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        梨小食心蟲幼蟲感受器掃描電鏡觀察

        2021-05-14 07:12:30柴曉晗郭永福孔維娜馬瑞燕
        環(huán)境昆蟲學報 2021年2期
        關鍵詞:下顎下唇感受器

        柴曉晗,王 怡,,郭永福,孔維娜,李 捷,馬瑞燕*

        (1. 山西農(nóng)業(yè)大學植物保護學院,山西太谷 030801;2. 山西農(nóng)業(yè)大學園藝學院,山西太谷 030801)

        昆蟲與寄主植物是通過行為選擇和生理表現(xiàn)建立寄生關系的。昆蟲利用視覺、嗅覺、觸覺和味覺對寄主進行定向、辨識和取食并隨之發(fā)生相應的生理變化(Tangetal., 2000)。昆蟲感覺系統(tǒng)的基本單位是感受器(Sensilla),由昆蟲體壁的皮細胞演變而成,協(xié)同神經(jīng)系統(tǒng)對昆蟲行為起調(diào)控作用,主要與內(nèi)、外部環(huán)境進行化學通訊(馬瑞燕等,2000)。昆蟲的感受器主要包括化學感受器和機械感受器,具有味覺、嗅覺、觸覺等功能(Sunetal., 2009)。對于蛾類昆蟲而言,化學感受器是與外界信息交流的最小功能單位,具有不同的形狀和功能,在昆蟲化學通訊中發(fā)揮著重要的作用(楊慧等,2008)。

        受孕雌蟲會在產(chǎn)卵之前尋找寄主植物,而幼蟲取食的生理表現(xiàn)則用于評價是否與寄主成功建立寄生關系。幼蟲通過感受器探測寄主的化學物質(zhì)(王怡,2016)。它的感受器主要集中在頭部(下唇須、下顎須、觸角)、胸足、肛門(腹部末端),尤以頭部感受器及功能豐富(彩萬志等,2011)。不同種昆蟲的感受器功能也不盡相同。例如,鱗翅目幼蟲的栓錐感受器是主要的味覺感受器,與取食有關(周東升等,2012);目前,人們主要利用掃描電鏡觀察幼蟲頭部和軀體感受器的外形、種類、數(shù)量、分布,以此來確定哪些重要的感受器是用來感受化學物質(zhì)的(謝建軍等,2006;向玉勇等,2016),并進一步探討感受器的功能作用(宋月芹等,2014;宋月芹等,2018)。

        梨小食心蟲Grapholitamolesta(Busck),屬鱗翅目Lepidoptera卷蛾科Tortricidae,簡稱梨小,是一種重要的世界性蛀果害蟲。在桃、梨、蘋果等薔薇科果樹的整個生長季節(jié),多世代的幼蟲會在不同時期選擇不同寄主對不同部位進行蛀食,嚴重影響了果樹生產(chǎn)和果農(nóng)收入(孔維娜等,2018;冷春蒙等,2018)。因此,本文對梨小食心蟲幼蟲頭部的觸角、口器以及足進行了掃描電鏡觀察,探討了具有鉆蛀取食特點的梨小食心蟲幼蟲與其他植食性昆蟲在感受器上產(chǎn)生的差異,從而為進一步明確梨小食心蟲與寄主植物的關系提供理論基礎。

        1 材料和方法

        1.1 供試蟲源

        蟲源采自山西省晉中市太谷區(qū)桃園,飼養(yǎng)于山西農(nóng)業(yè)大學生物安全與生物防治實驗室人工氣候箱(MGC-450HP)內(nèi),溫度26±0.8℃,相對濕度70%~80%,光周期L ∶D=15 ∶9,利用人工飼料繼代飼養(yǎng)50代以上獲得大量整齊一致的蟲源。將4~5齡幼蟲收集后備用(Yokoyamaetal., 1987;王怡等,2019)。

