解麗娜, 李亞雷, 李詩(shī)華, 譚立山, 葛振鳴,2,*

本土和外來(lái)濕地植物土壤微生物生物量對(duì)水、鹽脅迫的響應(yīng)

解麗娜1, 李亞雷1, 李詩(shī)華1, 譚立山1, 葛振鳴1,2,*

1. 華東師范大學(xué)河口海岸學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室崇明生態(tài)研究院, 上海 200241 2. 長(zhǎng)江三角洲河口濕地生態(tài)系統(tǒng)觀測(cè)研究站, 上海 202162

研究對(duì)比了淹水和鹽度升高對(duì)長(zhǎng)江口濱海濕地本土植物蘆葦()和入侵植物互花米草()土壤微生物生物量(生物量碳-MBC、生物量氮-MBN)及其占土壤有機(jī)碳(SOC)和總氮(TN)比例的影響。淹水條件下蘆葦土壤MBC、MBN、MBC/SOC和MBN/TN顯著降低(分別為26.0、46.7、16.5和42.2%)。而淹水條件下互花米草土壤微生物生物量指標(biāo)變化均不顯著。隨鹽度升高, 蘆葦土壤除MBC/SOC外, MBC、MBN和MBN/TN均顯著降低(分別為26.4、36.2和30.2%), 而互花米草土壤微生物生物量指標(biāo)降低程度相對(duì)較低。淹水+鹽度處理加劇了鹽度對(duì)兩種植物土壤微生物生物量指標(biāo)的影響。然而, 互花米草土壤微生物與土壤營(yíng)養(yǎng)因子對(duì)水、鹽變化的敏感性較低。因此, 在未來(lái)海平面上升條件下, 入侵種互花米草與本土種蘆葦相比土壤微生物群落更能適應(yīng)淹水延長(zhǎng)和鹽水入侵等環(huán)境變化, 而且互花米草入侵可能將進(jìn)一步加劇。

微生物生物量碳; 微生物生物量氮; 濱海濕地; 水文脅迫; 入侵植物

0 前言

濱海濕地是生態(tài)服務(wù)功能最高的生態(tài)系統(tǒng)之一[1]。然而政府間氣候變化委員會(huì)(IPCC)第五次報(bào)告顯示, 由于氣候變化到2100年全球海平面上升的平均水平將達(dá)到440—740 mm[2]。海平面上升引起的潮汐洪水和海水入侵成為對(duì)濱海濕地生態(tài)系統(tǒng)的重要威脅[3,4]。

土壤微生物是對(duì)氣候、水文和土壤環(huán)境條件變化較為敏感的指標(biāo), 雖然土壤微生物僅占土壤有機(jī)質(zhì)的一小部分, 但在凋落物分解、養(yǎng)分循環(huán)和能量流動(dòng)中起著關(guān)鍵作用[5]。已有研究表明, 由于淹水條件下土壤供氧和養(yǎng)分有效性受限, 會(huì)影響微生物的生長(zhǎng)代謝和養(yǎng)分運(yùn)送等功能的發(fā)揮, 進(jìn)而降低了土壤微生物生物量[6]。鹽度增加會(huì)通過(guò)改變土壤滲透勢(shì)對(duì)微生物產(chǎn)生脅迫[7]。此外, 水、鹽脅迫還通過(guò)影響植物生長(zhǎng)的方式改變植物根際環(huán)境, 以此影響土壤微生物生物量[7-8]。

蘆葦()是我國(guó)海岸線最典型的原生鹽沼植被。然而在上世紀(jì)70-80年代互花米草()由北美被引入后, 對(duì)本土植被形成了競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)并迅速擴(kuò)散并成為我國(guó)海岸帶的“優(yōu)勢(shì)種”, 顯著改變了入侵地的植物群落組成和結(jié)構(gòu)[9]。當(dāng)海岸帶氣候與環(huán)境條件發(fā)生變化, 外來(lái)植物可能會(huì)通過(guò)改變土壤微生物環(huán)境等途徑減少環(huán)境脅迫的限制, 維持其入侵進(jìn)程[10]。在未來(lái)海平面上升條件下, 淹水延長(zhǎng)和海水入侵等多種水文環(huán)境變化可能以更復(fù)雜的方式共同作用于濱海濕地的植物-土壤系統(tǒng)。目前, 國(guó)內(nèi)外學(xué)者對(duì)淹水或鹽度單因素脅迫下土壤微生物的研究不斷深入[6-8, 11], 但對(duì)淹水和鹽度協(xié)同作用涉及較少[12], 尤其是對(duì)濱海濕地本土和入侵植被群落土壤微生物對(duì)水、鹽環(huán)境變化的響應(yīng)差異研究有待開展。

