黃雪梅 馬永紅 董廷發(fā)

（西南野生動(dòng)植物資源保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，西南山地特色植物種質(zhì)適應(yīng)與利用研究所，西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，南充 637009）

河岸帶（riparian zone）作為陸地生態(tài)系統(tǒng)和水生生態(tài)系統(tǒng)的交界面，是極其重要的景觀帶。它不僅分布著許多珍稀瀕危物種，同時(shí)還具有調(diào)節(jié)氣候、固堤防洪、緩沖污染、提供資源、景觀連續(xù)性、觀光旅游等諸多生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能［1～3］。當(dāng)前，河岸帶植被的適應(yīng)機(jī)理及其生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的研究受到廣泛關(guān)注［4～6］。由于水流和植被的共同作用，使得河岸帶土壤的養(yǎng)分（如N、P）和水分含量常常隨空間的變化而發(fā)生較大變化［6～8］。水分和養(yǎng)分是限制陸地生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力的主要環(huán)境因子，尤其是對(duì)于河岸帶植物來(lái)說(shuō)，其生長(zhǎng)和生存可能對(duì)土壤水分和養(yǎng)分的變化更為敏感［8～9］。然而目前對(duì)河岸帶植物的生態(tài)適應(yīng)性隨河距空間變化的研究還較少［4～5］。

植物養(yǎng)分重吸收是通過(guò)把一些可移動(dòng)的元素（主要是N、P）從衰老的組織中轉(zhuǎn)移到植物其他組織再吸收，可以提高養(yǎng)分的利用效率，進(jìn)而增強(qiáng)植物對(duì)養(yǎng)分貧瘠生境的適應(yīng)［10～11］。且同樣的生境中，葉片的養(yǎng)分重吸收效率往往與植物的生長(zhǎng)呈正相關(guān)［11］，因而養(yǎng)分的重吸收效率會(huì)影響植物的分布［12］。研究發(fā)現(xiàn)植物養(yǎng)分重吸收效率不僅與物種有關(guān)、還與植物的土壤環(huán)境（如水分、養(yǎng)分）息息相關(guān)，如土壤水分增多可導(dǎo)致對(duì)N 重吸收效率降低，而對(duì)N 重吸收效率沒(méi)有顯著影響［13］。然而這些研究主要是基于雌雄同株展開(kāi)。自然界中許多河岸帶植物為雌雄異株植物（如楊柳科植物），該類植物對(duì)維持河岸植被的動(dòng)態(tài)及生態(tài)系統(tǒng)的功能具有重要意義。前人的研究發(fā)現(xiàn)該類植物的生長(zhǎng)、養(yǎng)分吸收和利用對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)具有性別差異，往往雌株對(duì)水分和養(yǎng)分的變化更為敏感，這種性別間的差異可能會(huì)導(dǎo)致種群性比的偏倚，甚至影響物種的生存與分布［14～16］。然而目前對(duì)雌雄異株瀕危植物的養(yǎng)分重吸收過(guò)程如何適應(yīng)河岸生境的研究還鮮有報(bào)道。

