袁 帥，李 鑫，侯帥君，楊素文，岳秀賢，張卓然，付和平,5，武曉東

（1. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)草原與資源環(huán)境學(xué)院 / 草地資源教育部重點實驗室 / 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)嚙齒動物研究中心，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010011；2. 蘭州大學(xué)草地農(nóng)業(yè)科技學(xué)院，甘肅 蘭州 730020；3. 內(nèi)蒙古自治區(qū)林業(yè)監(jiān)測規(guī)劃院，內(nèi)蒙古 呼和浩特010020；4. 內(nèi)蒙古自治區(qū)草原工作站，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010020；5. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，內(nèi)蒙古 呼和浩特 010011）

嚙齒動物是草地哺乳動物中種類和數(shù)量最多的一類動物。一些嚙齒動物由于頻繁的密度大爆發(fā)而卷入人與野生動物的沖突之中，成為有害動物[1]；而另一些動物由于極低的種群數(shù)量而成為被保護對象[2]。但無論有害物種還是瀕危物種都需要進行種群監(jiān)測來加強管理[3]。嚙齒動物的種群數(shù)量監(jiān)測方法較多，包括鋏捕法、洞口調(diào)查法、土丘計數(shù)法和標(biāo)志重捕法等。但傳統(tǒng)數(shù)量監(jiān)測法存在較多缺點，如鋏捕法對動物存在損傷，不符合動物倫理；而洞口調(diào)查法和土丘計數(shù)法估計種群數(shù)量精確性低。標(biāo)志重捕法已被廣泛應(yīng)用在估計不同物種的豐富度、密度和種群統(tǒng)計學(xué)研究中[4]。因此標(biāo)志重捕法被認為是估算野生動物種群統(tǒng)計學(xué)參數(shù)最有效的方法[5]。但標(biāo)志重捕法需要滿足特定的假設(shè)，如果操作過程中違反這些假設(shè)就會導(dǎo)致動物豐富度或密度不準(zhǔn)確，由此得出的生態(tài)學(xué)推論必然具有缺陷[6]。此外，捕鼠籠擺放、標(biāo)志損傷、標(biāo)志物丟失等因素也會對嚙齒動物種群密度估測產(chǎn)生一定影響[7]。傳統(tǒng)標(biāo)志重捕法受天氣、地理環(huán)境和人力等因素影響較大，重捕率時常過低，想要提高重捕率則需要提高野外取樣強度[8]，不僅耗費人力財力，而且操作不當(dāng)會使動物暴露時間過長而產(chǎn)生高低溫耐受、饑餓、捕食等風(fēng)險，還會帶給動物壓力或造成死亡[9-11]。因此，有必要探索一種適于植被稀疏，生境開闊的荒漠小型哺乳動物數(shù)量監(jiān)測方法，這種方法需具備低成本和高效率，并可在較大景觀中應(yīng)用相對較長時間，測度結(jié)果需更加可靠等特點[12]。

