王 鵬，張 龍

(1. 青島農(nóng)業(yè)大學(xué)植物醫(yī)學(xué)學(xué)院，山東青島 266109；2. 中國(guó)農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，北京 100193)

1 引言

嗅覺(jué)在植食性昆蟲(chóng)的選食過(guò)程中發(fā)揮了關(guān)鍵作用。前人的研究結(jié)果表明，寄主和非寄主植物揮發(fā)物的釋放和散布特征；相關(guān)化合物的種類、組合、比例和濃度變化；昆蟲(chóng)的嗅覺(jué)器官功能及其上分布的嗅覺(jué)感受相關(guān)蛋白等，共同影響了其從遠(yuǎn)距離定位追蹤到近距離選擇取食的整個(gè)嗅覺(jué)選食過(guò)程。本文通過(guò)對(duì)前人研究成果的綜述，系統(tǒng)分析和討論了影響該過(guò)程的相關(guān)因素，相關(guān)內(nèi)容可為今后深入研究植食性昆蟲(chóng)的嗅覺(jué)選食機(jī)制提供理論指導(dǎo)。

2 植食性昆蟲(chóng)選食行為及其感受植物信息途徑

據(jù)統(tǒng)計(jì)，全世界的昆蟲(chóng)種類超過(guò)1千萬(wàn)種，而以活的植物組織為食的植食性昆蟲(chóng)至少占了其中的一半以上(Gullan and Cranston, 2005; Speightetal., 2008)。現(xiàn)今已有包括直翅目(蝗蟲(chóng)等)、纓翅目(薊馬)、半翅目(葉蟬、蚜蟲(chóng)等)、鞘翅目(甲蟲(chóng))、膜翅目(樹(shù)蜂、葉蜂等)、鱗翅目(蝶類和蛾類)、雙翅目(蠅類)等都有植食性昆蟲(chóng)種類，這還不包括一些以死亡植物組織為食物的昆蟲(chóng)(Priceetal., 2011)。植食性昆蟲(chóng)的選食行為受到很多因素的影響，如溫濕度等物理因素、其自身的感覺(jué)行為和營(yíng)養(yǎng)代謝等遺傳特征，以及寄主植物的營(yíng)養(yǎng)水平和次級(jí)代謝產(chǎn)物等(欽俊德, 1980)。不同的植食性昆蟲(chóng)取食植物的種類和數(shù)量不同，根據(jù)其寄主植物的范圍，可分為單食性、寡食性和多食性(Johnson and Lyon, 1991; Bernays and Chapman, 1994)。其中單食性昆蟲(chóng)的食譜單一，僅取食某一種植物，如三化螟Tryporyzaincertulas僅對(duì)水稻造成危害(李云瑞, 2002)；相比之下，寡食性昆蟲(chóng)可取食屬于同一個(gè)科或幾個(gè)近似科的多種植物：如飛蝗Locustamigratoria就表現(xiàn)出嗜食禾本科Gramineae和莎草科Cyperaceae植物的特性(Bernaysetal., 1976; Bernays and Chapman, 1977)，這其中包括了我國(guó)主要的糧食作物如小麥、水稻、玉米等；又如小菜蛾P(guān)lutellaxylostellaL.主要取食以油菜、甘藍(lán)、白菜等為代表十字花科的植物；而多食性昆蟲(chóng)的寄主范圍極廣，能夠廣泛危害不同科屬的植物，如棉鈴蟲(chóng)Helicoverpaarmigera能夠取食包括茄科、豆科、禾本科等超過(guò)30個(gè)科的200多種植物(郭予元, 1998)。實(shí)際上，大多數(shù)植食性昆蟲(chóng)屬于單食性種類，因而其特異選擇寄主植物的行為是植食性昆蟲(chóng)中普遍存在的行為(Dixon, 1986; Janzetal., 2001)。

