黃江南 陳雨萌 黃越 尉吉乾

摘要：旨在為害蟲的綜合防控提供理論指導(dǎo)，本文歸納了重金屬積累對(duì)植物抗蟲性的影響，總結(jié)了重金屬積累影響植物抗蟲性的作用機(jī)理，分析了植食性昆蟲取食對(duì)植物重金屬積累的影響。認(rèn)為重金屬影響植物抗蟲性的作用機(jī)理仍不清楚，并提出開展自然環(huán)境下植物重金屬積累對(duì)植食性昆蟲影響研究的重要性和必要性。

關(guān)鍵詞：重金屬；植物；植食性昆蟲；交互作用；植物防御反應(yīng)

中圖分類號(hào)：S19文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A論文編號(hào)：cjas2020-0220

The Effect of Heavy Metal Accumulation on Plant and Herbivore Interaction： A Review

Huang Jiangnan1， Chen Yumeng1， Huang Yue2， Wei Jiqian2

（1College of Agriculture and Biotechnology， Hangzhou 310058， Zhejiang， China；

2Hangzhou Centre for Agricultural Technology Extension， Hangzhou 310020， Zhejiang， China）

Abstract： The aim is to provide theoretical guidance for integrated pest management. We summarized the effect of heavy metal accumulation on herbivores， and concluded the mechanism of heavy metal accumulation affecting plant defense against herbivores. Meanwhile， we also analyzed the effect of herbivores attacking on the accumulation of heavy metal. We thought that the mechanism of heavy metal affecting plant and herbivore interactions is still unclear， and pointed out that the importance and necessity of studying the effect of heavy metal accumulation on herbivores in natural condition.

Keywords： Heavy Metal； Plant； Herbivore； Interaction； Plant Defense Response

0引言

隨著城市化進(jìn)程的加速以及自然災(zāi)害的破壞，全球可耕地面積呈現(xiàn)減少趨勢(shì)。其中工業(yè)“三廢”的不當(dāng)處理、農(nóng)藥和化肥的大量使用以及生活污染物的隨意排放造成了一部分耕地重金屬超標(biāo)。土壤中的重金屬隨著植物根系吸收進(jìn)入地上部分的其他組織中，從而影響植物正常的生長(zhǎng)發(fā)育。動(dòng)物攝食含有重金屬的植物后也會(huì)造成重金屬在體內(nèi)的積累，嚴(yán)重時(shí)造成重金屬中毒。人類是植物最主要的消費(fèi)者之一，農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中重金屬污染已成為影響農(nóng)產(chǎn)品產(chǎn)量和品質(zhì)的重要因素。除此之外，植食性昆蟲也是植物的另一大消費(fèi)者，因此重金屬積累也會(huì)在一定程度上影響植物和植食性昆蟲的互作。目前，重金屬積累對(duì)水稻生長(zhǎng)發(fā)育的影響已經(jīng)有一些報(bào)道，但重金屬積累對(duì)水稻害蟲及其天敵的影響研究相對(duì)較少。本文主要從重金屬如何影響植物和植食性昆蟲互作的角度，綜述了最新的研究進(jìn)展，以期為水稻害蟲的綜合防控提供理論指導(dǎo)。

1重金屬積累對(duì)植物生長(zhǎng)發(fā)育的影響

土壤中的重金屬被植物根部吸收后通過各種轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白運(yùn)輸?shù)讲煌M織，當(dāng)這些重金屬積累過高時(shí)會(huì)抑制植物地上和地下部分的生長(zhǎng)、影響水分和養(yǎng)分的分布、降低光合作用和呼吸作用、促進(jìn)植物的衰老等[1-2]。比如重金屬積累影響水稻的生長(zhǎng)發(fā)育。實(shí)驗(yàn)研究表明，較高濃度的重金屬處理可以抑制水稻種子的萌發(fā)和根系的發(fā)育；不同組織和器官對(duì)重金屬的積累能力不同，并且與水稻的發(fā)育時(shí)期有關(guān)。重金屬積累可以通過影響水稻的分蘗、穎花的數(shù)量結(jié)實(shí)率和千粒重來降低水稻的產(chǎn)量[3]。重金屬導(dǎo)致的植物生長(zhǎng)發(fā)育的變化會(huì)間接影響植食性昆蟲的取食，比如重金屬積累會(huì)影響植物中糖的含量發(fā)生改變[4]。

