楊 亞,凌 鴻,付世建,曾令清

重慶師范大學(xué)進化生理與行為學(xué)實驗室,動物生物學(xué)重慶市重點實驗室, 重慶 401331

魚類個體因社會原因而聚集成群現(xiàn)象被稱為魚類群體行為[1- 2],是其在長期進化過程中形成的行為策略之一[3]。與獨居生活相比,群體生活不僅為魚類個體提供多種多樣的生態(tài)收益,還伴隨著各類的風險代價[3-4]。例如,群體生活有助于提高個體的覓食效率、繁殖成功率及防御能力[5-7]。然而,群體生活會提高個體對食物資源競爭和能量消耗強度[8-10]以及寄生蟲傳染率[11-12]。為降低不同個體間對環(huán)境資源需求的競爭強度,魚類個體在群體中的空間占位可能是按一定規(guī)律分布的,例如勇敢性和有氧運動能力較強的個體更頻繁地出現(xiàn)于魚群的前部空間,可領(lǐng)導(dǎo)整體魚群四處游動[13]。自然界超過50%的魚類在全部生活史或特定生活史階段存在群體行為現(xiàn)象[14-16]。

棲息環(huán)境條件的持續(xù)變化是魚類表型進化的重要驅(qū)動力之一[17],例如水溫、溶氧水平等環(huán)境因子均表現(xiàn)出巨大的時空變動,影響魚類的生理狀態(tài)和行為表現(xiàn)甚至適合度[18-20]。然而,自然環(huán)境的選擇壓力迫使魚類進化出相應(yīng)的各種生存策略[18,21-22],例如躲藏于隱蔽場所的行為策略明顯降低了魚類個體的日常能量消耗[23-25]。此外,在不同棲息生境之間群體水平的行為差異及其穩(wěn)定性可能會對群體結(jié)構(gòu)、功能作用和生態(tài)表現(xiàn)產(chǎn)生一定影響,例如食物發(fā)現(xiàn)或敵害逃避的能力導(dǎo)致魚群個體的生理狀況及適合度出現(xiàn)明顯個體差異[26-27]。研究發(fā)現(xiàn),在有隱蔽場所的測試環(huán)境中三刺魚(Gasterosteusaculeatus)群體的個體間距離和游泳速度同步性明顯高于無隱蔽場所的測試環(huán)境,并且該種魚的群體凝聚力和協(xié)調(diào)性顯著增強[28]。關(guān)于魚類群體行為的過往研究主要關(guān)注單一環(huán)境類型下的群體行為表現(xiàn)[29- 32],而魚類群體行為在不同環(huán)境類型之間的變化規(guī)律的相關(guān)研究相對較少[33-34]。因此,本研究第一個目標是考察環(huán)境類型對鯉科魚類群體行為的影響。

魚類群體領(lǐng)導(dǎo)者的產(chǎn)生可能與個體的能量代謝水平有關(guān),如高標準代謝率(Standard metabolic rate, SMR)個體更易受到食物匱乏的影響,這是因為相比較于低SMR個體,高SMR個體的日常能量消耗較大,需要從環(huán)境中獲取更多的食物資源[13,35]。因此,高SMR個體在魚群中的個體空間位置可能偏好群體的前部空間,因為此處可增加個體的食物捕獲成功率[12,36]。然而,魚群前部空間會使個體面臨高的被捕食風險[37],即群體空間位置存在收益與風險之間的權(quán)衡。有關(guān)鱒(Salmotrutta)的研究發(fā)現(xiàn),在低食物豐度條件下,高SMR/低AS表型的生長率明顯高于低SMR/高AS表型,但兩種代謝表型在中等或高食物豐度條件下的生長率無差異[21],表明個體適合度(如生長)受到代謝表型的影響具有食物豐度依賴性,但代謝表型對魚類群體行為的相關(guān)研究尚未見報道。為此,本研究第二個目標是考察代謝表型對鯉科魚類群體行為的影響。