植食性昆蟲(chóng)的選食行為大致分為兩個(gè)過(guò)程：一個(gè)是遠(yuǎn)距離尋找適宜寄主植物的過(guò)程，即昆蟲(chóng)通過(guò)視覺(jué)和嗅覺(jué)獲得植物信息，產(chǎn)生定向反應(yīng)來(lái)縮短與植物的距離，最終與植物接觸。如蘋(píng)果實(shí)蠅Rhagoletispomonella、溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum、桃蚜Myzuspersicae等在較遠(yuǎn)距離上主要通過(guò)視覺(jué)對(duì)植物進(jìn)行定向(Moerickeetal., 1975; Vaishampayanetal., 1975; Kennedy, 1976)。另一個(gè)是對(duì)植物進(jìn)行試探取食的過(guò)程，即昆蟲(chóng)通過(guò)嗅覺(jué)、味覺(jué)和觸覺(jué)近距離對(duì)植物進(jìn)行比較以確定該植物是否能滿足自身的需要(Visser, 1986; 欽俊德, 2003)。在整個(gè)選食過(guò)程中，昆蟲(chóng)充分利用多種感覺(jué)模式協(xié)同感知植物的理化性質(zhì)(Miller and Stricker, 1984)，但其利用的感覺(jué)方式及先后次序不盡相同(趙冬香等, 2004)，例如玉米黃翅葉蟬Dalbulusmaidis在經(jīng)過(guò)視覺(jué)刺激后才會(huì)表現(xiàn)出對(duì)寄主植物氣味的趨向反應(yīng)(Toddetal., 1990)。

更多研究結(jié)果表明，嗅覺(jué)在昆蟲(chóng)遠(yuǎn)距離定位和選擇食物的過(guò)程中發(fā)揮了關(guān)鍵作用(Bruceetal., 2005; Bruce and Pickett, 2011)。Tortoetal.(1996)發(fā)現(xiàn)嗅覺(jué)在沙漠蝗Schistocercagregaria行為中起重要作用，如己醛、辛醛、壬醛、癸醛、己酸、辛酸、壬酸和癸酸等(其中的部分化合物為植物揮發(fā)物)能明顯吸引蝗蝻，而愈創(chuàng)木酚和苯酚能顯著增強(qiáng)這種作用(Tortoetal., 1994)。沙漠蝗和馬鈴薯甲蟲(chóng)Leptinotarsadecemlineata均可以在距氣味源較遠(yuǎn)的地方通過(guò)觸角感器感知寄主植物的氣味，并通過(guò)頂風(fēng)追蹤到達(dá)氣味源(Haskell and Shoophvoen, 1969; de Wilde, 1974)。在追蹤氣味源的過(guò)程中，昆蟲(chóng)一般按“之”字形的折線運(yùn)行軌跡穿梭于不同濃度和成分化合物的氣縷中，在這個(gè)過(guò)程中昆蟲(chóng)逐漸趨向高等級(jí)(high rank)氣味線索，而忽略質(zhì)量不高的氣縷(Beyaert and Hilker, 2014)。煙草天蛾Manducasexta的研究發(fā)現(xiàn)，相關(guān)氣味在散布過(guò)程中的頻率和濃度是其能準(zhǔn)確定位曼陀羅花香氣的最主要因素(Riffelletal., 2014)。Finch和Collier(2007)認(rèn)為在昆蟲(chóng)搜尋寄主植物的過(guò)程中，植物揮發(fā)物的最主要作用是刺激昆蟲(chóng)在有寄主植物的區(qū)域里產(chǎn)生更頻繁的降落行為。當(dāng)昆蟲(chóng)在植物上降落后，它們還可以在短距離上通過(guò)口器上的嗅覺(jué)感受通路對(duì)食物的質(zhì)量進(jìn)行評(píng)價(jià)，如黑腹果蠅Drosophilamelanogaster下顎須上的嗅覺(jué)感器能夠在短距離內(nèi)有效判斷食物信息的特異性(Dwecketal., 2016)。

3 植物揮發(fā)物結(jié)構(gòu)和散布特征

植物釋放的揮發(fā)性化合物在昆蟲(chóng)定位寄主上發(fā)揮了重要作用(Hopkins and Young, 1990; Szentesietal., 1996)，它們可以在較遠(yuǎn)距離為昆蟲(chóng)提供潛在食物源的信息，并幫助它們邁出覓食過(guò)程的第一步(Kang and Hopkins, 2004; Vickersetal., 2000)。因此，植食性昆蟲(chóng)的嗅覺(jué)選食與植物組織釋放的揮發(fā)物及其性質(zhì)直接相關(guān)。