連香樹(shù)（Cercidiphyllum japonicum）屬于第三紀(jì)古熱帶植物的孑遺種、東亞植物區(qū)系的特有種，間斷分布在中國(guó)和日本，現(xiàn)為國(guó)家二級(jí)重點(diǎn)保護(hù)野生植物種［17］。由于天然連香樹(shù)的種群因開(kāi)花少，結(jié)實(shí)量低，天然更新能力較差，整個(gè)種群呈衰退型，已呈瀕臨滅絕狀態(tài)，然而目前對(duì)其瀕危機(jī)制依舊還不清楚。目前，對(duì)連香樹(shù)的研究主要集中在出苗、存活、生長(zhǎng)等生活史特征與環(huán)境因子的關(guān)系［18～20］、基因流對(duì)于空間遺傳結(jié)構(gòu)的作用［21］、種群動(dòng)態(tài)［22］、與其他種的共存機(jī)制［23］等方面。連香樹(shù)作為專性河岸帶瀕危植物，也是雌雄異株植物。近期研究發(fā)現(xiàn)連香樹(shù)在光合生理方面具有性別差異［17］。然而這種性別間的差異是否與河岸生境有關(guān)以及雌雄植株的分布、養(yǎng)分重吸收效率等如何響應(yīng)與適應(yīng)河岸生境還不得而知。因此，本文以通過(guò)比較不同河距下連香樹(shù)雌雄植株的數(shù)量、形態(tài)、葉N、P 的重吸收效率、土壤水分、全N、全P 的差異以及葉N、P的重吸收效率與葉片養(yǎng)分、土壤水分、養(yǎng)分及植株形態(tài)的相關(guān)性。試圖回答：①是否連香樹(shù)的分布、植株形態(tài)、葉片N、P 重吸收效率對(duì)河距的響應(yīng)具有性別差異？②是否雌雄植株葉片的養(yǎng)分重吸收效率與其葉片養(yǎng)分、土壤水分、土壤養(yǎng)分、植株的生長(zhǎng)的相關(guān)性有差異？研究結(jié)果不僅可為探究雌雄異株河岸帶植物對(duì)河岸生境的生態(tài)適應(yīng)機(jī)理提供理論依據(jù)，也可為探究瀕危植物的瀕危機(jī)制提供參考。

1 材料和方法

1.1 研究地概況

本研究在四川省涼山彝族自治州美姑縣的大風(fēng)頂國(guó)家自然保護(hù)區(qū)（103°08′13.6″～103°08′49.96″E；28°46′46.78″～28°47′00.25″N；海拔：2 190～2 310 m）內(nèi)進(jìn)行。該地區(qū)屬中亞熱帶季風(fēng)濕潤(rùn)氣候。年平均氣溫9.6℃，年平均降水量1 100 mm，年平均相對(duì)濕度約80%。該保護(hù)區(qū)地處全球生物多樣性十分豐富的西南山地地區(qū)，植被類型是常綠闊葉混交林，連香樹(shù)多為叢生的克隆系植株，少數(shù)散生單株，常與水青樹(shù)（Tetracentron sinenseOliv.）、珙桐（Davidia involucrataBaill.）、五裂槭（Acer oliverianumPax.）、樺 葉 莢 蒾（Viburnum BetulifoliumBatal.）、銀 葉 杜 鵑（Rhododendron argyrophyllumFranch.）等植物伴生。

1.2 樣方設(shè)置及樣品分析

根據(jù)該保護(hù)區(qū)的植被特征，該地連香樹(shù)主要分布在沿河岸帶120 m 內(nèi)。本研究在該保護(hù)區(qū)連香樹(shù)分布的核心地段（龍窩保護(hù)站附近）的河岸進(jìn)行樣方設(shè)置。限于地形等因素的影響，本研究分別選取了兩個(gè)典型區(qū)域：離河岸近（樣方邊界距非汛期河岸約15 m）和離河岸遠(yuǎn)（樣方邊線距非汛期河岸約100 m）。選擇的依據(jù)主要是種群的分布：離河岸帶約25 m 的地段是連香樹(shù)集中分布的地段，而離河岸帶距離高于120 m的地段連香樹(shù)植株已經(jīng)很稀少。每個(gè)典型地段設(shè)置3個(gè)40 m×40 m的樣方。每種樣方類型之間間隔至少20 m。

在連香樹(shù)開(kāi)花季節(jié)（3 月）標(biāo)記樣方中成熟雌雄連香樹(shù)的數(shù)量，與生長(zhǎng)旺季（7 月），測(cè)量連香樹(shù)的株高、胸徑，并收集每株向陽(yáng)成熟葉片（每株收集3 個(gè)小枝的葉片混合）及其土壤（每株植株的土樣為樹(shù)干基部四個(gè)方位0～30 cm 的土壤混合），每株的衰老葉在連香樹(shù)凋落季（11月）收集。土壤樣品用密封袋收集，帶回實(shí)驗(yàn)室后一部分立即測(cè)定含水量，另一部分風(fēng)干后測(cè)定理化性質(zhì)。土壤水分含量的測(cè)定采用烘干法。葉片樣品帶回實(shí)驗(yàn)室于70℃烘干、研磨過(guò)篩后用于養(yǎng)分測(cè)定。