本研究針對(duì)我國(guó)濱海鹽沼濕地典型的本土物種蘆葦和入侵種互花米草, 比較了兩種植被土壤微生物生物量及其在土壤養(yǎng)分中的比例對(duì)水、鹽條件的響應(yīng), 為了解生物入侵和未來(lái)海平面上升情景下濱海濕地土壤微生物變化和有機(jī)質(zhì)轉(zhuǎn)化過(guò)程提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

本研究所使用的植物-土壤系統(tǒng)采集于長(zhǎng)江口崇明東灘濕地(31°25′—31°38′ N, 121°50′—122°05′ E)。該區(qū)域?qū)贃|亞季風(fēng)氣候, 年均氣溫為15.3 ℃, 年平均降雨量為1022 mm, 屬于非正規(guī)淺海半日潮灘, 多年最大潮差和年均潮差分別為4.62-5.95 m和1.96—3.08 m[13]。在互花米草引入前, 長(zhǎng)江口濱海濕地植被主要以蘆葦()和海三棱藨草()等為主。互花米草快速擴(kuò)張后目前其分布面積已占長(zhǎng)江口濱海濕地植被總面積的40%[14], 極大地改變了區(qū)域植被分布格局。

2015年12月底(冬季)在崇明東灘濕地選擇了蘆葦和互花米草共生潮灘采集植物-土壤系統(tǒng), 兩種植物采樣點(diǎn)土壤條件相似并位于同一潮位線, 植被長(zhǎng)勢(shì)和密度較均一。去除冬季已枯萎的地上植物體后完整地挖取兩種植物的無(wú)性繁殖體(根系)和土壤。采樣過(guò)程中確保土壤和植物根系的完整性(尺寸為32 cm×24 cm×40 cm), 立刻移置于相同體積的聚乙烯培養(yǎng)箱內(nèi), 運(yùn)至具有自然光照和溫度條件的通風(fēng)透明塑料大棚內(nèi)培養(yǎng)。

在植物-土壤系統(tǒng)采集后第一個(gè)月(2016年1月)通過(guò)多次淡水澆灌對(duì)土壤鹽度進(jìn)行均一化處理。每個(gè)培養(yǎng)箱底部安裝帶閥門的軟管, 以便排水。淡水沖洗完成靜置一個(gè)月(2016年2月)作為恢復(fù)期。2016年3月上旬(春季)植物開始發(fā)芽時(shí), 使用相同濃度的Hoagland營(yíng)養(yǎng)液施肥一次, 隨后進(jìn)行水、鹽實(shí)驗(yàn)處理[15]。每種植物-土壤系統(tǒng)設(shè)置2個(gè)水位梯度, 不淹水設(shè)置為培養(yǎng)箱50%的水位(空白), 淹水處理設(shè)置水位保持淹沒土壤表層10—15 cm左右。每種植物-土壤系統(tǒng)設(shè)置4個(gè)NaCl鹽度梯度(0 ppt、5 ppt、15 ppt和30 ppt鹽度處理, 其中0 ppt為對(duì)照組)。通過(guò)單因子和雙因子交互處理, 兩種植物-土壤系統(tǒng)總共設(shè)置8個(gè)處理(2個(gè)淹水處理× 4個(gè)鹽度處理), 每個(gè)處理設(shè)置3個(gè)重復(fù)。培養(yǎng)箱內(nèi)的水每?jī)芍芨乱淮? 在非換水期間使用淡水維持水位和土壤表面濕潤(rùn)。所有處理持續(xù)至植被生長(zhǎng)末期(2016年10月)。

1.2 樣品采集與指標(biāo)測(cè)定

于生長(zhǎng)季末期(10月), 使用直徑5 cm的鋼制采土器采集不同水、鹽處理下的植株與土壤樣品(0—30 cm)各5管, 土壤樣品混合均勻后過(guò)0.6 mm篩, 以去除植物根系、石塊等雜物, 部分新鮮土壤保存于4 ℃冰箱中, 用于測(cè)定土壤微生物生物量。剩余樣品自然風(fēng)干磨碎后過(guò)0.25 mm篩用以測(cè)定土壤理化指標(biāo)。同時(shí), 過(guò)篩的土壤樣品再次過(guò)0.15 mm網(wǎng)目篩, 收集植物地上部分和所有根系, 清洗干凈后在60℃下烘干至恒重, 稱重并記錄植物生物量。