植物揮發(fā)物屬于植物的次級(jí)代謝產(chǎn)物，由植物表面釋放。目前，世界上已知的大約90個(gè)科的植物釋放了總計(jì)超過(guò)1 700種的化合物(Dudarevaetal., 2006; Laothawornkitkuletal., 2009)，多是分子質(zhì)量為100～200 u的烴、醇、醛、酮、酯和萜烯類等。而植食性昆蟲(chóng)對(duì)其中六碳醇、醛和衍生物酯類等普遍存在于植物中的揮發(fā)物有較為強(qiáng)烈的趨向性反應(yīng)(Whitman and Eller, 1992; Paréetal., 2000)。實(shí)際上，這些揮發(fā)物被釋放后并非一直穩(wěn)定存在于大氣中，其中某些氣味在空氣中極易被O3、-OH、NO3氧化(Holopainen, 2004)，同時(shí)在風(fēng)的作用下，這些揮發(fā)物會(huì)以氣縷的形式自氣味源順風(fēng)擴(kuò)散，其濃度會(huì)不斷降低并形成變化梯度(閆鳳鳴, 2003)。以綠葉揮發(fā)物中的順-3-己烯醛為例，該化合物在空氣中的殘留期只有2 h(高宇等，2012)。據(jù)Falletal.(1999)報(bào)道的數(shù)據(jù)顯示，該化合物在植物葉片經(jīng)過(guò)受傷處理后1～2 s之內(nèi)就由α-亞麻酸分解出來(lái)并迅速釋放，在5 min之內(nèi)含量即到達(dá)頂點(diǎn)，然后迅速下降，在二十多分鐘時(shí)就接近并趨近于零值。在這個(gè)過(guò)程中，順-3-己烯醛被逐步衍生成反-2-己烯醛和順-3-己烯基乙酸酯等化合物，而這2種化合物也分別會(huì)在十幾或幾十分鐘時(shí)含量到達(dá)最高點(diǎn)并逐步下降。此外，植物中另一種普遍存在的揮發(fā)物苯甲醛在空氣中也極易被氧化成苯甲酸和苯甲醇。相比之下，2-苯乙醇則能夠在較低空間擴(kuò)散到相當(dāng)遠(yuǎn)的地方。Wangetal.(2019)的風(fēng)洞試驗(yàn)也表明，不同植物揮發(fā)物在相同釋放距離上，其相對(duì)濃度的變化差異各不相同。

植物揮發(fā)物能否遠(yuǎn)距離傳播，除了與其本身的穩(wěn)定性相關(guān)，也與風(fēng)速、溫度、濕度、輻射等環(huán)境因素有關(guān)。植物氣味分子在空氣中的散布分為兩個(gè)階段：首先是氣味分子的隨機(jī)運(yùn)動(dòng)使它們彼此緩慢分離；緊接著包含有這些分子的氣團(tuán)會(huì)被空氣湍流打亂而迅速散布開(kāi)來(lái)，這兩個(gè)過(guò)程的時(shí)空特征完全不同(Murlis, 1992)。整體來(lái)看，氣縷從氣味源處散發(fā)后，隨著距離的增加其結(jié)構(gòu)尺寸在增大而氣味的濃度在降低(Voskampetal., 1998; Murlisetal., 2000; Dekkeretal., 2005)。然而，氣縷結(jié)構(gòu)的變化極為復(fù)雜，包括不同化合物流動(dòng)速度、不同時(shí)間內(nèi)化合物的結(jié)構(gòu)變化、因化合物的帶電特征而重新組合與成團(tuán)等。揮發(fā)物在傳播過(guò)程中的變化，勢(shì)必會(huì)在一定程度上影響昆蟲(chóng)在較遠(yuǎn)距離對(duì)植物信息指示性氣味的識(shí)別方式。在這個(gè)過(guò)程中，風(fēng)和風(fēng)速發(fā)揮到了關(guān)鍵的作用(Smith, 1990)。實(shí)際上，昆蟲(chóng)常常表現(xiàn)出一種趨風(fēng)性的行為特征：即使在沒(méi)有氣味刺激的情況下，僅憑機(jī)械感受就會(huì)往逆風(fēng)向運(yùn)動(dòng)(Bell, 1984)。在一定距離的范圍里，昆蟲(chóng)通過(guò)嗅覺(jué)器官感知上風(fēng)向氣縷中濃度達(dá)到一定閾值水平的化合物組成所代表的植物信息，并據(jù)此將行進(jìn)目標(biāo)準(zhǔn)確指向氣味源(Davidetal., 1982; Geieretal., 1999; Beyaert and Hilker, 2014)。

