曹 慧 楊建波 魯建美 Alice C.HUGHES

(1.中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，勐臘，666303；2.中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園綜合保護(hù)中心，勐臘，666303；3.中國科學(xué)院大學(xué)，北京，100049)

目前蝙蝠已知物種數(shù)超過1 400多種，且具有廣泛分布[1]，常作為種子和花粉傳播的重要媒介，也是害蟲防治的關(guān)鍵因子，提供重要的生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能。蝙蝠具有較高的物種特異性，并根據(jù)自身生活史特征選擇適宜的環(huán)境進(jìn)行棲息、捕食、交流等活動(dòng)[2]。不同物種對棲息地和捕食場所的選擇有明顯差異，溫帶地區(qū)氣溫較低，蝙蝠經(jīng)常選擇巖石縫隙和洞穴作為長久棲息地，甚至是空曠、干擾較弱的人為建筑也會(huì)成蝙蝠的固定棲息地，從而在城市中的活動(dòng)水平有明顯上升[3]，成為城市中物種多樣性最高的哺乳動(dòng)物類群[4-5]。熱帶地區(qū)已有超過100多個(gè)物種在同一地區(qū)被記錄，并在熱帶森林環(huán)境中物種多樣性達(dá)到最高[6-7]。

熱帶地區(qū)喀斯特地貌上常發(fā)育長勢良好的熱帶雨林，這對熱帶蝙蝠的生存至關(guān)重要。不僅為洞棲蝙蝠，如菊頭蝠科(Rhinolophidae)、蹄蝠科(Hipposideridae)提供捕食場所和食物資源，也為樹棲蝙蝠提供賴以生存的棲息環(huán)境。例如哈氏彩蝠(Kerivoulahardwickii)棲息在蜷縮的芭蕉葉中，扁褐顱蝠(Tylonycterisrobustula)棲息在竹洞中，狐蝠科(Pteropodidae)物種棲息在樹干上，棕果蝠(Rousettusleschenaultii)棲息在棕櫚樹葉下。熱帶地區(qū)年內(nèi)溫度變化不大，但降水量豐富的熱帶區(qū)域性氣候?qū)θ驓夂蜃兓鹬鴽Q定性的作用，并影響森林覆蓋面積[8]，從而影響蝙蝠活動(dòng)。例如隨著旱季末期的到來，溫度達(dá)到最高，墨西哥的一種大食果蝠(Artibeusintermedius)和幽暗美洲果蝠(Dermanuraphaeotis)開始進(jìn)行交配，以確保在雨季來臨之前完成生殖，利用雨季中豐富的食物供給自身能量需要，并撫育幼崽[9]。這種溫度和降水量的變化，是季節(jié)性繁殖物種得以生存的關(guān)鍵因素。季節(jié)性繁殖也導(dǎo)致了棲息地利用的季節(jié)性變化，影響蝙蝠種群結(jié)構(gòu)和物種組成[10]。生殖季節(jié)能量需求的提高，雌性蝙蝠常選擇多種不同的生態(tài)環(huán)境進(jìn)行活動(dòng)，例如人為修建的公路、水壩、稻田都可作為蝙蝠棲息和捕食場所，生態(tài)交錯(cuò)區(qū)和收割之后的荒地也會(huì)由于食物資源可利用性的增加，蝙蝠種群密度有所提高[11]。因此植被覆蓋程度和棲息地類型轉(zhuǎn)換在蝙蝠季節(jié)性繁育過程中具有重要的生態(tài)意義。

熱帶地區(qū)具有最高的森林砍伐率，森林?jǐn)鄬拥牟粩嘣黾訃?yán)重威脅熱帶地區(qū)生態(tài)環(huán)境，熱帶雨林的破壞程度也往往被人們所忽視[12]。例如在熱帶雨林地區(qū)不斷出現(xiàn)沒有被記錄在道路測繪網(wǎng)絡(luò)中的小路[13]，造成對森林破碎化程度的低估。同時(shí)東南亞地區(qū)的一些國家，仍然保持著刀耕火種的傳統(tǒng)耕作方式，季節(jié)性的改變森林覆蓋面積，影響當(dāng)?shù)仳鹞锓N組成。