2重金屬積累對(duì)植物抗蟲性的影響

很多研究表明，在不同的物種中重金屬積累均提高了植物對(duì)植食性昆蟲的抗性。研究表明，鼠耳芥在自然環(huán)境下表現(xiàn)出對(duì)重金屬有很高的忍耐力，利用高濃度的鎘或鋅處理后，鼠耳芥對(duì)三種廣食性昆蟲菜粉蝶幼蟲、菜葉蜂幼蟲和袁葉甲成蟲的抗性顯著性提高[5]。根據(jù)取食習(xí)性，咀嚼式口器的昆蟲在為害時(shí)攝入更多量的植物組織，而刺吸式口器的昆蟲只取食韌皮部汁液。利用鎘和鋅同時(shí)處理鼠耳芥后，植物對(duì)甘藍(lán)夜蛾的抗性提高，同時(shí)對(duì)桃蚜的抗性也顯著性提高[6-7]。在番茄中，重金屬鎘積累減弱了兩種葉螨的產(chǎn)卵能力[4]。高濃度的鎘或銅處理玉米提高了植物對(duì)草地貪夜蛾的抗性，草地貪夜蛾幼蟲在重金屬積累的玉米上生長(zhǎng)明顯緩慢[8]。褐飛虱在不同鎘濃度處理的水稻上的取食、產(chǎn)卵和存活率明顯降低，若蟲期明顯縮短，雌成蟲體重降低，但對(duì)雄成蟲體重?zé)o明顯影響[9]。除了以上草本植物，木本植物滇楊中鎘的積累也會(huì)提高植物對(duì)黃翅綴葉野螟和甜菜夜蛾幼蟲的抗性[10]。也有研究表明重金屬的積累對(duì)植食性昆蟲抗性并無顯著性影響。比如在芥菜中鎘積累對(duì)粉紋夜蛾幼蟲和桃蚜的抗性沒有任何變化[11]。這可能與重金屬處理的濃度和處理方式有關(guān)；也可能是由于不同植物對(duì)重金屬的響應(yīng)不同所導(dǎo)致。

3重金屬積累影響植物抗蟲性的作用機(jī)理

目前大部分觀點(diǎn)認(rèn)為重金屬影響植物抗蟲性主要是通過元素防御假說，即重金屬元素對(duì)植食性昆蟲具有毒殺作用，當(dāng)植物富集這些重金屬時(shí)，其對(duì)植食性昆蟲的抗性就會(huì)提高。研究表明，重金屬相關(guān)的化學(xué)防御更確切的說應(yīng)該稱為無機(jī)化合物防御，主要是有別于植物中常見的次生代謝相關(guān)的化學(xué)防御[12]。另外的一些研究表明，重金屬積累還可以提高植食性昆蟲誘導(dǎo)的植物自身的防御反應(yīng)。以下將對(duì)上述兩種觀點(diǎn)進(jìn)行總結(jié)。