隨著植物揮發(fā)物釋放距離的增大，不同植物釋放的氣縷相互交錯(cuò)，相關(guān)化合物組合彼此混合，在大氣中形成了一個(gè)對(duì)于植食性昆蟲(chóng)而言復(fù)雜且處于動(dòng)態(tài)變化的嗅覺(jué)感受環(huán)境，對(duì)其定位寄主植物產(chǎn)生重要影響(Atema, 1996;Randlkofer, 2010； Riffelletal., 2014)。在這種復(fù)雜的化學(xué)信息背景下，植食性昆蟲(chóng)可能會(huì)因?yàn)榧闹髦参镏甘拘該]發(fā)物的濃度因距離和其它氣味的稀釋，而降低了其對(duì)寄主植物的定向效率(Voskamp, 1998; Murlisetal., 2000)。舉例來(lái)說(shuō)，馬鈴薯甲蟲(chóng)對(duì)寄主植物馬鈴薯葉片氣味的趨性，會(huì)因?yàn)榉羌闹髦参镆吧鸦蚋仕{(lán)氣味的混入而降低(Thiery and Visser, 1987)；黑豆蚜Aphisfabae則會(huì)被其非寄主植物(薄荷和艾菊等)的揮發(fā)物所驅(qū)避(Nottinghametal., 1991)。因此，對(duì)植物揮發(fā)物在釋放后形成的多維時(shí)空動(dòng)態(tài)特征的研究，即揮發(fā)物各種類濃度、比例和組合方式等隨時(shí)間、空間的動(dòng)態(tài)變化規(guī)律，可作為未來(lái)理解昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食過(guò)程機(jī)制的重要途徑。

4 植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)感受特征

嗅覺(jué)在植食性昆蟲(chóng)從較遠(yuǎn)距離搜尋寄主植物過(guò)程中的不同階段表現(xiàn)出了不同的作用機(jī)制。早期觀點(diǎn)認(rèn)為，昆蟲(chóng)對(duì)遠(yuǎn)距離植物的定向常缺乏種類的特異性，由于寄主植物或非寄主植物共有的綠葉揮發(fā)物的釋放量要遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于它們特異揮發(fā)物的釋放量，昆蟲(chóng)首先感受到的應(yīng)是以綠葉揮發(fā)物為主的背景氣味(Shorey, 1973; Kennedy, 1977; Chapman, 1982)。Bruceetal.(2005)對(duì)前人文獻(xiàn)的研究發(fā)現(xiàn)，一些常見(jiàn)的綠葉植物揮發(fā)物普遍會(huì)對(duì)不同種類的植食性昆蟲(chóng)產(chǎn)生強(qiáng)烈的電生理反應(yīng)，如己醇、己醛、反-2-己烯醛、順-3-己烯醇、2-庚酮和1-辛烯-3-醇等。這些綠葉揮發(fā)物通常會(huì)在植物遭受到外界壓力的脅迫時(shí)被大量釋放，如被植食性昆蟲(chóng)咬食、被植物病原菌侵染以及受到機(jī)械傷害等(Agelopoulosetal., 1999; Falletal., 1999; Matsuietal., 2000)。而作為很多綠色植物共同釋放的化合物，綠葉揮發(fā)物可能本身并不具備特異性，或者僅有較弱的吸引能力，甚至對(duì)某些植食性昆蟲(chóng)有降低取食或者引起拒食的特征(Heil, 2004; Brilli, 2009; 高宇等, 2012)。但是，這些普遍存在的揮發(fā)物可以給植食性昆蟲(chóng)乃至捕食性天敵以初步的指示，即這里可能存在食物源，且這些背景氣味能夠在一定程度上銳化昆蟲(chóng)對(duì)于低濃度的真正寄主植物“資源指示氣味”的感受，這種增強(qiáng)效應(yīng)會(huì)使昆蟲(chóng)定位寄主的鏡像變得更加清晰，使之在下一階段可以順利找到寄主植物(Schroeder and Hilker, 2008)。但是，一個(gè)具有大量綠葉揮發(fā)物背景氣味的環(huán)境同樣意味著這里存在更多的取食競(jìng)爭(zhēng)者(Ballhornetal., 2013)。而相同種類的昆蟲(chóng)因其發(fā)育階段和性別對(duì)植物揮發(fā)物反應(yīng)方式和強(qiáng)度也會(huì)有差異，例如雌蟲(chóng)因自身生殖的營(yíng)養(yǎng)需求以及后代生長(zhǎng)所需食料可能更多關(guān)注食物的狀態(tài),因而對(duì)綠葉揮發(fā)物的識(shí)別和反應(yīng)較雄蟲(chóng)更敏感，雄蟲(chóng)則會(huì)優(yōu)先考慮更多的配偶和交配機(jī)會(huì)，這種性別差異在鱗翅目、鞘翅目、雙翅目和半翅目等植食性昆蟲(chóng)上均有報(bào)道(Fernandez and Hilker, 2007; Ballhornetal., 2013)。