        1.2 樣品處理方法

        在顯微鏡M165C下用鑷子和刀片分離幼蟲頭部與胸腹部。用2.5%戊二醛溶液固定24 h(郭永福等,2018)。用不同濃度的乙醇對頭部和胸腹部分別進行逐級脫水(30%、50%、70%、80%、90%、100%)3次,每次脫水15 min,放于通風處干燥,將干燥后的處理樣品固定在貼有導電膠的樣品臺上。放入小型離子濺射儀(SBC-12)噴金30~60 s,置于日立SU8020場發(fā)射掃描電子顯微鏡下觀察、拍照記錄,加速電壓為0.5~30 kV。該制樣和觀察過程在中科百測電鏡室完成。

        1.3 數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析

        使用Adobe Photoshop CS4標記圖像,并測量每種感受器類型的至少5頭幼蟲的長度和基部寬度。感受器根據(jù)Albert(1980)提出的標準進行標記(Albert, 1980)。

        2 結(jié)果與分析

        2.1 頭部

        梨小食心蟲5齡幼蟲的頭部是硬化的囊(長度:933.6 μm,寬度:619.2 μm),橢圓形,光滑,低頜。其表面具有許多長毛形感受器(LTS,長度:178.4 μm)和短毛形感受器(STS,長度:78.1 μm)。頭部囊的前部有1對觸角、口器和 6對側(cè)單眼(圖1)。

        圖1 梨小食心蟲5齡幼蟲頭部的正面視圖Fig.1 Frontal view of the head of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: A, 觸角; F, 額唇基; C, 唇基; S, 單眼; Lb, 上唇; M, 上顎; Mx, 下顎; Lap, 下唇須; Sp, 吐絲器; LTS, 長毛形感受器; STS, 短毛形感受器。Note: A, antenna; F, frontoclypeus; C, clypeus; S, stemmata; Lb, labrum; M, mandible; Mx, maxilla; LaP, labial palp; Sp, spinneret; LTS, long sensilla trichodea; STS, short sensilla trichodca.

        2.1.1觸角

        梨小食心蟲幼蟲的觸角相當短(平均值:158.8 μm),位于側(cè)單眼和上顎之間(圖1)。它由3個體節(jié)組成:柄節(jié)(長度:54.8 μm,寬度:56 μm)、梗節(jié)(長度:66.8 μm,寬度:43.7 μm)和鞭節(jié)(長度:26.7 μm,寬度:15.9 μm;圖2-A)。

        圖2 梨小食心蟲5齡幼蟲觸角的形態(tài)和結(jié)構(gòu)Fig.2 Morphology and structure of the antenna of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A): Sc, 柄節(jié); Pe, 梗節(jié); FL, 鞭節(jié); (B): C1~C2, 刺形感受器; B1~B6, 錐形感受器; St, 栓錐形感受器。Note: (A): Sc, scapus; Pe, pedicel; Fl, flagellum; (B): C1~C2, sensilla chaetica; B1~B6, sensilla basiconica; St, sensillum styloconicum.

        柄節(jié)是觸角上最寬的一段體節(jié),未觀察到感受器。內(nèi)側(cè)的梗節(jié)最長,具有3個錐形感受器(B1~B3)和2個刺形感受器(C1~C2);錐形感受器B1和B2的外觀相似,而B3則是細長的短釘狀;梗節(jié)上只有1個頂孔,表面無孔、光滑的、鑲嵌的刺形感受器,長度相差較大,C2比C1長,全部位于梗節(jié)的遠端邊緣處。觸角末端的鞭節(jié)有3個錐形感受器(B4~B6)和1個細長的栓錐形感受器(St);錐形感受器B5的形狀與梗節(jié)上的B1和B2類似,比B4和B6長并且大。B6的底部膨脹,但是上部比B4和B5薄很多。其中,B4是最小的一個感受器,近乎圓柱形(圖2-B)。