3.1重金屬對(duì)植食性昆蟲的直接毒害

重金屬可通過土壤-植物的傳遞進(jìn)入植食性昆蟲的體內(nèi)。實(shí)驗(yàn)證明水稻害蟲褐飛虱體內(nèi)檢測(cè)到的重金屬的含量與當(dāng)?shù)氐咎锏闹亟饘俸砍烧萚13]。重金屬在植食性昆蟲體內(nèi)積累過高會(huì)導(dǎo)致其存活率和繁殖力下降，生長(zhǎng)發(fā)育減緩[14]。通過在昆蟲人工飼料中加入不同濃度的重金屬可以探討重金屬對(duì)昆蟲的直接作用。在黏蟲的人工飼料中加入低（0.15 mg/kg）、中（0.3 mg/kg）和高（0.6 mg/kg）濃度的鎘對(duì)黏蟲的影響各不相同。低濃度的鎘會(huì)減緩黏蟲體重的增加；而高濃度的鎘會(huì)減小黏蟲蛹的重量。隨著鎘濃度的增加，黏蟲幼蟲的存活率和成蟲的繁殖力下降[15]。粉紋夜蛾幼蟲取食高濃度鎘添加的人工飼料后發(fā)育明顯減緩[11]。在人工飼料中同時(shí)加入鋅和其他重金屬（鎘、鎳或鉛）比單獨(dú)利用一種重金屬處理對(duì)小菜蛾的毒性要更強(qiáng)[16]。當(dāng)鼠耳芥積累不同濃度的鎘時(shí)，抗性物質(zhì)芥子油苷的含量沒有顯著性變化[5]，另外番茄中鎘的積累也不會(huì)影響植物體內(nèi)與抗蟲相關(guān)的蛋白酶抑制劑的含量[4]。這些證據(jù)表明重金屬似乎不會(huì)影響植物體內(nèi)抗性物質(zhì)的積累，而植物表現(xiàn)出的抗蟲性主要是重金屬對(duì)昆蟲的直接作用。相關(guān)研究對(duì)重金屬如何直接影響植食性昆蟲進(jìn)行了很好的綜述[14]。重金屬在昆蟲體內(nèi)主要造成昆蟲細(xì)胞結(jié)構(gòu)的破壞和DNA損傷，降低昆蟲體內(nèi)能量物質(zhì)的含量等。

3.2重金屬積累誘導(dǎo)植物的防御反應(yīng)

當(dāng)植物受到植食性昆蟲的攻擊時(shí)，植物產(chǎn)生次生代謝產(chǎn)物或抗性蛋白來毒殺、趨避或阻止植食性昆蟲的取食（表1）。這些抗蟲相關(guān)物質(zhì)的合成通常是由植物激素信號(hào)途徑所調(diào)控，比如茉莉酸、水楊酸、乙烯等信號(hào)途徑[17]。一些研究表明重金屬積累也可以激活植物自身的防御反應(yīng)，從而提高對(duì)植食性昆蟲的抗性。玉米體內(nèi)銅的積累可以增強(qiáng)斜紋夜蛾誘導(dǎo)的植物茉莉酸信號(hào)分子的含量以及揮發(fā)性物質(zhì)的含量，從而增強(qiáng)了玉米對(duì)斜紋夜蛾的抗性[8]。鋅和鎘同時(shí)處理鼠耳芥增強(qiáng)了韌皮部中蚜蟲誘導(dǎo)的芥子油苷的含量[6-7]。除了植食性昆蟲，擬南芥中鎘的積累還增強(qiáng)了灰霉菌誘導(dǎo)的茉莉酸下游PDF1.2基因的表達(dá)[18]。銅或鎘處理早期內(nèi)可以提高植物體內(nèi)茉莉酸含量的增加[2，19]。一方面可能與植物的抗性相關(guān)，另一方面植物體內(nèi)的茉莉酸信號(hào)途徑也參與了重金屬的脅迫響應(yīng)。研究表明，茉莉酸可以通過抑制鎘的吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)來減輕擬南芥的鎘毒性[2]。茉莉酸甲酯（methyl jsamonate， MeJA）處理可以減輕植物中重金屬的積累[20-21]。

重金屬積累對(duì)植物抗蟲性的影響很有可能是多種效應(yīng)的疊加。重金屬隨著食物鏈直接進(jìn)入昆蟲體內(nèi)對(duì)昆蟲造成毒殺，另外重金屬還增強(qiáng)了植物自身的防御反應(yīng)。研究發(fā)現(xiàn)，鎘處理植物比鎘處理人工飼料對(duì)植食性昆蟲的抗性要明顯的多，暗示鎘積累很有可能同時(shí)激活了植物的防御反應(yīng)[22]，也有研究發(fā)現(xiàn)在人工飼料中添加重金屬和植物來源的防御化合物比單獨(dú)重金屬處理對(duì)昆蟲的影響更明顯[16]。