魚類群體行為的研究對象主要集中于三刺魚等數(shù)種模式動物[10, 17, 26, 28],而鯉科魚類群體行為的相關(guān)研究相對較少[29-31]。本研究以棲息于我國長江水域的中華倒刺鲃(Spinibarbussinensis)幼魚為研究對象,考察環(huán)境類型(空白環(huán)境,無食物隱蔽場所；食物環(huán)境；食物隱蔽場所環(huán)境)和代謝表型對該種魚群體中個體空間位置和群體行為的影響。中華倒刺鲃多棲息于流水環(huán)境中,喜成群且具有較強的游泳運動能力[38]。本研究探討不同環(huán)境類型下中華倒刺鲃的代謝表型與群體行為的關(guān)系,有助于揭示鯉科魚類群體行為的環(huán)境響應(yīng)特征,具有重要的行為生態(tài)學(xué)研究意義。

1 材料與方法

1.1 實驗魚及其馴化

中華倒刺鲃購自于重慶市合川區(qū)當?shù)佤~類水產(chǎn)繁殖基地,運回后將實驗魚養(yǎng)在3個循環(huán)控溫水槽(約250 L)中馴化2個月以上。為提高馴化水槽環(huán)境的富集度,在每個水槽底部放置一定數(shù)量的綠色塑料水草和礫石。馴化期間,用商業(yè)鯉科魚類顆粒飼料(成都,中國通威集團有限公司)分別于每天早上10:00和晚上22:00對魚飽足投喂1次。正式實驗開始之前一個月,為提高中華倒刺鲃對紅線蟲的適口性,每天采用不同餌料進行先后投喂,即先用紅線蟲后用商業(yè)餌料投喂,在后兩星期中未發(fā)現(xiàn)魚具有餌料偏好。在每次餌料投喂前5 min,關(guān)閉循環(huán)水槽的充氧泵以去除充氧泵的工作噪聲對魚自由攝食的影響,在30 min后采用塑料虹吸管清理養(yǎng)殖水槽中的剩餌、殘渣及魚的糞便,以較好地維持馴化水槽的水體環(huán)境。由于每天的水質(zhì)維持工作導(dǎo)致馴化水體的部分丟失(約馴養(yǎng)水體總量的10%),因此需向馴化水槽補充曝氣 3 d后的自來水至標準水位。用控溫裝置將馴化水溫控制在(26.1±0.1)℃,溶氧水平維持大于7 mg/L以上,實驗室的光周期控制為12 L: 12 D。

1.2 實驗設(shè)計

本研究選取大小相近[體重(11.41±0.11)g、體長(1.84±0.03)cm,n=200] 的中華倒刺鲃作為實驗對象,隨機分為5批,每批40尾。實驗前每批魚都禁食24 h,第1 d在魚類呼吸代謝儀的呼吸室中過夜適應(yīng)12 h,以減少食物消化活動對SMR測定的影響[39]。第2 d和第3 d分別測定實驗魚的SMR和最大代謝率(Maximum metabolic rate, MMR),計算代謝空間(Aerobic scope, AS=MMR-SMR),隨后將實驗魚裝回各自對應(yīng)的呼吸室中。通過對能量代謝數(shù)據(jù)的計算獲取4種代謝表型并隨機組合,每批魚可組合6—7個魚群,共有32個魚群。每個魚群由4尾魚組成,包括4種代謝表型,即每種代謝表型1尾魚；在魚的背鰭前部進行不同顏色的體外標記(Visible Implant Elastomer Tags, 美國西北科技公司)以區(qū)別不同代謝表型。每個魚群在標記后裝入單元網(wǎng)格中(長 × 寬 × 高=45 cm × 30 cm × 50 cm)并投喂1次紅線蟲。第5 d對每個魚群進行群體行為拍攝(方法見后)。本研究設(shè)定3種環(huán)境類型：無食物隱蔽場所的開放水域環(huán)境(空白對照),有食物、無隱蔽場所的食物環(huán)境,有食物隱蔽場所(水草)環(huán)境。每批魚的所有實驗均嚴格執(zhí)行上述的實驗步驟。所有實驗環(huán)境的溶氧、水溫及光周期與馴化期間相同。本研究將4尾魚組成一個魚群是因為前期研究發(fā)現(xiàn)一個由4尾魚組成的鯉科魚群可表現(xiàn)出明顯的群體行為[29-30]。