近些年紅外相機陷阱法在野生動物種群數(shù)量監(jiān)測中的發(fā)展勢頭迅猛。紅外線觸發(fā)自動數(shù)碼相機陷阱技術(shù)(簡稱紅外相機陷阱法)具有準(zhǔn)確、長期、隱蔽和對野生動物非侵入式無損傷等特性[13-14]，同時不受調(diào)查區(qū)域天氣、地形條件影響，對人員操作要求不高，節(jié)省成本等優(yōu)點[15-17]，已在野生動物生態(tài)學(xué)調(diào)查中得到廣泛使用[8,14,18]。該技術(shù)主要用于調(diào)查野生動物資源、種群數(shù)量和監(jiān)測野生動物行為等方面的研究[19]。國內(nèi)學(xué)者已將該技術(shù)應(yīng)用于野生嚙齒動物監(jiān)測并提出了相應(yīng)的數(shù)量計算方法，但這些研究多在林區(qū)實施[19-20]。而特定生境特征會使紅外相機對動物的捕獲率產(chǎn)生差異[7,21-22]。相機陷阱位置及周邊環(huán)境的細微變化會對目標(biāo)物種的捕獲率產(chǎn)生顯著影響[23]?；哪c林區(qū)嚙齒動物因棲息地類型截然不同，在生活史、生活習(xí)性和生態(tài)特征等方面存在較大差異。將紅外相機技術(shù)應(yīng)用于荒漠嚙齒動物監(jiān)測的研究并不多見，基于紅外相機評估荒漠嚙齒動物種群數(shù)量是否可行尚不明確。本研究通過應(yīng)用標(biāo)志重捕法與紅外相機技術(shù)監(jiān)測嚙齒動物種群數(shù)量，對結(jié)果進行比較，旨在篩選一種基于紅外相機技術(shù)適合評估荒漠嚙齒動物種群數(shù)量的方法，為紅外相機技術(shù)應(yīng)用于荒漠小型哺乳動物生態(tài)學(xué)研究提供參考依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)(37°24′ - 38°25′ N, 104°10′ - 105°30′ E)位于內(nèi)蒙古自治區(qū)阿拉善盟阿拉善左旗南部，東臨騰格里沙漠。氣候為典型高原大陸性氣候。草地類型屬于溫性荒漠沙質(zhì)亞類。隨機選取3 個60 hm2的樣區(qū)，樣區(qū)內(nèi)植被以紅砂(Reaumuria soongarica)建群，其次為白刺(Nitraira sphaerocarpa)、霸王(Sarcozygium xanthoxylon)和短腳錦雞兒(Caragana brachypoda)等多年生灌木和小灌木，草本植物以糙隱子草(Cleistogenes squarrosa)、霧冰黎(Bassia dasyphylla)、白草(Pennisetum centrasiaticum)為主。

1.2 方法

1.2.1 試驗設(shè)計及嚙齒動物監(jiān)測

2017 年4 月 - 9 月，在隨機選擇的3 個60 hm2的樣區(qū)中心設(shè)立1 hm2的標(biāo)志重捕樣地，應(yīng)用標(biāo)志重捕法捕獲嚙齒動物。在每塊樣地中分別采用7 ×8 方格式的方法布籠，每個網(wǎng)格點布設(shè)一個活捕籠(42 cm × 17 cm × 13 cm) (圖1)。行距與籠距均為15 m。在活捕籠中放置新鮮花生仁作誘餌。每月月初連續(xù)捕捉4 d。記錄捕獲個體種名、性別、體重及繁殖狀況。標(biāo)志重捕試驗結(jié)束(收回活捕籠)后，根據(jù)之前嚙齒動物紅外相機研究建議的布設(shè)密度[19]，在每個樣地(1 hm2)內(nèi)隨機布設(shè)紅外相機(夜鷹SG-999M)1～2 臺(圖1)，對樣地內(nèi)的嚙齒動物進行監(jiān)測。由于荒漠嚙齒動物絕大多數(shù)為夜行性物種，所以相機布設(shè)時間段選擇在當(dāng)天18:00 至次日08:00，每天監(jiān)測14 h，觀測3～6 d。

圖1 紅外相機及標(biāo)志重捕樣地示意圖Figure 1 Diagram showing the locations of camera and live trap sites

1.2.2 數(shù)據(jù)分析

1)標(biāo)志重捕數(shù)據(jù)處理

使用最小存活數(shù)(minimum number known alive,MNA)計算嚙齒動物種群數(shù)量[24]：式中：a 為t 時刻所捕獲的嚙齒動物數(shù)量；b 為在t 時刻之前所標(biāo)記的，但在t 時刻之后所出現(xiàn)，卻不出現(xiàn)在時刻t 的嚙齒動物數(shù)量。

計算主要鼠種三趾跳鼠(Dipus sagitta)、五趾跳鼠(Allactaga sibirica)和子午沙鼠(Meriones meridianus)2017 年4 月、7 月和9 月的MNA 值。