要更準(zhǔn)確識(shí)別適宜的寄主植物，需要下一階段更為精確的感覺(jué)機(jī)制。有研究認(rèn)為，由于代表寄主和非寄主植物各自特征的特異化合物釋放量極低，使得能夠被昆蟲(chóng)識(shí)別的有效距離限制在十幾乃至幾十厘米的范圍里(Finch and Skinner, 1982; Schoonhovenetal., 2005)，近來(lái)的觀點(diǎn)認(rèn)為這一距離通常不超過(guò)5 m(Finch and Collier, 2000; 2012)。例如，印度棉葉蟬Empoascadevastans等對(duì)寄主植物氣味僅在較短距離內(nèi)會(huì)引起定向反應(yīng)(Saxena and Saxena, 1975)。這或許說(shuō)明，能夠指示特定植物種類的信息，如特異的揮發(fā)物種類或氣味比例(Clifford and Riffell, 2013)，僅僅在較近距離時(shí)才會(huì)被昆蟲(chóng)感受到并識(shí)別出來(lái)。但是，從植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)器官及其化學(xué)感受功能的角度來(lái)看，仍可能存在某些具有遠(yuǎn)距離傳播能力的特異植物揮發(fā)物對(duì)其遠(yuǎn)距離定向發(fā)揮重要作用。近年的研究發(fā)現(xiàn)，昆蟲(chóng)的觸角和口器觸須在識(shí)別植物氣味信息中存在較為明顯的功能差異：例如飛蝗在較遠(yuǎn)距離上能夠僅通過(guò)觸角感受植物氣味并產(chǎn)生趨近的行為，但卻無(wú)法僅通過(guò)口器觸須實(shí)現(xiàn)這一點(diǎn)(Zhangetal., 2017)。而作為除觸角以外的最重要的嗅覺(jué)感器，口器觸須在昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食的過(guò)程中也發(fā)揮了重要的作用，特別是在近距離探測(cè)和分辨寄主和非寄主植物的氣味上(Blaneyetal., 1973; Blaney, 1975; Chapman and Sword, 1993)。飛蝗在近距離上利用口器觸須的觸診行為對(duì)食物進(jìn)行初步判斷，在這一個(gè)過(guò)程中可以觀察到一系列觸診動(dòng)作(Blaney and Chapman, 1970; Blaneyetal., 1971)。該動(dòng)作貫穿于從開(kāi)始試探到最后取食的整個(gè)選食過(guò)程，通過(guò)這種行為可以使昆蟲(chóng)的化學(xué)感受器官與植物化合物進(jìn)行充分接觸，從而有效地感受近距離上植物釋放的氣味以及植物表面化合物的組成(Renwick and Chew, 1994; Blaney, 1981)。