1.3 實驗方法

1.3.1能量代謝測定

本研究采用實驗室研制的4臺流水式魚類呼吸代謝儀和1臺間歇式呼吸代謝儀分別測定中華倒刺鲃的SMR和MMR[40-41]。每臺魚類呼吸代謝儀包括11個呼吸室,選取其中一個空白呼吸室作為對照呼吸室(未裝魚),另外的十個呼吸室作為實驗呼吸室(裝魚)。第1 d將禁食24 h的魚裝入呼吸室中過夜馴化12 h,第2 d采用溶氧測定儀(HQ30d,美國哈希公司)在15個時間點(10:00—24:00)每小時測定1次4個空白呼吸室和40個實驗呼吸室出水口的溶氧水平。在計算單尾魚的耗氧率后,選取單尾魚在15個時間點中的3個最低耗氧率的平均值作為單尾魚的SMR[41]。第3 d通過人工力竭運動方法誘導(dǎo)實驗魚的MMR,采用1臺間歇式呼吸代謝儀測定運動力竭后單尾魚的5 min恢復(fù)代謝并計算獲得實驗魚的MMR,實驗方法參照文獻資料[41],最后測定魚的體重和體長。SMR和MMR的計算公式如下所示：

SMR=v×ΔΟ2

(1)

式中,SMR為中華倒刺鲃的標準代謝率(mg O2/h)；v為裝魚呼吸室單位時間的水體流量(L/h),此水體流量的測定方法：對裝魚呼吸室出水口的流水充滿50 mL容量瓶準確計時,再根據(jù)計算公式得到呼吸室的水體流量；ΔO2為空白呼吸室(無魚)與實驗呼吸室(有魚)出水口流水的溶氧水平差值(mg/L)[41]。

MMR=3600×Sslope×V

(2)

式中,MMR為中華倒刺鲃的最大代謝率(mg O2/h),3600是時間換算系數(shù),Sslope為密閉呼吸室水體的溶氧水平在5 min的理論下降斜率(mg O2L-1s-1),V為扣除實驗魚體積后密閉呼吸室的實際水體體積(L),本研究假定中華倒刺鲃的密度為1 g/cm3。本研究中華倒刺鲃的SMR、MMR和AS分別為(1.84±0.03)、(7.60±0.09)和(5.76±0.09)mg O2/h。

1.3.2代謝表型分類

每一批魚均執(zhí)行下述的代謝表型分型方法：首先把魚的體重(body mass, BM)、SMR和AS轉(zhuǎn)換成以10為底的對數(shù)值,然后用統(tǒng)計軟件SPSS或Statistics分別線性擬合對數(shù)BM與SMR、AS的回歸方程,并獲取對數(shù)SMR和AS的殘差(rSMR和rAS)。以rSMR為橫坐標,以rAS為縱坐標作圖(圖1),可組合得到四種代謝表型,即高SMR/高AS(+/+)、高SMR/低AS(+/-)、低SMR/高AS(-/+)、低SMR/低AS(-/-)。組合魚群時,以數(shù)量最少的表型個體為基礎(chǔ),每個魚群的平均體重保持相近。

圖1 中華倒刺鲃的代謝表型Fig.1 The metabolic phenotype of qingbo S. sinensis

1.3.3群體行為拍攝

本研究采用自行研制的白色圓形水槽(直徑100 cm,水深12 cm)拍攝魚的群體行為。在圓形水槽的四周安裝1.5 m高的純綠色布簾,為實驗魚的群體行為的真實表現(xiàn)提供穩(wěn)定統(tǒng)一的環(huán)境背景并消除外部潛在影響。在圓形水槽的正上方安置一個連接電腦的廣角高清攝像頭(Webcam Pro9000,中國羅技公司,15幀/s)。將單個魚群放入圓形水槽(開放水域環(huán)境)中適應(yīng)30 min,之后對該魚群連續(xù)拍攝20 min；隨后在圓形水槽均勻分布的3個食物盤中共放置12個紅線蟲(覓食環(huán)境),每個食物盤放4個紅線蟲,待水面平靜后再拍攝20 min；由于在覓食環(huán)境中部分或全部紅線蟲被魚群攝取,需對每個食物盤補充紅線蟲數(shù)量至4個,同時在圓形水槽正中央添加一個由4顆綠色塑料水草組成的隱蔽場所(即食物隱蔽場所環(huán)境),隨后再拍攝20 min。每一批的每個魚群均嚴格按上述步驟進行實驗操作。視頻拍攝完后,清除圓形水槽的全部水體,更換充分曝氣后的備用水,為下一個魚群的群體行為拍攝做好準備。在所有實驗過程中,實驗環(huán)境保持安靜以降低聲音對魚群群體行為的潛在影響。