2)紅外相機陷阱技術(shù)估算方法

選擇2017 年4 月、7 月和9 月的紅外相機數(shù)據(jù)。采用兩種方法用于紅外相機數(shù)據(jù)處理。

隨機相遇模型(random encounter model, REM)[25]：

式中：D 為嚙齒動物的密度(只·hm?2)；y 為當(dāng)月鼠類個體獨立照片總數(shù)；t 為相機當(dāng)月布放的天數(shù) ；v 為鼠類的移動速度(子午沙鼠平均移動速度263 m·d?1，三趾跳鼠移動速度2 000 m·d?1，五趾跳鼠移動速度1 000 m·d?1)[26-27]；紅外相機的監(jiān)測角度θ 為0.872 rad(50°)；r 為相機的監(jiān)測半徑(2 m)。

捕獲率模型(capture rate model, CRM)[28]：

對同一鼠種密度月份間差異使用了單因素方差分析。對相同月份同一鼠種密度不同監(jiān)測方法間差異比較使用了t 檢驗。為了進一步評估隨機相遇模型和捕獲率模型與最小存活數(shù)之間的關(guān)系強弱程度，使用線性回歸模型對不同方法得出的不同物種種群密度進行了擬合，與最小存活數(shù)相關(guān)性最高的視為最優(yōu)模型。不同方法間的關(guān)系檢驗使用線性回歸，并將模型進行了擬合預(yù)測，迭代次數(shù)為1 000，步長為1。所有數(shù)據(jù)均進行正態(tài)檢驗，顯著水平為0.05，數(shù)據(jù)分析采用SAS 9.2 軟件，使用SigmaPlot 12.5 繪圖。

2 結(jié)果分析

2.1 標(biāo)志重捕法

2017 年4 月、7 月和9 月，標(biāo)志重捕法捕獲的嚙齒動物共計105 只，包括阿拉善黃鼠(Spermophilus alaschanicus)、三趾跳鼠、五趾跳鼠、小毛足鼠(Phodopus roborovskii)和子午沙鼠。其中4 月三趾跳鼠為優(yōu)勢鼠種，子午沙鼠和五趾跳鼠為次優(yōu)勢鼠種；7 月子午沙鼠為優(yōu)勢種，三趾跳鼠和五趾跳鼠為次優(yōu)勢鼠種；9 月子午沙鼠為優(yōu)勢種(圖2)。

2.2 紅外相機陷阱法

紅外相機布設(shè)期間共獲得視頻2 733 個，統(tǒng)計出有效獨立個體186 個，共監(jiān)測到嚙齒動物5 種，監(jiān)測到的物種與標(biāo)志重捕法捕獲的物種相同。應(yīng)用隨機相遇模型(REM)和捕獲率模型(CRM)分別計算3 個主要鼠種的種群數(shù)量(表1)，可知，REM 得出的子午沙鼠種群數(shù)量大于CRM 估計的種群數(shù)量。其他兩種嚙齒動物的REM 和CRM 計算值相差不大。

2.3 不同方法測度結(jié)果的比較

基于紅外相機技術(shù)的REM 模型對7 月子午沙鼠種群數(shù)量的測度與相同月份MNA 的測度值并無顯 著 差 異(t = 2.03, P = 0.11)(圖3)，但 兩 種 方 法 對4 月(t = 2.59, P = 0.05)(圖3)和9 月(t = 2.67, P = 0.048)(圖3)子午沙鼠種群數(shù)量的測度值存在顯著差異，REM 模型測度值顯著大于MNA 測度值。REM 模型在3 個月份對兩種跳鼠種群數(shù)量的測度值與MNA測度值之間無顯著差異(P ＞ 0.05) (圖3)。CRM 模型對子午沙鼠和兩種跳鼠種群數(shù)量的估計在所有月份同MNA 值之間未表現(xiàn)出顯著的統(tǒng)計學(xué)差異(P ＞0.05) (圖3)。3 種方法在對同一鼠種不同月份種群數(shù)量的測度值并未表現(xiàn)出月際間顯著差異(P ＞ 0.05)(表2)。3 種嚙齒動物種群數(shù)量雖然存在季節(jié)變動，但是并未表現(xiàn)出顯著的統(tǒng)計學(xué)差異(P ＞ 0.05)。