然而目前熱帶地區(qū)蝙蝠物種多樣性的研究甚少開展，尤其在西雙版納地區(qū)。本研究將探究西雙版納熱帶植物園熱帶雨林中蝙蝠物種組成及物種多樣性的季節(jié)變化，揭示熱帶森林破碎化及季節(jié)變化對蝙蝠活動(dòng)的影響，為今后熱帶地區(qū)發(fā)展和生物多樣性保護(hù)提供理論依據(jù)。

1 研究區(qū)域和研究方法

1.1 研究區(qū)域

實(shí)驗(yàn)在中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園中進(jìn)行(101°15′56″E，21°55′36″N)，該地區(qū)森林植被主要為熱帶雨林。氣候具有明顯的干濕兩季，年平均降水5 157 mm，旱季降水主要以濃霧的形式。年均溫24℃，最熱月平均溫25.3℃，最冷月平均溫15.6℃。

1.2 研究方法

自2019年1—12月，實(shí)驗(yàn)共進(jìn)行201 d(表1)。選擇1個(gè)被動(dòng)型聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備(AnaBat Express，Titley Scientific，Australia)，架設(shè)高度為2 m，考慮蝙蝠常沿線形要素飛行的特點(diǎn)，該設(shè)備被垂直并順著道路方向架設(shè)。通過使用溫濕度監(jiān)測設(shè)備HygrochronTMiButton(DS1923)(Wdsen Electronic Technology Co.，Ltd)記錄環(huán)境變化。實(shí)驗(yàn)時(shí)間為日落前1 h至日出后2 h。通過Anabat Insight(version 1.1.5)軟件分析超聲波，利用以下參數(shù)：主頻率、最大頻率、最低頻率、平均頻率、持續(xù)時(shí)間以及波形，進(jìn)行蝙蝠物種鑒別。由于一些物種超聲波持續(xù)時(shí)間較長，如馬來亞菊頭蝠(Rhinolophusmalayanus)，或重復(fù)在同一區(qū)域活動(dòng)，可能造成單個(gè)個(gè)體的過度估計(jì)。為減小誤差，將取樣夜晚分為1 min時(shí)間間隔，統(tǒng)計(jì)每個(gè)物種被記錄到的1 min時(shí)間間隔超聲波次數(shù)，以表達(dá)蝙蝠物種多樣性和活動(dòng)強(qiáng)度[14]。使用R語言(version 3.5.3)中多元線性回歸模型分析物種活動(dòng)強(qiáng)度、物種多度與環(huán)境變量的相關(guān)性。并結(jié)合豎琴網(wǎng)和霧網(wǎng)的捕獲情況作為探究蝙蝠物種分類的補(bǔ)充數(shù)據(jù)。

2 研究結(jié)果

2.1 物種組成及區(qū)系分布

本研究共記錄到5科14屬32種蝙蝠(表2)，包括5種蹄蝠科蝙蝠，12種蝙蝠科(Vespertilionidae)蝙蝠，11種菊頭蝠科蝙蝠和4種狐蝠科蝙蝠，其中哈氏彩蝠，丘彩蝠(K.papillosa)，馬來假吸血蝠(Megadermaspasma)，毛翼管鼻蝠(Harpiocephalusharpia)，圓耳管鼻蝠(Murinacyclotis)，艾氏管鼻蝠(Mu.eleryi)，霍氏鼠耳蝠(Myotishorsfieldi)，高顱鼠耳蝠(My.siligorensis)，斑蝠(Scotomaresornatus)，中菊頭蝠(Rh.affinis)，婆羅菊頭蝠(Rh.borneensi)，小菊頭蝠(Rh.pusillus)，半島菊頭蝠(Rh.robinsoni)，托式菊頭蝠(Rh.thomasi)，棕果蝠，安氏長舌果蝠(Macroglossussobrinus)，犬蝠(Cynopterussphinx)，長舌果蝠(Eonycterisspelaea)，這18種蝙蝠為通過豎琴網(wǎng)和霧網(wǎng)捕捉到的記錄。其余15種為聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備記錄到的物種，其中某種管鼻蝠(Murinasp.)只鑒別到屬的水平。研究發(fā)現(xiàn)，32種蝙蝠不僅具有東洋界分布的特征，并且華南水鼠耳蝠(Myotislaniger)，中華菊頭蝠(Rh.sinicus)，棕果蝠也有在古北界青藏區(qū)分布的記錄[15-18]。