1.3.4視頻分析及實驗參數(shù)計算

本研究僅對魚群處于游泳運動狀態(tài)時進行個體空間位置的排序,按魚群游泳前進方向從前到后依次排序,任意兩尾魚的前進方向全部小于90度的情況才排序,大于90度的情況則不排序。對魚群中4尾魚從前到后(以魚吻部的垂直線為界)依次對編號1、2、3、4；若單尾魚的序號越小,則該尾魚在魚群中的個體空間位置越靠前。若兩尾魚的吻部處于同一直線上,則二者個體空間位置的序號相同。

本研究采用貍窩視頻格式轉(zhuǎn)換器(v5.1.0.0)將所有拍攝視頻WMV格式轉(zhuǎn)碼成AVI格式,然后再采用軟件ImageJ(https://imagej.nih.gov/ij/)對轉(zhuǎn)碼后的視頻進行分析,獲取單尾魚每一秒的二維坐標數(shù)據(jù)(x,y軸像素值)。為消除紅線蟲投放或水草放置對魚群擾動的影響,本研究僅分析每個視頻第10—20 min的共10 min視頻數(shù)據(jù)。根據(jù)像素將坐標數(shù)據(jù)與行為裝置的實際大小(本研究實際物體大小與像素的轉(zhuǎn)換率為8.14像素/cm)換算成單尾魚個體空間位置的實際坐標數(shù)據(jù)(cm)。通過人工分析視頻獲取個體空間位置和領(lǐng)頭魚出現(xiàn)次數(shù)百分比,通過坐標數(shù)據(jù)計算單尾魚的個體特征如個體游泳速度(Velocity,V)、個體游泳速度同步性(Synchronization of speed,Sv)、個體間距離(Inter-individual distance,IID)、最近鄰距離(Nearest neighbor distance,NND)、運動時間百分比(Percentage time on moving, PTM),群體特征包括群體移動速度(Group movement speed,Gv)、群體移動總距離(Total group movement distance,D)、群體極性(Group polarization,P)等群體行為參數(shù)。上述實驗參數(shù)的計算公式如下所示：

(1)個體游泳速度(V,cm/s)

(3)

式中,V為個體游泳速度(cm/s),x(t)和x(t-1)分別為單尾魚在t、t-1時刻的橫坐標值；y(t)和y(t-1)分別為單尾魚在t、t-1時刻的縱坐標值；dt為兩個坐標點的時間間隔(本研究設(shè)定為1 s)。個體移動總距離(TD,cm)是10 min內(nèi)個體的游泳運動總距離。

(2)個體游泳速度同步性(Sv)

Sv評價個體游泳速度的同步性,介于0—1之間。若該數(shù)值越大,個體游泳速度的同步性則越高[25]。

(4)

式中,Sv為個體游泳速度同步性(無單位),vi和vj為魚群中第i、j魚的瞬時個體游泳速度。

(3)個體間距離(IID, cm)

IID表示魚群中所有個體之間的平均距離(cm),評價群體凝聚力[26]。若該數(shù)值越小,魚群的群體凝聚力則越強。

(5)

式中,IID為個體間距離(cm),xi和xj為魚群中第i、j魚在t時刻的橫坐標值,yi和yj為魚群中第i、j魚在t時刻的縱坐標值。

(4)最近鄰距離(NND, cm)

NND表示魚群中某一個體與其它所有個體距離中的最小距離(cm),衡量群體凝聚力[26]。

(6)

式中,NND為最近鄰距離(cm),xi和xj為魚群中第i、j魚在t時刻的橫坐標值,yi和yj為魚群中第i、j魚在t時刻的縱坐標值。

(5)運動時間百分比(PTM,%)

(7)

當單尾魚的游泳運動速度超過1.75 cm/s時被定為運動狀態(tài),若游泳運動速度小于1.75 cm/s被定為靜止狀態(tài)[31]。式中,T1表示魚進行游泳運動(游泳速度超過1.75 cm/s)的總時間,T2表示視頻觀察分析總時間(本研究的為600 s)。

(6)群體中心(Gx,Gy)

(8)

式中,Gx為群體中心的橫坐標值,x1(t)、x2(t)、x3(t)、x4(t)分別為4尾魚在t時刻的橫坐標值；Gy為群體中心的縱坐標值,y1(t)、y2(t)、y3(t)、y4(t)分別為4尾魚在t時刻的縱坐標值。