圖2 研究區(qū)嚙齒動物種群密度Figure 2 Population densities of rodents in the study area

REM 模型測度的兩種跳鼠密度與MNA 估計的密度顯著正相關(guān)(P = 0.004；P = 0.002)，相關(guān)系數(shù)R2＞0.7，表明REM 模型可以作為精確測度跳鼠數(shù)量的合適方法(圖4a，c)。而REM 模型對子午沙鼠密度的測度值與MNA 估計值相關(guān)性并不顯著(R2= 0.48，P = 0.06) (圖4e)，表明該模型不適于子午沙鼠種群密度的測度。CRM 模型測度的3 種嚙齒動物密度值與MNA 估計密度值均顯著正相關(guān)(P = 0.01；P =0.000 1；P = 0.05) (圖4b，d，f)，表明CRM 模型可以作為3 種嚙齒動物密度測度的理想模型。因此，CRM模型更適合荒漠嚙齒動物優(yōu)勢鼠種的種群數(shù)量測度。

表1 運用紅外相機技術(shù)估算鼠類密度Table 1 Rodent population density estimates based on camera trapping

圖3 不同監(jiān)測法對3 種荒漠嚙齒動物種群密度的測度Figure 3 Estimates of the population densities of three desert rodent species using different methods.

表2 3 種方法在檢測月份間差異的統(tǒng)計結(jié)果Table 2 Source of variance (F and P values) from one-way ANOVA for the Moth effect of three methods

3 討論與結(jié)論

圖4 最小存活數(shù)估計密度與紅外相機估計密度之間的關(guān)系Figure 4 The relationship between density estimates obtained using the mark-recapture and camera trap methods

國外將紅外相機或其他自動相機用于野生動物的研究歷史較長，而我國起步較晚[29]。對于不同物種或動物類群，利用紅外相機技術(shù)如何提高種群數(shù)量測度的準(zhǔn)確性，是紅外相機技術(shù)在我國野生動物監(jiān)測中應(yīng)用面臨的問題之一[30]。探討相機捕獲的物種數(shù)量、物種組成和已知物種庫之間的關(guān)系，有助于全面理解紅外相機是否可以替代傳統(tǒng)調(diào)查方法的有效手段[30]。國內(nèi)一些研究已經(jīng)利用紅外相機技術(shù)對野生嚙齒動物的種群數(shù)量進行了測度，并探討了種群數(shù)量的計算方法，但是研究生境多在林區(qū)[19-20]?；哪畢^(qū)植被稀疏，嚙齒動物生境相對開闊，之前研究的紅外相機測度嚙齒動物種群數(shù)量方法是否能夠應(yīng)用于荒漠區(qū)的問題尚不清楚。受限于紅外相機對小型哺乳動物同種個體區(qū)分困難的缺點，標(biāo)志重捕法仍是當(dāng)前小型哺乳動物研究中的常規(guī)方法。該方法最主要成功之處在于將永久性和可識別的標(biāo)記應(yīng)用到動物個體上，即可以滿足種群統(tǒng)計中的兩個關(guān)鍵假設(shè)：永久性和可識別性[31-32]。標(biāo)志重捕法經(jīng)歷了眾多研究考驗，可信度較高[9,33-34]，許多研究都證實了該方法對種群數(shù)量估計的可靠性[35-37]。因此本研究選用標(biāo)志重捕法來衡量紅外相機陷阱法的精度是可靠的。本研究通過應(yīng)用紅外相機技術(shù)的兩種計算方法來測度荒漠嚙齒動物種群數(shù)量，與基于標(biāo)志重捕法的最小存活數(shù)(MNA)估測法比較，隨機相遇模型(REM)對跳鼠種群數(shù)量的測度較為理想，對子午沙鼠種群數(shù)量估測值偏高。主要原因是該模型參數(shù)除涉及相機月拍攝圖片值之外，還涉及到嚙齒動物移動速度。由于子午沙鼠移動速度固有設(shè)定值偏小，其種群密度估測值就會偏高。因此準(zhǔn)確掌握嚙齒動物不同物種日移動速度是該模型估測值是否準(zhǔn)確的關(guān)鍵。隨機相遇模型專門用來估測那些個體特征差異不明顯的動物種群密度[25]。該模型假設(shè)動物個體隨機且獨立于其它個體運動[23,25]，但小型哺乳動物的移動速度受到季節(jié)、食物、種內(nèi)競爭、種間競爭和天敵等諸多因素影響[38-40]，同大型哺乳動物相比其受外部影響的因素更多。小型嚙齒動物運動的非隨機性顯然與隨機相遇模型的假設(shè)不一致。隨機相遇模型對于非隨機或非獨立運動的動物并不敏感[41]。此外，在自然生境中受各種因子的影響，小型嚙齒動物的移動速度也并不固定，精確掌握小型嚙齒動物野外移動速度存在較大困難。一些研究也表明隨機相遇模型在對某些物種種群密度的估測中并不適用[42]。