表2 蝙蝠物種分布和遷移能力Tab.2 Bats species distribution and migration capacity

續(xù)表2

續(xù)表2

本研究將使用聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備連續(xù)2個(gè)月沒有探測到的物種記為遷移種，將每月均有記錄的物種記為本地種。蹄蝠科中4種蝙蝠顯示有遷移特性，占80%，蝙蝠科僅有管鼻蝠被記錄到有遷移行為，占25%，菊頭蝠科蝙蝠僅有2種蝙蝠被記錄有遷移行為，占33%。

2.2 蝙蝠物種多樣性與環(huán)境變化

2.2.1 蝙蝠物種多樣性與活動(dòng)強(qiáng)度

使用聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備共記錄到的15種蝙蝠中，馬來亞菊頭蝠為全年活動(dòng)性最強(qiáng)的物種，灰小蹄蝠(Hipposideroscineraceus)活動(dòng)性最弱。15種蝙蝠全年1 min時(shí)間間隔超聲波次數(shù)占比見圖1：馬來亞菊頭蝠：35.732%，中蹄蝠(Hipposideroslarvatus)：20.322%，大耳菊頭蝠(Rhinolophussiamensis)：10.661%，小褐菊頭蝠(Rhinolophusstheno)：10.434%，喜山鼠耳蝠(Myotismuricola)：6.606%，三葉蹄蝠(Aselliscusstoliczkanus)：6.051%，高鞍菊頭蝠(Rhinolophusparadoxolophus)：4.435%，褐扁顱蝠(Tylonycterisrobustula)：4.049%，華南水鼠耳蝠：0.870%，大蹄蝠(Hipposiderosamiger)：0.216%，小蹄蝠(Hipposiderospomona)：0.201%，皮氏菊頭蝠(Rhinolophuspearsonii)：0.175%，中華菊頭蝠：0.134%，某種管鼻蝠：0.108%，灰小蹄蝠：0.005%。

2.2.2 環(huán)境變化與蝙蝠物種多樣性的相關(guān)性

盡管不同蝙蝠物種活動(dòng)強(qiáng)度對環(huán)境變化的響應(yīng)不同，但大部分蝙蝠活動(dòng)強(qiáng)度與溫度和濕度的變化顯著相關(guān)，而與降水量的變化相關(guān)性不顯著(表3)。蝙蝠科蝙蝠的活動(dòng)強(qiáng)度常與單一的環(huán)境變量有關(guān)，例如管鼻蝠僅與濕度變化顯著相關(guān)，褐扁顱蝠僅與溫度變化顯著相關(guān)。但蹄蝠科和菊頭蝠科蝙蝠對環(huán)境參數(shù)的變化更為敏感，不僅多個(gè)物種的活動(dòng)強(qiáng)度與濕度和溫度的變化同時(shí)顯著相關(guān)，而且菊頭蝠科小褐菊頭蝠的活動(dòng)強(qiáng)度是唯一對降水量變化顯著相關(guān)的物種(P<0.01)。同時(shí)研究表明蝙蝠物種多度的變化僅與溫度表現(xiàn)顯著相關(guān)(P<0.05)。

表3 蝙蝠活動(dòng)強(qiáng)度、物種多度與環(huán)境參數(shù)的相關(guān)性Tab.3 Correlation of bat activity intensity，richness and environmental parameters