關(guān)于植食性昆蟲(chóng)通過(guò)嗅覺(jué)識(shí)別寄主植物的方式主要有兩種假說(shuō)：一種是昆蟲(chóng)通過(guò)識(shí)別并對(duì)寄主植物釋放的某一種或數(shù)種特異化合物表現(xiàn)出吸引性趨向行為(該化合物在其他物種上不存在或者存在量很少)，但這類案例相對(duì)較少，如蚜蟲(chóng)對(duì)十字花科植物的識(shí)別主要依靠異硫氰酸酯類化合物(Bruceetal., 2005)；再如洋蔥釋放的揮發(fā)物丙硫醇二硫物和丙基二硫能夠?qū)κ[蠅HylemyaantiquaMeigen產(chǎn)生強(qiáng)烈的吸引行為(Pierceetal., 1978; Ishikawa, 1988)。多數(shù)昆蟲(chóng)則是通過(guò)感受和識(shí)別寄主植物釋放的具有特定濃度和配比的普通化合物組合(Milet-Pinheiro, 2013)，如Feinetal.(1982)報(bào)道了蘋(píng)果實(shí)蠅在風(fēng)洞實(shí)驗(yàn)中對(duì)由蘋(píng)果釋放的特定比例的7種活性成分產(chǎn)生吸引降落的行為，且在人工合成的混合物測(cè)試中也得到了相似的效果；再如馬鈴薯甲蟲(chóng)可以被馬鈴薯葉片釋放的氣味混合物所吸引，而對(duì)其中單一化合物無(wú)明顯吸引反應(yīng)，這同樣說(shuō)明特定劑量的揮發(fā)物組合在其感受植物氣味時(shí)發(fā)揮的重要作用(Visser and Ave, 1978)。通過(guò)多種化合物組合的方式，昆蟲(chóng)中央神經(jīng)系統(tǒng)也可以根據(jù)外緣嗅覺(jué)感受神經(jīng)元在不同時(shí)間同時(shí)感受的化合物種類，來(lái)對(duì)由植物釋放的氣縷的來(lái)源形成判斷。之所以以氣味組合的形式，Bruceetal.(2005)認(rèn)為是由于這幾種氣味在被植食性昆蟲(chóng)的嗅覺(jué)器官同時(shí)探測(cè)到時(shí)，其上的嗅覺(jué)感受神經(jīng)元釋放的電信號(hào)在神經(jīng)系統(tǒng)傳導(dǎo)過(guò)程中形成同步，從而使昆蟲(chóng)獲得了相比單一化合物更高的時(shí)空分辨率(Martinetal., 2011)。因此，昆蟲(chóng)對(duì)來(lái)自寄主植物的化合物組合的感受相對(duì)于單一化合物的感受會(huì)更加敏感(Riffelletal., 2009; Websteretal., 2010)。Bruce和Pickett(2011)認(rèn)為，在通常情況下，昆蟲(chóng)通過(guò)嗅覺(jué)識(shí)別某種植物可以只依據(jù)該植物的揮發(fā)物成分中的3～10余種特征化合物，且它們?cè)谝欢ǔ潭壬喜豢商娲?。通過(guò)對(duì)這一些特征化合物進(jìn)行識(shí)別，昆蟲(chóng)可以擁有靈活和高效的感受寄主植物信息的能力，而且這種編碼方式也更利于昆蟲(chóng)適應(yīng)環(huán)境條件的變化。這些化合物在揮發(fā)物氣團(tuán)中的比例和濃度特征，則是影響昆蟲(chóng)對(duì)寄主植物識(shí)別的最主要因素(Riffelletal., 2013)。此外，昆蟲(chóng)對(duì)非寄主植物釋放的揮發(fā)性化合物的拒絕反應(yīng)，也可能是基于由非寄主植物釋放的化合物的刺激帶來(lái)的排斥作用，這同樣在昆蟲(chóng)對(duì)寄主和非寄主植物的識(shí)別和選擇過(guò)程中發(fā)揮了極其重要的作用(Zhang and Schlyter, 2004)。如Chapman在1990年出版的《Biology of Grasshopper》一書(shū)中就提出了蝗蟲(chóng)對(duì)食物的選擇可能是因?yàn)榉羌闹髦参镝尫诺幕衔锊粸榛认x(chóng)所接受，從而選擇其他可取食的植物的觀點(diǎn)。

5 昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食行為分子基礎(chǔ)