植物和土壤樣品的N 和P 含量經(jīng)開(kāi)氏法消化（0.200 0 g 樣品，濃硫酸8 mL，催化劑（CuSO4∶Na2SO4=1∶10）3 g）后，用全自動(dòng)間斷化學(xué)分析儀（CleverChem 200+，德國(guó)）測(cè)定。植物N、P 養(yǎng)分重吸收率的計(jì)算方法如下：

1.3 數(shù)據(jù)處理

性比（雌/雄）偏離1∶1 零假設(shè)的顯著性程度采用卡方檢驗(yàn)確定。采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)比較雌雄性比對(duì)河距的響應(yīng)差異。雙因素方差分析（twoway ANOVAs）用于分析性別、河距及二者的交互作用對(duì)形態(tài)、葉片N、P重吸收效率和土壤水分、養(yǎng)分性狀的影響，不同處理間的差異用Duncan 檢驗(yàn)。Pearson 用于分析葉片N、P重吸收效率與其成熟葉全N、全P、植株形態(tài)、土壤含水量或養(yǎng)分的相關(guān)性。所有統(tǒng)計(jì)分析在SPSS 16.0 軟件中完成。顯著性水平設(shè)定為α=0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同河距的連香樹(shù)植株數(shù)量、種群性比、雌雄株形態(tài)及其土壤養(yǎng)分特征的差異

調(diào)查發(fā)現(xiàn)，離河遠(yuǎn)的樣方（距河岸約100 m）中連香樹(shù)有14 株，其中每個(gè)樣方平均雌株僅1 株，雄株3.67 株，雌雄性比為0.289，種群顯著偏雄（χ2=4.57；P＜0.05）；而離河近的樣方（距河岸約15 m）中有21 株連香樹(shù)，其中每個(gè)樣方平均雌株3 株，雄株4 株，雌雄性比為0.783，種群性比無(wú)顯著差異（χ2=0.43；P=0.513）。且種群雌雄性比隨距河距離增加顯著降低。

從形態(tài)來(lái)看，性別和河距對(duì)連香樹(shù)胸徑無(wú)顯著影響，但性別對(duì)其株高有顯著影響，且株高受到性別和河距的交互影響（見(jiàn)表1）。隨河距的增加，雌株株高顯著降低，而雄株株高顯著升高；從性別來(lái)看，雖然雌雄植株之間的株高在離河岸帶近的樣方中無(wú)顯著差異，但在離河岸帶遠(yuǎn)的地方雄株株高顯著高于雌株。此外，土壤全N和全P含量受到植株性別的顯著影響，且土壤含水量和全P 含量受到河距的影響。離河岸遠(yuǎn)的植株土壤含水量顯著低于離河岸近的植株，但雌雄之間無(wú)顯著差異。雌雄株的土壤全N 含量均不受河距的影響，但離河岸遠(yuǎn)的雌株的土壤全N 和全P 含量均顯著高于其雄株（見(jiàn)表1）。

表1 不同河距的雌雄連香樹(shù)植株及其土壤特征的差異Table 1 Plants and their soil characteristics of male and female C.japonicum in different riparian zones

2.2 不同河距的雌雄連香樹(shù)成熟葉和衰老葉N、P含量的差異

從表2 可知，成熟葉的N 和P 含量均受性別和河距的影響，但衰老葉N和P含量均不受性別或河距的顯著影響。隨河距的增加，雌株的成熟葉N含量顯著降低，而雄株的成熟葉N 含量無(wú)顯著差異；且雄株的成熟葉N 含量總是高于雌株。在離河距遠(yuǎn)的地方，成熟葉和衰老葉的P 含量在性別間均無(wú)顯著差異，但在離河岸近的雌株的這些性狀顯著低于雄株。

表2 不同河距的雌雄連香樹(shù)成熟葉、衰老葉N、P含量的差異Table 2 Nitrogen and Phosphorus contents of green and senesensed（sen.）leaves of male and female C.japonicum in different riparian zones

