檉柳根系外部連接長度大于內(nèi)部連接長度,在黃河三角洲區(qū)域檉柳根系均以向外擴張的生長策略為主。