(7)群體移動速度(Gv,cm/s)

(9)

式中,Gx(t)和Gy(t)為群體中心在t時刻的橫、縱坐標值,Gx(t-1)和Gy(t-1)為群體中心在t-1時刻的橫、縱坐標值,其中dt為群體中心兩個坐標的間隔時間(本研究設(shè)定為1 s)。群體移動總距離(Total group movement distance, cm)是指10 min內(nèi)群體游泳運動的總距離。

(8)與群體中心距離(D, cm)

(10)

式中,x(t)和Gx(t)為單尾魚和群體中心在t時刻的橫坐標值,y(t)和Gy(t)為單尾魚和群體中心在t時刻的縱坐標值。

(9)極性(P)

極性評價魚群個體排列的整齊程度,介于0—1之間。當魚群中所有個體以朝向絕對一致方向排列時,P值為1；當魚群中所有個體以方向相反且完全抵消的方式而排列時,P值為0[26]。若極性的數(shù)值越高,魚群的協(xié)調(diào)能力則越強。

(11)

式中,vi(t)為單尾魚i的單位時間內(nèi)的運動向量,運動方向是從t-1時刻的坐標點指向t時刻的位置坐標點。n表示群體成員數(shù)量,本實驗中n等于4。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

所有數(shù)據(jù)先用Excel(2007)進行平均值計算并制圖,然后再采用統(tǒng)計軟件SPSS(19.0)進行統(tǒng)計分析。本研究采用雙因素方差分析(Two-ways analysis of variance)的線性模型考察代謝表型和環(huán)境類型對中華倒刺鲃群體的個體空間位置參數(shù)、個體特征和群體特征的影響。若該線性模型發(fā)現(xiàn)組間存在顯著差異,則再采用Duncan多重比較分析組間差異,或采用單因素方差分析(One-way analysis of variance)比較組內(nèi)差異。最后,采用單因素方差分析考察環(huán)境類型對群體特征參數(shù)的影響。本文中所有數(shù)據(jù)均以“平均值±標準誤(Mean±SE)”表示,顯著性水平定為P<0.05。

2 結(jié)果

2.1 和環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃個體空間位置的影響

中華倒刺鲃群體中的個體空間位置不受代謝表型和環(huán)境類型的影響,但僅代謝表型對個體空間位置的變異系數(shù)具有影響(圖2,表1),高SMR/高AS表型個體空間位置的變異系數(shù)顯著高于低SMR/高AS和低SMR/低AS兩種表型(圖2,表1,P<0.05)。相比較于環(huán)境類型,代謝表型對中華倒刺鲃的領(lǐng)頭魚出現(xiàn)次數(shù)百分比產(chǎn)生影響,低SMR/低AS表型在魚群中當領(lǐng)頭魚的百分比顯著低于高SMR/高AS和高SMR/低AS兩種表型(圖2,表1,P<0.05)。

圖2 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃群體中個體空間位置的影響Fig.2 Effects of ecological context and metabolic phenotype on spatial position parameters of S. sinensis within shoals不同表型無共同大寫字母表示表型間數(shù)據(jù)存在顯著差異(P<0.05)

表1 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃集群空間位置參數(shù)影響的雙因素方差統(tǒng)計結(jié)果

2.2 代謝表型和環(huán)境類型對中華倒刺鲃個體特征的影響

除高SMR/低AS表型外,中華倒刺鲃三種代謝表型(高SMR/高AS、低SMR/高AS和低SMR/低AS)在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的個體游泳速度均顯著小于食物隱蔽場所環(huán)境(圖3,表2,P<0.001)。四種代謝表型在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的個體移動總距離均小于食物隱蔽場所環(huán)境(圖3,表2,P<0.001)。四種代謝表型在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的個體游泳速度同步性均明顯高于食物隱蔽場所環(huán)境(圖4,表2,P<0.001)。低SMR/高AS和低SMR/低AS表型在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的個體間距離小于食物隱蔽場所環(huán)境,但高SMR/高AS和高SMR/低AS表型在三種環(huán)境中的個體間距離均無差異(圖4,表2,P<0.001)。