2.3 不同河距連香樹(shù)雌雄葉片N、P 重吸收效率的差異

連香樹(shù)葉片的N、P重吸收效率均受到性別、河距及其二者交互作用的顯著影響（見(jiàn)圖1）。隨離河距離增加，雌株葉片的N、P重吸收效率均顯著降低而雄株保持不變（見(jiàn)圖1a）。雌株的N 重吸收效率總是低于雄株，而葉片P的重吸收效率在離河岸近的雌雄植株之間無(wú)顯著差異，但在離河岸遠(yuǎn)的雌株葉片的P重吸收效率顯著低于雄株（見(jiàn)圖1b）。

2.4 雌雄連香樹(shù)葉片N、P 重吸收效率與其成熟葉的N、P含量或土壤的水分、N、P含量的關(guān)系

連香樹(shù)雄株葉片的N 重吸收效率與成熟葉N含量、土壤水分、土壤全N 含量呈現(xiàn)顯著負(fù)相關(guān)，而雌株葉片的N 重吸收效率與成熟葉的N 含量呈現(xiàn)正相關(guān)，且與土壤水分和土壤全N 無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系（見(jiàn)圖2a；圖3a，b）。雄株葉片的P 重吸收效率與成熟葉的P 含量、土壤水分、土壤全P 含量均無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系，而雌株葉片的P 重吸收效率與成熟葉的P 含量、土壤水分呈現(xiàn)正相關(guān)，且與土壤全P含量呈現(xiàn)顯著負(fù)相關(guān)（見(jiàn)圖2b；圖3c，d）。

2.5 雌雄連香樹(shù)植株胸徑、株高與葉片N、P重吸收效率的關(guān)系

從圖4可以看出，連香樹(shù)的葉片N重吸收效率與其株高均呈現(xiàn)顯著正相關(guān)，且雄株的葉片N 重吸收效率與胸徑呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系（見(jiàn)圖4a，b）。雄株的葉P 重吸收效率與植株株高、胸徑相關(guān)關(guān)系均不顯著，但雌株的P 重吸收效率與其株高呈正相關(guān)關(guān)系（見(jiàn)圖4c，d）。

3 討論

通過(guò)研究河岸帶瀕危植物連香樹(shù)后發(fā)現(xiàn)：連香樹(shù)隨著河距的增加，雌株數(shù)量、株高、葉片N、P重吸收效率顯著降低；從性比上看，雖然距離河岸帶較近的連香樹(shù)種群沒(méi)有出現(xiàn)性比偏倚（雌雄性比為0.783），但在距離河岸帶遠(yuǎn)的地方，性比顯著偏雄（雌雄性比為0.289）。進(jìn)一步分析葉片養(yǎng)分重吸收效率與葉片、土壤植株特征的相關(guān)性后發(fā)現(xiàn)：葉片N、P 養(yǎng)分重吸收效率與植株的形態(tài)有關(guān)，且不同性別間葉片的養(yǎng)分重吸收效率與葉片養(yǎng)分、土壤水分和養(yǎng)分的相關(guān)性不同，這些結(jié)果表明連香樹(shù)雌雄植株對(duì)河岸生境的適應(yīng)性響應(yīng)具有性別差異。相比全球植物平均的N 重吸收效率（62%）和P重吸收效率（65%）［25］，連香樹(shù)的葉片N、P重吸收效率明顯更低，這暗示該物種的養(yǎng)分利用效率不高。最近的研究發(fā)現(xiàn)連香樹(shù)的葉片水分利用效率也不高［17］。水分、養(yǎng)分利用效率對(duì)植株維持生長(zhǎng)和競(jìng)爭(zhēng)力至關(guān)重要［26］。連香樹(shù)作為瀕危孑遺樹(shù)種，資源利用較低（尤其是雌株）可能是導(dǎo)致連香樹(shù)瀕危的原因之一。

3.1 植物對(duì)距河岸帶生境的響應(yīng)和適應(yīng)