        2.1.2上唇

        上唇長288.1 μm,寬139.4 μm,表面分布有6對左右對稱、單孔的刺狀感受器(圖3-A,C1~C6)。

        2.1.3上顎

        上顎長212.0 μm,緊挨上唇,非常發(fā)達和硬化。上顎的前端包含有切齒葉(圖3-B,M),每片切齒葉有5個齒,適于咬食(圖3-B)。

        圖3 梨小食心蟲5齡幼蟲上唇和上顎Fig.3 Labrum and mandible of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A),上唇的正面圖; C1~C6,刺形感受器; (B),上顎的視圖; M,上顎的切齒。Note: (A), Frontal view of the labrum; C1~C6, sensilla chaetica; (B), Outer view of the mandible; M, distal incisor cusps.

        2.1.4舌

        幼蟲口腔的中央有1個類似舌的結(jié)構(gòu),其兩側(cè)向內(nèi)卷曲,并在舌邊緣成排出現(xiàn)大量的微刺(圖4-A)。

        2.1.5下顎的外顎葉

        下顎由近端的軸節(jié)(寬度:92.1 μm,長度:60.0 μm)和遠端的莖節(jié)(寬度:72.2 μm,長度:39.6 μm)組成。2個節(jié)的側(cè)須(基節(jié)和遠端體節(jié))和內(nèi)側(cè)外顎葉從遠端的莖節(jié)中產(chǎn)生(圖4-A、B)。軸節(jié)和莖節(jié)的體節(jié)上都具有1個較長的刺形感受器C1和C2(圖4-B、C),其他感受器聚集在外顎葉和下顎須的的末梢表面。外顎葉的末梢表面上有8個感受器。2個較大的栓錐形感受器St1和St2位于外顎葉末梢的內(nèi)側(cè)。在外顎葉的側(cè)壁的中間有1個刺形感受器C3。2個刺形感受器C4和C5扁平且長,并且位于外顎葉的背側(cè)緣。錐形感受器B1是多孔的、尖銳的,并且位于舌附近。B2是絲狀的并且位于St1和St2之間。B3位于外顎葉的邊緣(圖4-C)。

        圖4 梨小食心蟲5齡幼蟲下顎Fig.4 Maxillae of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A),下顎和舌的視圖; Ca, 軸節(jié); Sp, 莖節(jié); Ga, 外顎葉; Mp, 下顎須; H, 舌; M, 微刺; (B),下顎的輪廓圖; C1~C2, 刺形感受器; Mp1~Mp2, 分段; (C),外顎葉的遠端視圖; C3~C5, 刺形感受器; B1~B3, 錐形感受器; St1~St2, 栓錐形感受器; (D),下顎須的遠端體節(jié); D, 指形感受器; p, 板形感受器。Note: (A),Inner view of maxilla and hypopharynx; Ca, cardo; Sp, stipes; Ga, galea; Mp, maxillary palp; H, Hypopharynx; M, microtrichia. (B),Profile view of the maxilla; C1~C2, sensilla chaetica; MP1~MP2, two-segmented . (C),Distal view of the galea; C3~C5, sensilla chaetica; B1~B3, sensilla basiconica; St1~St2, sensilla styloconica. (D),Distal segment of the maxillary palp; D, sensillum digitiformium; P, sensillun placodeum.

        2.1.6下顎須

        2段下顎須長是98.4 μm(Mp1~Mp2)。須的末端表面有許多感器坑,尚未發(fā)現(xiàn)它們穿過體壁(圖5)。左右須尖端的8個感受器的空間分布如下:

        7個錐形感受器和1個栓錐形感受器。下顎須的末端也有1個拉長的、寬的指形感受器,其位于下顎須的外壁中,附著在基部并沿其長度自由分布。2個板形感受器位于末梢部分的側(cè)面(圖4-D)。2.1.7下唇下唇有1對觸須(長度:56.9 μm)和長管狀的吐絲器(長度:81.8 μm),幼蟲可從中分泌絲。下唇須上有1個較長的栓錐形感受器和1個較短的刺形感受器;該栓錐形感受器具有球根狀基部和細發(fā)狀頂部,刺形感受器位于須的末端(圖6-A)。在下唇的基部有2個小的、有氣泡狀小孔(圖6-B)的感受器釘(P1和P2,平均9.7 μm)。觸須的表面有許多孔。