圖3 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃個體游泳速度和個體移動總距離的影響Fig.3 Effects of ecological context and metabolic phenotype on individual swimming speed and total individual locomotion distance in S. sinensis小寫字母a和b表示同一代謝表型在不同環(huán)境中的數(shù)據(jù)具有顯著差異(P<0.05)

低SMR/高AS和低SMR/低AS兩種表型的NND小于高SMR/高AS表型(圖4,表2,P<0.01),高SMR/低AS表型的NND介于上述三種表型中間；此外,四種表型在三種環(huán)境中的NND均無差異(圖4,表2)。低SMR/高AS和低SMR/低AS兩種表型的與群體中心距離小于高SMR/高AS表型(圖5,表2,P<0.05)。低SMR/高AS和低SMR/低AS表型在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的與群體中心距離小于食物隱蔽場所環(huán)境(圖5,表2,P<0.001),而高SMR/高AS和高SMR/低AS表型的與群體中心距離在三種環(huán)境間無差異(圖5,表2)。環(huán)境類型和代謝表型對實驗魚的運動時間比均無影響(圖5,表2,P> 0.05)。

圖4 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃個體游泳速度同步性、個體間距離及最近鄰距離的影響Fig.4 Effects of ecological context and metabolic phenotype on synchronization of speed, inter-individual distance and nearest neighbor distance in S. sinensis小寫字母a和b表示同一代謝表型在不同環(huán)境中的數(shù)據(jù)具有顯著差異(P<0.05)；不同表型無共同大寫字母表示表型間數(shù)據(jù)存在顯著差異(P<0.05)

圖5 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃個體與群體中心距離和個體運動時間比的影響Fig.5 Effects of ecological context and metabolic phenotype on distance to group centroid and percentage time on moving in S. sinensis小寫字母a和b表示同一代謝表型在不同環(huán)境中的數(shù)據(jù)具有顯著差異(P<0.05)；不同表型無共同大寫字母表示表型間數(shù)據(jù)存在顯著差異(P<0.05)

表2 環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃個體特征影響的雙因素方差統(tǒng)計結(jié)果

2.3 環(huán)境類型對中華倒刺鲃群體特征的影響

雖然中華倒刺鲃在三種環(huán)境間的群體極性并無差異(圖6,F2,95= 2.649,P=0.076),但其在空白環(huán)境和食物環(huán)境中的群體移動速度及群體移動總距離均小于食物隱蔽場所環(huán)境(圖6,群體移動速度：F2,95= 15.701,P<0.01；群體移動總距離：F2,95= 17.231,P<0.01)。

圖6 環(huán)境類型對中華倒刺鲃群體特征的影響 Fig.6 Effect of ecological context on group-level characteristics in S. sinensis字母a和b表示在不同環(huán)境中的實驗參數(shù)具有差異(P<0.05)

3 討論

3.1 代謝表型和環(huán)境類型對個體空間位置的影響

自然界魚類通過調(diào)整形態(tài)、生理和行為表型等策略以適應(yīng)多種多樣且不穩(wěn)定的生存環(huán)境[42]。前期研究發(fā)現(xiàn)較高有氧代謝能力[13,43]、較強勇敢性的魚類個體在群體前部空間的出現(xiàn)概率更高[44],而那些較弱表型的魚類個體更偏好位于群體的后部空間,可能與在群體后部空間具有節(jié)約能量消耗的優(yōu)勢相關(guān)[45]。然而,另有研究報道中華倒刺鲃的有氧代謝能力并不決定群體中的個體空間位置[35]；此外,灰鯔魚(Mugilcephalus)的標準代謝率也不影響群體中的個體空間位置[46]。上述研究表明,不同魚類在群體中的個體空間位置與個體表型(如能量代謝)的關(guān)系不盡相同。本研究發(fā)現(xiàn)環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃群體中的個體空間位置均無影響,與本實驗室的過往研究相似[35]。理論認為,群體前部空間位置的益處是魚類個體的攝食成功率和反捕食能力的增強,而相應(yīng)的成本是被捕食概率的增加、游泳能量效率的下降等[36]。盡管前期相關(guān)研究的實驗結(jié)果存在較大差異,但魚類個體在群體空間位置的變動可能與水體流速及有氧運動能力等多種因素有關(guān)。棲息環(huán)境中食物資源的時空變動及不可預(yù)測性影響魚類個體的生理狀態(tài)和功能表現(xiàn)。因此,魚群前部空間的占據(jù)與更替可能與個體在群體前部空間收益和風險之間的權(quán)衡與妥協(xié)相關(guān),即取決于個體的有氧運動能力、生理負荷和行為策略等,而個體的代謝表型的相對作用程度較低。此外,個體的社群等級或營養(yǎng)狀況等因素也可能影響魚類群體空間位置的占據(jù)與更替[35, 46],如某些社群等級較高或饑餓個體在群體前部空間的出現(xiàn)頻率明顯增加。雖然魚群的前部空間雖然有助于個體在此處獲得較多的食物,但隨后食物消化吸收造成的巨大生理負荷擠壓個體的代謝空間,這些大量攝食的個體因代謝空間的減少而出現(xiàn)游泳能力的下降,無法繼續(xù)維持自身在魚群前部空間,而后退至魚群的后部空間,表明個體在群體空間位置并非穩(wěn)定不變的,而是存在具有規(guī)律性的更換與交替過程[47]。