4植食性昆蟲取食對(duì)植物重金屬積累的影響

研究表明，昆蟲取食反過來也會(huì)影響植物中重金屬的積累。在鼠耳芥中，菜粉蝶幼蟲取食和機(jī)械損傷都會(huì)增強(qiáng)葉片中鎘的積累[23]。蚜蟲侵染也可導(dǎo)致植物韌皮部分泌物中鎘和鋅濃度的升高[6-7]。有學(xué)者認(rèn)為損傷誘導(dǎo)的重金屬積累是植物的一種防御機(jī)制，這種現(xiàn)象是否在其他物種中存在以及背后的作用機(jī)制還需進(jìn)一步的研究[23]。

5展望

重金屬積累問題儼然成為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的熱點(diǎn)問題，一方面要解決土壤中重金屬如何修復(fù)，如何有效的阻斷重金屬在種子或果實(shí)中的積累；另一方面要及時(shí)的認(rèn)清重金屬積累對(duì)農(nóng)業(yè)害蟲的影響，比如土壤中重金屬濃度導(dǎo)致重金屬超標(biāo)的閾值以及提高植物抗蟲性的閾值，通過各種綜合研究更好的保證農(nóng)產(chǎn)品的品質(zhì)和產(chǎn)量。

（1）目前關(guān)于重金屬如何影響植物的生長(zhǎng)發(fā)育以及對(duì)植食性昆蟲的抗性響應(yīng)已經(jīng)有了很多報(bào)道，但重金屬影響植物抗蟲性的作用機(jī)理仍不清楚，特別是對(duì)于一些糧食作物和經(jīng)濟(jì)作物。

（2）重金屬積累對(duì)植物抗蟲性影響的研究大都是在實(shí)驗(yàn)室完成，自然環(huán)境下相關(guān)報(bào)道還很少。自然環(huán)境是一個(gè)復(fù)雜的系統(tǒng)，土壤中所涉及的重金屬濃度和種類各不相同，另外植食性昆蟲的種類繁多，同時(shí)還涉及到天敵昆蟲。開展自然環(huán)境下重金屬積累對(duì)水稻害蟲及其天敵的影響研究，不僅可以明確影響水稻產(chǎn)量的各因素之間的關(guān)系，更精確的反映重金屬對(duì)植物以及與植物相關(guān)昆蟲的影響，并且對(duì)害蟲種群的預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)具有一定的指導(dǎo)意義。

參考文獻(xiàn)

[1]Maksymiec W， Wianowska D， Dawidowicz A L， et al. The level of jasmonic acid in Arabidopsis thaliana and Phaseolus coccineus plants under heavy metal stress [J]. Journal of Plant Physiology， 2005，162（12）：1338-1346.

[2]Lei G J， Sun L， Sun Y， et al. Jasmonic acid alleviates cadmium toxicity in Arabidopsis via suppression of cadmium uptake and translocation [J]. Journal of Integrative Plant Biology， 2019，62（2）： 218-227.

[3]徐頂峰，羅罡，孫飛，等.重金屬對(duì)水稻生長(zhǎng)發(fā)育和產(chǎn)量影響的研究進(jìn)展[J].大麥與谷類科學(xué)， 2016，33（2）：6-9.

[4]Godinho D P， Serrano H C， Da Silva A B， et al. Effect of cadmium accumulation on the performance of plants and of herbivores that cope differently with organic defenses [J]. Frontiers in Plant Science， 2018， 9：1723.

[5]Ardeshir K D， Thomaschky S， Stein R J， et al. Zinc and cadmium hyperaccumulation act as deterrents towards specialist herbivores and impede the performance of a generalist herbivore [J]. New Phytologist， 2014，202（2）：628-639.

[6]Stolpe C， Giehren F， Ute Kr？mer， et al. Both heavy metalamendment of soil and aphid- infestation increase Cd and Zn concentrations in phloem exudates of a metal- hyperaccumulating plant [J]. Phytochemistry， 2017，139：109-117.