        圖5 梨小食心蟲幼蟲下顎須凸凹不平的表面Fig.5 Cratered surface of the maxillae palpof larva Grapholita molesta

        圖6 梨小食心蟲5齡幼蟲下唇及下唇的腹側(cè)視圖Fig.6 Labium and ventral view of the labium of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: 下唇的背視圖; Lap, 下唇須; Sp, 吐絲器; C, 刺形感受器; St, 栓錐形感受器; P1~P2, 感受器釘; M, 微刺。Note: Dorsal view of the labium; LaP, labial palps; Sp, spinneret; C, sensillum chaeticum; St, sensillum styloconicum; P1~P2, sensilla pegs; M, microtrichia.

        2.2 體軀

        梨小食心蟲老熟幼蟲背部感受器較少,但從背面觀分節(jié)明顯,胸部3節(jié),腹部10節(jié);腹面感受器較多,腹面觀分節(jié)亦明顯(圖7)。

        圖7 梨小食心蟲5齡幼蟲正面觀與腹面觀Fig.7 Back view and ventral view ofthe fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A),背面觀; (B),腹面觀。Note: (A),Back view; (B),Ventral view.

        2.2.1胸足

        梨小食心蟲老熟幼蟲胸足較為發(fā)達,共有3對(圖8-A、B、C),端部具有較彎曲1爪,前胸分節(jié)較為明顯,第一胸節(jié)兩側(cè)旁各有一氣門(圖9-A、B、C)。胸足周圍排列有不規(guī)則的毛型感受器和刺型感受器(圖8)。

        圖8 梨小食心蟲5齡幼蟲胸足Fig.8 Thoracic legs of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A)~(C),胸足; C, 刺型感受器; LTS, 長毛形感受器; STS, 短毛形感受器。Note: (A)~(C),Thoracic legs; C, sensilla chaetica; LTS, long sensilla trichodea; STS, short sensilla trichodca.

        2.2.2腹足

        梨小食心蟲老熟幼蟲腹部最長,共10節(jié),無臀櫛(圖7-B)。腹氣門共有8對,分別位于第1至8腹節(jié)的兩側(cè)。腹足共有5對,分別著生于第3~6腹節(jié)及第10腹節(jié)上。第10腹節(jié)上的腹足被稱為臀足或尾足(圖11)。其腹足端具趾鉤,呈單序環(huán)形排列,基本呈刺狀,但端部向外彎曲(圖10-C);腹足周圍同樣排列有不規(guī)則的毛型感受器和刺型感受器(圖10,圖11)。

        圖9 梨小食心蟲5齡幼蟲氣孔Fig.9 Spiracle of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A)~(C),氣孔; C, 刺型感受器; LTS, 長毛形感受器。Note: (A)~(C),Spiracle; C, sensilla chaetica; LTS, long sensilla trichodea.

        圖10 梨小食心蟲5齡幼蟲腹足Fig.10 Prolegs of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A)~(B),腹足; (C),腹足趾鉤; C, 刺型感受器。Note: (A)~(B),Prolegs; (C),Crochets of ventral prolegs; C, sensilla chaetica.

        圖11 梨小食心蟲5齡幼蟲尾足Fig.11 Anal proleg of the fifth instar larva of Grapholita molesta注: (A)~(B),尾足; C, 刺型感受器; LTS, 長毛形感受器。Note: (A)~(B),Anal proleg; C, sensilla chaetica; LTS, long sensilla trichode.