本研究發(fā)現(xiàn)連香樹(shù)隨著河岸帶距離的增加，雌株植株數(shù)量、株高、成熟葉N 含量、植株土壤含水量均降低，而雄株的這些性狀沒(méi)有變化。這一方面表明了雌雄植株對(duì)河岸帶生境具有性別差異，這可能是與雌雄植株之間對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)不一致所致，雌株對(duì)河岸帶環(huán)境的變化更為敏感，這與先前的一些研究結(jié)果類似［14～15，27］。一般而言，隨河距的增加，往往土壤水分含量降低，低含水量以及水分含量的降低導(dǎo)致的養(yǎng)分循環(huán)減慢，進(jìn)而導(dǎo)致形成有機(jī)質(zhì)含量和土壤養(yǎng)分含量降低，不利于植被的生長(zhǎng)和繁殖［5，9］。然而本研究發(fā)現(xiàn)，隨著距河岸距離的增加，連香樹(shù)除了雌株的土壤水分有變化之外，且在距河岸遠(yuǎn)的地方，雌雄植株之間水分無(wú)差異。植物根圍的土壤水分變化主要與降雨和植株水分吸收過(guò)程有關(guān)，雄株的土壤水分沒(méi)有隨河岸距離增加而變化。這一方面可能與我們?nèi)拥募竟?jié)有關(guān)，取樣的夏季，正值該地降雨充沛季節(jié)，導(dǎo)致該季節(jié)生境不缺水；另外相比雌株，連香樹(shù)雄株往往蒸騰速率較低［17］，這有利于其提高植株的用水效率。除了雌株土壤全P 含量升高外，植株的土壤養(yǎng)分含量隨河距的變化并不大，但雌株的土壤N、P 養(yǎng)分高于雄株。這暗示了該地連香樹(shù)的性別對(duì)土壤的養(yǎng)分具有重要影響，如植株對(duì)水分或者養(yǎng)分吸收、利用效率的差異［28］。當(dāng)然該地的降雨受亞熱帶季風(fēng)的影響明顯，季節(jié)性降雨量的變化很容易影響土壤水分、養(yǎng)分的變化，尤其是對(duì)河岸帶生境來(lái)說(shuō)［5，9］，因此需要更長(zhǎng)時(shí)間尺度（如季節(jié)）的研究來(lái)佐證我們的結(jié)果。

許多研究發(fā)現(xiàn)，葉片的養(yǎng)分重吸收效率往往與其葉片N、P 含量［29］、土壤資源的貧瘠（如干旱、養(yǎng)分匱乏）呈正相關(guān)［25］。本研究發(fā)現(xiàn)連香樹(shù)葉片N、P 重吸收效率與其成熟葉片N、P 含量、土樣水分、養(yǎng)分的相關(guān)性有性別差異。其中雄株葉片N重吸收效率與其葉、土壤因子呈負(fù)相關(guān)，而雌株葉片的N 重吸收效率與成熟葉N 呈現(xiàn)正相關(guān)，且與土壤水分和土壤N 無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系；相反，雄株葉片的P重吸收效率與葉P含量、土壤因子均無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系，而雌株葉片的P 重吸收效率與成熟葉的P 含量、土壤水分呈現(xiàn)正相關(guān)，且與土壤P 含量呈現(xiàn)顯著負(fù)相關(guān)。這一方面暗示了雄株對(duì)N（花粉是富氮器官）的需求更大，而雌株對(duì)P 的需求更大［30］；另一方面植株的養(yǎng)分重吸收效率常常與水分利用效率耦合［31］，可能是由于雌株對(duì)水分變化更為敏感，更高的P 利用效率有利于其提高對(duì)水分匱缺的抵抗［14，27］。同時(shí)，本研究中僅僅比較了土壤全N、全P 與葉片的養(yǎng)分重吸收效率，可能還受到土壤養(yǎng)分有效性的干擾［32］，進(jìn)一步的研究需要從植株水平上分析植物重吸收效率與土壤有效態(tài)的養(yǎng)分的關(guān)聯(lián)性。此外，對(duì)養(yǎng)分的重吸收是植物提高資源利用效率的重要生理過(guò)程，更高的養(yǎng)分重吸收效率可以延長(zhǎng)植物的光合作用時(shí)間，延長(zhǎng)植物碳的獲?。?3］，本研究結(jié)果也顯示：植株的株高與葉片N、P 的重吸收效率均呈顯著正相關(guān)，這表明重吸收效率對(duì)連香樹(shù)的生長(zhǎng)至關(guān)重要。作為彩葉樹(shù)種，連香樹(shù)的葉片在秋季首先變黃后沒(méi)有立刻凋落，這有利于其提高養(yǎng)分的重吸收效率，這可能是其適應(yīng)生境的重要策略。當(dāng)然，本研究在遠(yuǎn)河距的地方雌株過(guò)于稀少，導(dǎo)致植物樣本較少，這可能會(huì)影響我們的結(jié)論，還有土壤水分和養(yǎng)分隨季節(jié)性變化較大，進(jìn)一步的研究需要擴(kuò)大尺度（包括空間和時(shí)間尺度）。