二十世紀(jì)八九十年代氣味分子受體蛋白(Odorant Receptors, ORs)基因和氣味分子結(jié)合蛋白的發(fā)現(xiàn)(Odorant binding proteins, OBPs)(Vogt, 1981; Buck and Axel, 1991)，使嗅覺(jué)與動(dòng)物行為之間關(guān)系的研究進(jìn)入了分子時(shí)代。近些年的研究表明，在化學(xué)感受中ORs起決定性作用，是探討行為嗅覺(jué)分子機(jī)制的關(guān)鍵，特別是相關(guān)受體組合可能聯(lián)合參與了對(duì)某種(些)氣味的識(shí)別過(guò)程(Bruceetal., 2005)。目前已經(jīng)明確昆蟲(chóng)的ORs具有7個(gè)跨膜區(qū)，一般有370～400個(gè)氨基酸(Vosshall, 2003)。通過(guò)基因組測(cè)序和生物信息學(xué)、分子生物學(xué)技術(shù)鑒定出多種類昆蟲(chóng)的ORs基因：鱗翅目的煙蚜夜蛾Heliothisvirescens(Kriegeretal., 2004)、家蠶Bombyxmori中鑒定出66個(gè)ORs(Sakuraietal., 2004; Nakagawaetal., 2005)、膜翅目的蜜蜂Apismellifera中鑒定出163個(gè) ORs(Robertson and Wanner, 2006)、直翅目的飛蝗中約140余個(gè)ORs(Wangetal., 2015; Lietal., 2018)。昆蟲(chóng)會(huì)在感受到食物源釋放的氣味后發(fā)生趨向性行為，而當(dāng)其嗅覺(jué)通路中的某些(類)關(guān)鍵的化學(xué)感受蛋白被干擾后，就會(huì)喪失這種趨向行為。在黑腹果蠅的研究中發(fā)現(xiàn)，敲除了Orco后其對(duì)多種食物的揮發(fā)物喪失了電生理和行為學(xué)活性，經(jīng)過(guò)補(bǔ)救實(shí)驗(yàn)恢復(fù)該受體的表達(dá)，對(duì)相關(guān)化合物的反應(yīng)活性也得以恢復(fù)(Larssonetal., 2004)。同樣，降低氣味分子結(jié)合蛋白OBPs在昆蟲(chóng)嗅覺(jué)感器內(nèi)的表達(dá)，也能夠減弱昆蟲(chóng)感受寄主釋放的氣味分子的能力，具體表現(xiàn)觸角電位反應(yīng)活性的減弱和其吸引的趨向行為的喪失等(Lietal., 2016)。這些研究為解釋植食性昆蟲(chóng)對(duì)寄主植物的識(shí)別和選擇分子機(jī)制提供了重要基礎(chǔ)和依據(jù)，此外，Zhangetal.(2017)報(bào)道了植物重要的揮發(fā)物己醛，具有激活飛蝗口器觸須上的兩類嗅覺(jué)受體通路(LmigOrco和LmigIR8a)，增強(qiáng)神經(jīng)信號(hào)傳播強(qiáng)度和調(diào)控嗅覺(jué)選食的能力；而大量表達(dá)在觸須上的OR12，也被證明與植物釋放的幾種醛類物質(zhì)的識(shí)別相關(guān)(Lietal., 2018)。

研究發(fā)現(xiàn)單一氣味分子受體或結(jié)合蛋白的表達(dá)，可以影響昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食過(guò)程中對(duì)多個(gè)氣味的感受；而單一的揮發(fā)物也可以被多個(gè)氣味分子受體或結(jié)合蛋白所感受，其引起的行為反應(yīng)也會(huì)因多個(gè)蛋白的干擾而發(fā)生改變。這表明許多氣味會(huì)激活不同的ORs組合，形成獨(dú)特的“編碼”(Hallem and Carlson, 2006; Wilson and Mainen, 2006)，并在初級(jí)嗅覺(jué)中樞形成編碼(Chouetal., 2010)。例如黑腹果蠅對(duì)16種氣味的行為學(xué)反應(yīng)表明OBPs以組合編碼的方式來(lái)介導(dǎo)嗅覺(jué)行為反應(yīng)(Swarupetal., 2011)。而OR對(duì)氣味分子的編碼特征有3個(gè)重要原則：(1)組合式編碼，即每種氣味分子可以激活多個(gè)OR，每個(gè)OR也可以被多種氣味分子所激活；(2)OR決定了嗅覺(jué)神經(jīng)元的反應(yīng)模式是興奮還是抑制；(3)不同OR對(duì)氣味種類的反應(yīng)范圍不同，有的寬，有的窄，例如果蠅Or82a只能被乙酸香葉酯強(qiáng)烈激活，是典型的窄調(diào)節(jié)受體，而Or67a可以被大多數(shù)氣味強(qiáng)烈激活，是典型的寬調(diào)節(jié)受體(Hallemetal., 2004; Careyetal., 2010; Carey and Carlson, 2011)。