        3 結(jié)論和討論

        梨小食心蟲幼蟲為咀嚼式口器。卵孵化后,幼蟲會先在植物或果實的表面爬行約2 h或更長時間后才逐漸開始鉆蛀取食。期間,幼蟲先將頭部鉆入寄主植物,吐出咀嚼過的植物組織形成孔洞,鉆入后進行取食(王怡,2019)。

        本研究對梨小食心蟲幼蟲的觸角感受器進行掃描電鏡觀察的結(jié)果表明,幼蟲觸角上具有錐形感器、栓錐形感器和刺型感受器3種感受器。研究表明,較大的、多孔的錐形感受器(圖2-B中B1,B2,B4,B5)對植物氣味敏感,具有嗅覺功能(Zacharuketal., 1985)。無孔的栓錐形感受器內(nèi)部有大量的神經(jīng)細胞,可能與味覺和嗅覺有關,并被證實有熱-濕感受器的功能以感受外物的溫度和濕度變化。小的錐形感受器也具有這種功能(Schoonhovenetal., 1967)。B3和B6(圖2-C)是梨小食心蟲幼蟲觸角上小的錐形感受器。單孔的刺形感受器用來接受觸覺刺激,也被歸于味覺感受器(Schoonhovenetal., 1966; Albert, 1980; Bakeretal., 1986; Faucheux, 1995; 劉俊延等,2018)。桃小食心蟲CarposinasasakiiMatsumura的刺形感受器參與觸覺刺激信號的接收(Schoonhovenetal., 1967;宮田睿等,2012)。因此,梨小食心蟲幼蟲觸角的感受器具有味覺、嗅覺功能,熱-濕感受器的功能,這表明了幼蟲觸角是其感受寄主的關鍵部位。

        梨小食心蟲幼蟲口器分為上唇、上顎、舌、下顎、外顎葉、下顎須、下唇等部位,主要具有刺形、錐形、栓錐形、指形、板形,毛形多種感受器。這些感受器相對集中于上唇、下顎、下顎須及外顎葉上。梨小食心蟲幼蟲口器的上唇有 6對單孔的刺形感受器(圖3-A),數(shù)量與形態(tài)與桃小食心蟲一致(陳靜,2015)。刺型感受器通常被認為是一種感受外部刺激的機械性感受器(Faucheux, 1995;Davisetal., 2008)。在梨小食心蟲幼蟲口器的上顎部分感受器數(shù)量較少,很難看到。但其上顎的前端具有切齒葉,每片切齒葉有5個齒,每個齒上端是尖銳的(圖3-B),適于咬食,用于切斷并磨碎食物。此外,還觀察到梨小食心蟲舌邊緣有幾行小刺,可能用于攪拌食物。

        梨小食心蟲下顎的刺形感受器C1~5(圖4-B、C),尤其是感受器C4~5(圖4-C)相比其他感受器更粗壯一些。這類感受器主要是接收到與食物接觸的刺激并提供有關食物品質(zhì)的信息,具有觸覺性功能(Schoonhovenetal., 1966;Hanson, 1970)。

        在梨小食心蟲幼蟲口器的每個下顎須上都有8個頂端較尖的感受器,即7個錐形感受器和1個栓錐形感受器,這種形狀與桃小食心蟲相似,而數(shù)量與其他鱗翅目昆蟲不同(Grimesetal., 1986;Faucheux, 1995)。這種差異可能是由于食心蟲在果實內(nèi)部鉆蛀的取食習性造成的(Keil, 1996; Lin, 2002; Liuetal., 2011)。地老虎Agrotisypsilon下顎須的感受器與嗅覺功能有關(Devittetal., 1982),也可能具有機械感受功能(Schoonhovenetal., 1966);與梨小食心蟲的下顎須具有相同形狀感受器的桃小食心蟲不僅具有嗅覺功能和機械感受功能,還具有味覺功能(Liuetal., 2011)。對于近40種鱗翅目昆蟲下顎須的指形感受器分析表明,雖然它們的分布和外觀不同,但結(jié)構(gòu)一致(Devittetal., 1982;Bakeretal., 1986;Keil, 1996;Lin, 2002;Liuetal., 2011)。此外,梨小食心蟲幼蟲口器的下顎須上還有2個板形感受器,形狀凹陷(圖4-D),可能具有嗅覺功能(Devittetal., 1982;Bakeretal., 1986;Keil, 1996)。梨小食心蟲幼蟲口器的下顎須和下唇須表面是凹凸不平的,有許多凹坑,桃小食心蟲和棉鈴蟲的下顎須也有類似形態(tài)(Keil, 1996),其功能有待進一步研究。