2.3 蝙蝠物種多樣性的季節(jié)變化

聲學(xué)監(jiān)測的結(jié)果表明，蝙蝠物種多樣性的季節(jié)變化具有明顯的物種特異性(圖2)。菊頭蝠科蝙蝠物種多樣性全年變化最為平穩(wěn)，有長達(dá)7個(gè)月的時(shí)間物種多度保持不變(3—6月，10—12月)，并在雨季前和旱季前期物種多樣性較高，而在雨季中期則有相對下降。蝙蝠科蝙蝠物種多樣性的季節(jié)變化雖同樣趨于平穩(wěn)，但在雨季過后有下降趨勢(10月至次年2月)。蹄蝠科蝙蝠物種多樣性的季節(jié)變化最為明顯，雨季中期(7月)達(dá)到最高，旱季有明顯的下降，1月和2月到達(dá)最低。

3 討論

3.1 蝙蝠物種多樣性的季節(jié)變化

通過對蝙蝠物種分布和活動(dòng)強(qiáng)度的分析都表明該地區(qū)蝙蝠物種多樣性具有明顯的熱帶區(qū)域特有性。菊頭蝠科和蹄蝠科蝙蝠作為典型的熱帶物種，其活動(dòng)強(qiáng)度具有指示熱帶地區(qū)氣候變化的屬性，在該地區(qū)活動(dòng)強(qiáng)度也相對較高。一些蝙蝠科物種古北界的區(qū)系分布特征也體現(xiàn)了西雙版納熱帶北緣地理位置的特殊性和該地區(qū)生物分布由亞熱帶向熱帶過渡的趨勢。同時(shí)蝙蝠活動(dòng)強(qiáng)度和物種多樣性的變化往往更受溫度的影響，而與降水量的變化并沒有顯示出顯著相關(guān)。雨季來臨前，蝙蝠活動(dòng)強(qiáng)度、物種多樣性與日均溫達(dá)到高值，并隨溫度的降低而降低。旱季時(shí)部分蝙蝠物種有明顯的遷徙行為，主要表現(xiàn)在蹄蝠科蝙蝠，5種蹄蝠科蝙蝠中有4種蝙蝠，如大蹄蝠、中蹄蝠、灰小蹄蝠、小蹄蝠連續(xù)2個(gè)月沒有監(jiān)測到活動(dòng)，并在以往旱季時(shí)期云南地區(qū)洞穴考察中，也沒有發(fā)現(xiàn)該科蝙蝠有冬眠行為。而菊頭蝠科和蝙蝠科的活動(dòng)中，雖沒有大規(guī)模的遷移行為，但仍有短暫的冬眠行為，導(dǎo)致了在旱季時(shí)期蝙蝠物種多樣性的下降，這不僅與溫度有關(guān)，也可能由于該地區(qū)旱季時(shí)期食物資源可利用性下降，故在旱季時(shí)期，熱帶雨林遭到破壞對蝙蝠物種多樣性的危害更大。這也更加證實(shí)了全球氣候變化對蝙蝠物種多樣性影響的重要性和需要對熱帶地區(qū)氣候長期監(jiān)測的必要性。

此外也要考慮聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備可探測性對本研究的影響，如灰小蹄蝠超聲波頻率較高，不易被探測。熱帶雨林地區(qū)由于相對密閉的環(huán)境，也會(huì)影響探測范圍，蝙蝠活動(dòng)性可能被低估。