本研究發(fā)現(xiàn),環(huán)境中食物的出現(xiàn)或隱蔽場所的增加并不影響實驗魚群體中的個體空間位置,可能是因為中華倒刺鲃不同的代謝表型個體在實驗室馴化期間的投喂制度(如每天兩次的飽足投喂)和單次攝食量較為統(tǒng)一,致使不同的代謝表型個體間的營養(yǎng)水平和食欲強度無明顯差異,在群體運動過程中并未表現(xiàn)出明顯的個體空間位置偏好的現(xiàn)象。值得注意的是,高SMR/高AS表型個體的領(lǐng)頭魚出現(xiàn)次數(shù)百分比明顯高于低SMR/高AS、低SMR/低AS表型個體,這種行為變化卻與個體空間位置(平均值)的數(shù)據(jù)特征不相統(tǒng)一,表明那些具有較高SMR且較大AS的個體更傾向出于現(xiàn)魚群前部,可能與其機體較高的能量代謝需求及較強的個性有關(guān)。

3.2 代謝表型和環(huán)境類型對群體行為的影響

魚群是由不同的魚類個體成員所組成的群體,個體行為表現(xiàn)常存在一定的異質(zhì)性,影響魚類的群體行為特征。前期研究報道,三刺魚的群體游泳運動速度隨著個體游泳運動速度的提高而呈現(xiàn)相應(yīng)增加的現(xiàn)象[26]。本研究發(fā)現(xiàn),中華倒刺鲃在不同環(huán)境類型下的個體水平特征及群體行為特征產(chǎn)生顯著變化。例如,在空白對照環(huán)境和覓食環(huán)境中個體(或群體)游泳運動速度和移動總距離均小于食物隱蔽場所環(huán)境,該結(jié)果與相關(guān)研究的實驗結(jié)果類似[26]。該現(xiàn)象的可能原因是當環(huán)境同時具有食物和隱蔽場所時,實驗魚開始利用隱蔽場所提供的風險降低的保護優(yōu)勢,但紅線蟲的空間分布于測試環(huán)境的四周,遠離中間的隱蔽場所,在搜尋食物過程中魚表現(xiàn)出時常出入隱蔽場所的現(xiàn)象；魚既希望能迅速獲得紅線蟲以補充能量,又渴望通過增加個體游泳運動速度的行為策略,以減少在外周水域中各類風險的遭遇概率。本研究發(fā)現(xiàn),在空白對照環(huán)境和覓食環(huán)境中個體運動速度同步性明顯大于食物隱蔽場所環(huán)境,這種現(xiàn)象可能是因為實驗魚提高了個體的游泳運動速度,并且增加隱蔽場所的利用時間,潛在減少了魚群中個體成員間的社會信息傳遞與互作,導(dǎo)致整個群體結(jié)構(gòu)的有效維持變差；個體成員間游泳運動的動機迥異(如有的個體游出隱蔽場所搜尋紅線蟲,而有的個體游入隱蔽場所以消化食物或躲避外界風險),降低了個體游泳速度的同步性。雖然中華倒刺鲃在食物環(huán)境類型中的群體極性具有下降的趨勢,但三種環(huán)境中群體極性并無差異,這與環(huán)境具有的隱蔽場所降低了三刺魚的魚群極性的研究結(jié)果不同[28],表明測試環(huán)境的隱蔽場所可能并不改變中華倒刺鲃魚群中個體成員間游泳運動速度的相對協(xié)調(diào)程度。