3.2 雌雄異株植物性別二態(tài)性與物種的瀕危

本研究發(fā)現(xiàn)雖然離河岸近的地方，大多數(shù)性別間的形態(tài)、養(yǎng)分、數(shù)量等均無(wú)顯著差異，但離河岸帶較遠(yuǎn)的地方連香樹(shù)雌株的大多數(shù)特征比雄株更低，進(jìn)而表現(xiàn)出性比的偏倚，這表明雌株對(duì)河岸生境的變化更為敏感，這與先前的在其他種的研究一致［6，34］。雌雄異株植物性別間的對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)差異往往是由于雌雄植株間的繁殖成本不一致所致，雌株的生長(zhǎng)和數(shù)量的降低可能是為了維持其更高的繁殖成本［35～36］。種群性別間的偏倚可能直接影響種群的繁育過(guò)程，造成有性生殖效率降低，進(jìn)而可能會(huì)改變植物種群的性別結(jié)構(gòu)和動(dòng)態(tài)［16］。本研究中離河岸帶距離較遠(yuǎn)的樣方，連香樹(shù)雌株的分布已經(jīng)很稀少，這直接會(huì)影響種子的散布，因此，性比的偏倚可能影響了該地連香樹(shù)的分布。連香樹(shù)作為古老的孑遺樹(shù)種，其自然更新不暢，已經(jīng)成為瀕危植物，以往的研究很少考慮其性別因素。進(jìn)一步的研究需要分析性比的偏倚對(duì)其有性生殖過(guò)程的影響和對(duì)其種群動(dòng)態(tài)進(jìn)行探究，以便剖析性比的因素對(duì)其種群衰退的影響機(jī)制。

綜上所述，本文通過(guò)野外調(diào)查四川美姑縣大風(fēng)頂自然保護(hù)區(qū)內(nèi)連香樹(shù)種群的性比和分析葉片N、P 養(yǎng)分重吸收效率及其與葉片養(yǎng)分、土壤水分、養(yǎng)分、植株形態(tài)的相關(guān)性，發(fā)現(xiàn)該保護(hù)區(qū)內(nèi)連香樹(shù)對(duì)河距的響應(yīng)具有性別差異。河距增加使得雌株數(shù)量、葉片的N、P 養(yǎng)分重吸收效率顯著降低，導(dǎo)致在距河岸遠(yuǎn)的地方雌株的養(yǎng)分重吸收效率低于雄株，且性比偏雄。同時(shí)發(fā)現(xiàn)雄株葉片的氮重吸收效率、雌株的葉片P 的重吸收效率與其葉片養(yǎng)分、土壤因子相關(guān)較強(qiáng)，且養(yǎng)分重吸收效率與植物的生長(zhǎng)相關(guān)。這暗示了雌雄植株葉片的N、P 利用效率與其自身和河岸生境的土壤因子的響應(yīng)不同，同時(shí)雌株對(duì)河岸生境的依賴可能限制了其物種的分布。當(dāng)然，本研究中離河岸帶遠(yuǎn)的地段連香樹(shù)植株非常稀少，且限于地形等多重因素，導(dǎo)致樣本偏少，需進(jìn)一步從更大的空間和時(shí)間尺度的研究來(lái)驗(yàn)證我們的結(jié)果。