3.2 熱帶雨林對蝙蝠物種多樣性的影響

西雙版納地區(qū)森林植被類型主要包括熱帶雨林、熱帶季節(jié)性濕潤林、熱帶季雨林、熱帶山地(低山)常綠闊葉林、熱帶棕櫚林、暖熱性針葉林和竹林7種[19]，其中熱帶雨林具有最高的喬木物種多樣性[20]。熱帶雨林良好的更新發(fā)展對維持當(dāng)?shù)厣锒鄻有?，尤其是對生活在熱帶雨林中的特有種意義重大。本研究聲學(xué)監(jiān)測設(shè)備共記錄到的15種蝙蝠，菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠大部分物種為典型的熱帶物種，例如馬來亞菊頭蝠。這類蝙蝠依托熱帶雨林茂密的植被、狹窄的空間和夜晚極低的可見度進(jìn)行棲息和捕食，“調(diào)頻/恒頻”交替的超聲波特征使這類蝙蝠具有短距離監(jiān)測獵物的能力，以適應(yīng)在密閉的雨林中生存[21-22]。也正因如此，此類蝙蝠更易受到人為活動(dòng)的干擾，對熱帶雨林的動(dòng)態(tài)變化更加敏感。同時(shí)研究表明蝙蝠物種多樣性在雨季中期有所減少，這可能由于生殖期的結(jié)束，蝙蝠種群數(shù)量增加，種間競爭加大，促使蝙蝠活動(dòng)強(qiáng)度增大，擴(kuò)散能力增強(qiáng)[23-24]，繼而選擇更多樣的棲息環(huán)境和捕食場所，故森林覆蓋面積成為影響該物種組成和結(jié)構(gòu)至關(guān)重要的因素。同時(shí)也應(yīng)考慮雨季時(shí)由于降水量增大導(dǎo)致昆蟲飛行效率降低，飛行成本上升，繼而影響蝙蝠的捕食活動(dòng)，限制捕食時(shí)間，造成物種多樣性的下降。當(dāng)森林?jǐn)鄬映霈F(xiàn)時(shí)，林內(nèi)的透光性增強(qiáng)，蝙蝠轉(zhuǎn)移棲息地并回避常規(guī)的捕食路線，減少了捕食成功率，增加了捕食成本和被捕食的風(fēng)險(xiǎn)[25]。這一點(diǎn)也在一些研究中得以證實(shí)，城市化程度較高的區(qū)域，夜晚燈光水平的提升和強(qiáng)烈的人為活動(dòng)干擾，菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠更易遭受滅絕的風(fēng)險(xiǎn)[26-27]。并且蹄蝠科蝙蝠多具有狹食性的特點(diǎn)[28]，選擇鱗翅目(Lepidoptera)昆蟲作為主要食物，使它們對生存環(huán)境的依賴性更強(qiáng)，對景觀類型的轉(zhuǎn)變更加敏感。而不同于菊頭蝠科和蹄蝠科的蝙蝠具有洞穴棲息的特性，蝙蝠科的蝙蝠常選擇樹葉下或有遮擋的巖石縫隙作為棲息場所，從而對熱帶雨林的環(huán)境質(zhì)量和森林覆蓋面積的要求更高。

然而西雙版納地區(qū)，經(jīng)濟(jì)發(fā)展的加速以及夜晚燈光水平的提升，導(dǎo)致森林類型不斷由熱帶雨林向橡膠林、農(nóng)田和茶園轉(zhuǎn)換[28-29]，熱帶雨林面積占總植被覆蓋面積的比例從1992年的22.77%減少至2016年的15.1%[20]，熱帶次生林面積迅速增加，造成森林植被物種組成結(jié)構(gòu)的單一，喬木多樣性降低，這為蝙蝠物種多樣性的調(diào)查和保護(hù)的工作帶來諸多難題。在蝙蝠棲息地的保護(hù)中，進(jìn)行就地保護(hù)，營造合理并且成熟的林分結(jié)構(gòu)是保護(hù)蝙蝠物種棲息地的重要手段[30]，因此未來仍需對熱帶雨林動(dòng)態(tài)變化和蝙蝠物種多樣性協(xié)同響應(yīng)進(jìn)行長期的監(jiān)測[31]，準(zhǔn)確評(píng)估森林破碎化程度對蝙蝠物種多樣性的影響，了解蝙蝠生活史特征和區(qū)域性關(guān)鍵生態(tài)因子的重要作用，準(zhǔn)確定位蝙蝠受位危害的現(xiàn)狀，制定優(yōu)先保護(hù)對象，充分考慮基礎(chǔ)設(shè)施合理規(guī)劃對蝙蝠物種保護(hù)的重要性，從而維持蝙蝠物種多樣性，提高生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能。