同隨機相遇模型相比，捕獲率模型的不同主要在于該模型參數(shù)不涉及動物移動速度，不依賴個人經(jīng)驗：如估計距離或檢測和識別物種[42]。這種情況使得在評價不同觀測者間可靠性時，以直接計數(shù)為基礎(chǔ)的監(jiān)測方案成為了主要限制因素[42]。但該方法與紅外相機分布密度密切相關(guān)。相機分布密度越大，捕獲率模型所得種群數(shù)量越小，因此針對不同物種確定合理相機密度較為關(guān)鍵。本研究中，兩種模型均涉及到獨立有效照片數(shù)。獨立有效照片數(shù)基于遇見率或捕獲率(hit rate/trapping rate)演變而來。而遇見率與獨立的密度估計極顯著相關(guān)[12]。獨立有效照片的確定又受觀測者經(jīng)驗，觀測動物的遇見窗口(hit window)設(shè)定而產(chǎn)生差異。因此問題的關(guān)鍵在于如何區(qū)分視頻中不具備“天然標(biāo)記”的動物個體；或者盡量接近個體水平精度；或如何更加精準(zhǔn)的確定獨立有效照片數(shù)，從而使其無限接近物種真實的個體密度。目前來看，用傳統(tǒng)個體數(shù)量調(diào)查法來校正紅外相機評估法是解決上述問題的較為有效途徑之一。

采用紅外相機陷阱法研究獸類種群密度時，對于一些大型獸類可以根據(jù)其斑紋、體型、毛色等“自然標(biāo)記”進行個體識別，并估算其種群密度[19]。這些研究依賴于獨特的標(biāo)記，來識別個體并構(gòu)建捕獲歷史，類似于傳統(tǒng)的標(biāo)志重捕法[12]。但是具有天然標(biāo)記的動物種并不多[25]，對于多數(shù)不具備“自然標(biāo)記”的動物特別是夜行性小型獸類，難以通過夜間所攝相片進行個體識別[12,19]。對于可識別個體的這類動物，紅外相機已經(jīng)與標(biāo)志重捕法結(jié)合，形成了專門的標(biāo)志重捕模型及標(biāo)志重見(Mark-resight)模型[23]，但如何加強自然標(biāo)記不明顯個體的識別并將其與標(biāo)志重捕法相結(jié)合，對于這類動物的生態(tài)學(xué)研究將具有重要意義。

綜上所述，基于紅外相機技術(shù)的隨機相遇模型與捕獲率模型在評估荒漠區(qū)五趾跳鼠和三趾跳鼠的種群密度中均具有較好效果，但是捕獲率模型在評估子午沙鼠種群密度時效果優(yōu)于隨機相遇模型，且捕獲率模型涉及參數(shù)較少。因此在荒漠嚙齒動物種群數(shù)量研究時，針對跳鼠的研究兩種方法均可使用，針對嚙齒動物多物種的研究應(yīng)該采用捕獲率模型。