值得注意的是，昆蟲(chóng)不同的嗅覺(jué)器官因其上分布的嗅覺(jué)感受相關(guān)基因數(shù)量和表達(dá)量存在差異，導(dǎo)致其在選食過(guò)程中承擔(dān)的功能有所不同。Wangetal.(2019)報(bào)道了東亞飛蝗通過(guò)觸角和口器觸須兩種嗅覺(jué)器官，對(duì)不同距離上的植物揮發(fā)物刺激產(chǎn)生不同的行為反應(yīng)。這種功能性差異應(yīng)與這兩類器官上的嗅覺(jué)感器和化學(xué)感受相關(guān)蛋白的種類、數(shù)目、表達(dá)量及其氣味配體的差異有關(guān)(Lietal., 2018)。在果蠅中，僅有極少量的嗅覺(jué)感受神經(jīng)元分布在下顎須上，且這些少數(shù)的神經(jīng)元僅存在于一種錐形感器中(de Bruyneetal., 1999)。飛蝗的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn)，觸角相較于觸須擁有更多的化學(xué)感受相關(guān)蛋白乃至更高的表達(dá)量，僅少數(shù)幾種嗅覺(jué)受體基因在觸須上的表達(dá)水平顯著高于其在觸角上的表達(dá)水平(Wangetal., 2015; Lietal., 2018)。通過(guò)觸角與口器觸須相比，推測(cè)觸角應(yīng)具有對(duì)來(lái)自植物的揮發(fā)性化合物更廣的反應(yīng)譜以及相應(yīng)更高的敏感性，而這種感受差異可能直接導(dǎo)致昆蟲(chóng)在不同距離上識(shí)別寄主植物信息能力的差異(Wangetal., 2019)。

6 展望

關(guān)于植食性昆蟲(chóng)利用嗅覺(jué)識(shí)別植物過(guò)程的機(jī)制研究，是從化學(xué)信息流的方面探討昆蟲(chóng)與植物的協(xié)同進(jìn)化、生物群落的演替規(guī)律，屬于化學(xué)生態(tài)學(xué)的重要內(nèi)容。植食性昆蟲(chóng)利用嗅覺(jué)識(shí)別寄主的過(guò)程極其復(fù)雜，這個(gè)過(guò)程不但與昆蟲(chóng)個(gè)體的生理、行為有關(guān)，同時(shí)這種識(shí)別過(guò)程也受到同種個(gè)體、甚至相關(guān)其他種類等的影響，更受植物種類、品系、個(gè)體和群體的生長(zhǎng)發(fā)育階段、狀態(tài)和周邊植物的存在方式影響，也受其它物理環(huán)境，如光、氣溫、風(fēng)速和風(fēng)向等影響。盡管也有大量的研究，但多是在實(shí)驗(yàn)室或者相對(duì)簡(jiǎn)單的環(huán)境下的研究結(jié)果，限制了揭示實(shí)際環(huán)境中的植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)識(shí)別寄主植物的機(jī)理。今后的研究至少需要更加重視植食性昆蟲(chóng)在自然環(huán)境或接近自然環(huán)境條件下利用植物氣味識(shí)別植物的機(jī)理。而其中難度最大的是如何研究在實(shí)際環(huán)境中植物揮發(fā)物在釋放后形成的多維時(shí)空動(dòng)態(tài)特征，包括揮發(fā)物各種類濃度、比例和組合方式等隨時(shí)間、空間的動(dòng)態(tài)變化規(guī)律，可作為未來(lái)理解昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食機(jī)制的重要途徑。此外，同種群體的個(gè)體間相互作用對(duì)于利用植物氣味識(shí)別寄主植物的影響是未來(lái)研究一個(gè)重要方面。而對(duì)于植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)識(shí)別寄主植物氣味的分子機(jī)制仍處于初級(jí)階段。對(duì)植食性昆蟲(chóng)的嗅覺(jué)相關(guān)蛋白或基因的鑒定、以及確定編碼植物揮發(fā)物的基因或蛋白，是從分子層面解析植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食過(guò)程機(jī)制的重要途徑。隨著越來(lái)越多的昆蟲(chóng)種類的基因組測(cè)定，以及相關(guān)技術(shù)的快速發(fā)展，相信對(duì)于植食性昆蟲(chóng)嗅覺(jué)選食過(guò)程的分子機(jī)理的理解也會(huì)越來(lái)越深入。