        在梨小食心蟲幼蟲口器的外顎葉上有3個刺形感受器(圖4-C中C3,C4,C5)和栓錐形感器(圖4-C中St1~St2)。Ishikawa等人使用切斷試驗證實了家蠶幼蟲栓錐形感受器在食物識別中的重要作用(Ishikawaetal., 1969)。梨小食心蟲的栓錐形感受器可能也有此作用。梨小食心蟲外顎葉上的錐形感受器B1(圖4-C)是多孔的,這與朱紅毛斑蛾PhaudaflammansWalker(Albert, 2003)相似。氣味信號會通過孔洞進入感受器內(nèi),與某些物質(zhì)產(chǎn)生化學或物理反應,可作為氣味物質(zhì)的探測器與接收器(劉俊延等,2018)。鱗翅目幼蟲中下唇須的感受器是典型的機械性感受器(Albertetal., 1980;Devittetal., 1982;Faucheux, 1995)。梨小食心蟲下唇須上也發(fā)現(xiàn)了這兩種感受器(圖6),與桃小食心蟲下唇須上的感器類型、形態(tài)、數(shù)量和功能相同(Liuetal., 2011)。梨小食心蟲下唇的2個小感受器釘(圖6,P1~P2)其上各有1個氣泡狀小孔(圖6),在向日葵螟Homoeosomanebulella和桃小食心蟲中也存在(Rothschildetal., 1991;Faucheux, 1995),但結(jié)構(gòu)和功能尚不清楚。

        梨小食心蟲老熟幼蟲胸足較為發(fā)達,且胸足端部具有1個彎曲型的爪,這可能與幼蟲鉆蛀、取食、爬行有關,在桃小食心蟲的幼蟲形態(tài)里也被觀察到(陳靜,2015)。在鱗翅目幼蟲的腹足上,趾鉤的長短、數(shù)目和排列方式是分類鑒定的主要特征 (Common, 1990)。梨小食心蟲幼蟲腹足的趾鉤呈單序環(huán)形排列,是與其他鱗翅目幼蟲分類的主要特征。梨小食心蟲幼蟲胸足上主要有爪和孔,也許與頭部觸角感受器上的孔功能一樣,用于感知溫濕度;幼蟲胸足的第2節(jié)腹面有許多線狀突起,可能在光滑處運動時發(fā)揮作用(陳靜,2015)。幼蟲毛形感器主要分布在腹部腹面,根據(jù)對頭部毛形感器的分析,并結(jié)合其分布,認為其在選擇棲息地發(fā)揮作用且可能還具有機械功能。

        綜上所述,梨小食心蟲幼蟲口器的感受器最多,具有嗅覺、觸覺、味覺、機械等多種功能,并具備了所有重要感受器類型。與小菜蛾PlutellaxylostellaL.(魏輝等,2003)和小地老虎(向玉勇等,2016)頭部觸角和口器的感受器相比,它們的類型和數(shù)量均小于梨小食心蟲。這可能是因為梨小食心蟲鉆蛀取食的行為特點導致了感受器向有利于自身取食方向的發(fā)展,從而使得頭部感受器比以其他方式取食的昆蟲變得更加發(fā)達和豐富。因此,本文認為梨小食心蟲進行寄主選擇、鉆蛀、取食等相關行為最主要的感受器集中在觸角和下顎上。在此基礎上,還需要進一步從行為學、電生理、分子生物學等方面對感受器的功能和作用進行更深入的探索與驗證。

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