研究顯示,魚群的能量消耗隨著個體成員之間距離的增加而明顯增強[48]。本研究發(fā)現(xiàn)低SMR/高AS和低SMR/低AS表型在空白對照環(huán)境和覓食環(huán)境中的個體間距離小于食物隱蔽場所環(huán)境,表明當環(huán)境具有隱蔽場所時低SMR個體的風險承擔能力低于其它兩種代謝表型(高SMR/高AS和高SMR/低AS),這可能是因為低SMR個體更加偏好利用環(huán)境中的隱蔽場所,其它個體成員游出隱蔽場所進行覓食的活動增加了個體間距離,導(dǎo)致在此環(huán)境中群體的凝聚力下降。本研究還發(fā)現(xiàn)實驗魚的最近鄰距離介于0—8 cm范圍,與青魚(Mylopharyngodonpiceus)[30]和高體鳑鲏(Rhodeusocellatus)[49]的實驗結(jié)果類似。雖然本研究中華倒刺鲃每一種表型在不同環(huán)境類型中的最近鄰距離并無明顯差異,但低SMR/低AS和低SMR/高AS兩種表型的最近鄰距離小于高SMR/高AS表型,表明高SMR/高AS表型個體的凝聚力(或社會性)較低,這種凝聚力的個體表型間差異可能是因為高SMR/高AS表型個體具有較強的有氧代謝能力和較高的基礎(chǔ)能量消耗,而表現(xiàn)出較為活躍且較強活動強度的行為特征,對群中其它個體成員的追隨意愿相對較低,潛在增加了高SMR/高AS表型個體與其它三種表型個體的最近鄰距離。

研究發(fā)現(xiàn),三刺魚群體凝聚力的改變與個體游泳運動速度的差異程度有關(guān)[26]；在同時具有食物和化學(xué)預(yù)警物質(zhì)的測試環(huán)境中,秀體底鳉(Fundulusdiaphanus)的群體大小大于空白對照環(huán)境,卻小于僅具有化學(xué)預(yù)警物質(zhì)的測試環(huán)境[50]；大顎細鋸脂鯉(Pristellamaxillaris)在食物環(huán)境下的游泳運動速度更快,魚群結(jié)構(gòu)更為松散[51]；在同時具有食物和隱蔽場所的環(huán)境中,雖然三刺魚的群體移動速度維持穩(wěn)定,但群體凝聚力和協(xié)調(diào)性下降[28]。本研究發(fā)現(xiàn),中華倒刺鲃的群體行為調(diào)節(jié)與環(huán)境類型密切相關(guān)。例如,在空白對照環(huán)境條件下,中華倒刺鲃群體傾向于以中等速度進行群體移動,呈現(xiàn)出較強的群體行為協(xié)調(diào)性和凝聚力。然而,當測試環(huán)境具有食物及隱蔽場所時,中華倒刺鲃的群體移動速度明顯增加,個性游泳速度同步性和群體的凝聚力降低,這些研究發(fā)現(xiàn)與過往研究類似[26,28,50]。

綜上所述,本研究發(fā)現(xiàn)環(huán)境類型和代謝表型對中華倒刺鲃群體中的個體空間位置均無影響,不同代謝表型之間的相互凝聚力(如最近鄰距離)存在明顯差異,并在不同生態(tài)環(huán)境之間穩(wěn)定維持,暗示個體間的相互吸引力具有代謝表型依賴性；個性游泳速度同步性和群體極性受環(huán)境類型的影響并不統(tǒng)一,環(huán)境復(fù)雜性的增加可能不影響中華倒刺鲃的群體協(xié)調(diào)性。中華倒刺鲃部分的個體特征與代謝表型無關(guān)。全球氣候變化及人類干擾活動對魚類及其生境的負面影響日益嚴重,魚類面臨多種多樣的自然環(huán)境選擇壓力與挑戰(zhàn)。未來研究不僅需要關(guān)注魚類群體行為的常規(guī)模式,還要增強對個體表型異質(zhì)性(如種內(nèi)個體差異)與魚類的群體行為及其功能表現(xiàn)和生態(tài)過程之間關(guān)聯(lián)的深入探索,具有重要的理論研究價值及進化生物學(xué)和生態(tài)學(xué)意義。