[7]Stolpe C， Kr？mer U， Müller， et al. Heavy metal （hyper） accumulation in leaves of Arabidopsis halleri is accompanied by a reduced performance of herbivores and shifts in leaf glucosinolate and element concentrations [J]. Environmental and Experimental Botany， 2017，133：78-86.

[8]Winter T R， Borkowski L， Zeier J， et al. Heavy metal stress can prime for herbivore-induced plant volatile emission [J]. Plant， Cell& Environment， 2012，35（7）：1287-1298.

[9]于曉紅.重金屬鎘對(duì)水稻及其主要害蟲褐飛虱的影響[D].福州：福建農(nóng)林大學(xué)，2008.

[10]Lin T， Chen J， Zhou S， et al. Testing the elemental defense hypothesis with a woody plant species： Cadmium accumulation protects Populus yunnanensis from leaf herbivory and pathogen infection [J]. Chemosphere， 2020， 247：125851.

[11]Konopka J K， Hanyu K， Sheila M， et al. Does the Response of Insect Herbivores to Cadmium Depend on Their Feeding Strategy？[J]. Journal of Chemical Ecology， 2013，39（4）：546-554.

[12]Boyd R S. Plant defense using toxic inorganic ions： Conceptual models of the defensive enhancement and joint effects hypotheses[J]. Plant Science An International Journal of Experimental Plant Biology， 2012，195（195）：88-95.

[13]Wan T L， Liu S， Tang Q Y， et al. Heavy metal bioaccumulation and mobility from rice plants to Nilaparvata lugens （Homoptera： Delphacidae） in China [J]. Environmental Entomology， 2014， 43（3）： 654-661.

[14]陳瑾，王建武，舒迎花.重金屬污染影響植食性昆蟲的研究進(jìn)展[J].應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào)，2020，31（5）：1773-1782.

[15]Wei Z H， Wang X Q， Li P R， et al. Diet- mediated effects of cadmium on the fitness- related traits and detoxification and antioxidative enzymes in the oriental armyworm， Mythimna separate [J]. Entomologia Generalis， doi：10.1127/entomologia/2020/ 0869.

[16]Jhee E M， Boyd R S， Eubanks M D. Effectiveness of metal-metal and metal- organic compound combinations against Plutella xylostella： implications for plant elemental defense [J]. Journal of Chemical Ecology， 2006，32（2）：239-259.

[17]Schuman M C， Baldwin I T. The layers of plant responses to insect herbivores [J].Annual Review of Entomology， 2016，61：373-394.

[18]Cabot C， Gallego B， Martos S， et al. Signal cross talk in Arabidopsis exposed to cadmium， silicon， and Botrytis cinerea [J]. Planta， 2013，237：337-349.

[19]Koeduka T， Matsui K， Hasegawa M， et al. Rice fatty acid- dioxygenase is induced by pathogen attack and heavy metal stress： activation through jasmonate signaling [J]. Journal of Plant Physiology， 2005，162：912-920.

[20]Keramat B， Kalantari K M， Arvin M J. Effect of methyl jasmonate treatment on alleviation of cadmium damages in soybean [J]. Journal of Plant Nutrition， 2010，33（7）：1016-1025.

[21]Yan Z， Zhang W， Chen J， et al. Methyl jasmonate alleviates cadmium toxicity in Solanum nigrum by regulating metal uptake and antioxidative capacity [J]. Biologia Plantarum， 2015，59（2）：373-381.

[22]Li K， Chen J， Jin P， et al. Effects of Cd accumulation on cutworm Spodoptera litura larvae via Cd treated Chinese flowering cabbage Brassica campestris and artificial diets [J]. Chemosphere， 2018，200： 151-163.

[23]Plaza S， Weber J， Pajonk S， et al. Wounding of Arabidopsis halleri leaves enhances cadmium accumulation that acts as a defense against herbivory [J]. BioMetals， 2015，28：521-528.