采用氯仿熏蒸-硫酸鉀浸提法分析不同水、鹽處理下土壤微生物生物量碳(MBC)、氮(MBN)含量差異, 方法見[16]。測(cè)定前將土樣適當(dāng)風(fēng)干, 以手感濕潤(rùn)疏松但不結(jié)塊為宜(約為飽和持水量的40%), 在風(fēng)干過(guò)程中適當(dāng)混勻, 防止邊緣土壤風(fēng)干微生物死亡。用蒸餾水調(diào)節(jié)土壤濕度至飽和持水量的40%。為消除采樣等行為對(duì)土壤微生物的影響進(jìn)行預(yù)培養(yǎng)以消除干擾, 將調(diào)節(jié)好土壤含水量的土壤置于密閉的塑料箱(為保證其氣密性, 在箱口用保鮮膜加固密封)內(nèi)培養(yǎng)7—15 d, 箱內(nèi)放置兩杯200 mL的蒸餾水, 一杯200 ml 1 mol·L-1NaOH溶液吸收土壤呼吸產(chǎn)生的CO2, 在恒溫培養(yǎng)箱內(nèi)25 ℃培養(yǎng)。隨后采用硫酸亞鐵滴定法測(cè)定MBC含量, 其熏蒸提取法轉(zhuǎn)換系數(shù)為0.38。采用茚三酮比色法測(cè)定MBN含量, 其熏蒸提取法轉(zhuǎn)換系數(shù)為0.45。

土壤基礎(chǔ)理化指標(biāo)測(cè)定主要包括, 電導(dǎo)率(EC)、有機(jī)碳(SOC)、總氮(TN)、堿解氮(AN)、速效磷(AP)和氧化還原電位(ORP)6項(xiàng)指標(biāo)。土壤化學(xué)因子指標(biāo)測(cè)定均采用標(biāo)準(zhǔn)測(cè)定方法[17]: SOC和TN測(cè)定, 用10%稀鹽酸酸化24 h去除土樣中無(wú)機(jī)碳, 再用超純水(Gradient, Merck Millipore, 德國(guó))多次沖洗去除殘酸后烘干, 稱取180—200 mg土樣, 錫紙包樣后用元素分析儀(Vario Macro, Elementar Analysensysteme GmbH, 德國(guó))測(cè)定土壤SOC和TN含量; AN采用堿解擴(kuò)散法測(cè)定; AP通過(guò)碳酸氫鈉浸提-鉬銻抗比色法測(cè)定; 土壤EC和ORP分別使用英國(guó)Delta-T WET土壤三參數(shù)速測(cè)儀和FJA-6型氧化還原電位去極化法自動(dòng)測(cè)定儀原位測(cè)定。

1.3 數(shù)據(jù)處理

通過(guò)MBC、MBN測(cè)定進(jìn)一步計(jì)算土壤微生物生物量碳氮比值(MBC/MBN)、土壤微生物生物量碳在有機(jī)碳中的比例(MBC/SOC), 以及土壤微生物生物量氮在總氮中的比例(MBN/TN)。采用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)分析變量在淹水和未淹水處理(相同鹽度水平下)間的差異, 采用單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗(yàn)變量在不同鹽度處理(相同水分處理下)間的差異顯著性。采用雙因素方差分析(Two-way ANOVA)和最小顯著性差異法(Least significant difference, LSD)多重比較檢驗(yàn)淹水和鹽度對(duì)土壤微生物生物量及其在土壤養(yǎng)分中的比例的主效應(yīng)和交互影響。實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)滿足正態(tài)分布檢驗(yàn)(Kolmogorov- Smirnov test)和方差齊性檢驗(yàn)(Levene’s test)。以上分析使用 SPSS 19.0 (SPSS, Inc, Chicago, IL, USA)完成。采用冗余分析(RDA, Redundancy analyses)檢驗(yàn)環(huán)境變量與土壤微生物指標(biāo)間的相關(guān)性, 分析軟件為Canoco 4.5 (Microcomputer Power, Ithaca, NY, USA)。

2 結(jié)果

2.1 植物生長(zhǎng)與土壤因子變化

在相同鹽度下, 淹水處理顯著(< 0.05)降低了蘆葦?shù)牡厣仙锪?6.7%)與地下生物量(13.0%), 互花米草生物量分別降低了2.4%和11.2%(圖1)。不考慮淹水處理, 蘆葦?shù)厣仙锪亢偷叵律锪吭?、15、30 ppt鹽度處理下相比對(duì)照組(0 ppt)分別降低了38.0%—93.2%和13.3%—37.2%(< 0.05), 而互花米草降低程度相對(duì)較低, 分別為10.4%—25.4%和9.4%—27.4%。淹水及鹽度處理下兩種植物的土壤因子變化見表1。

2.2 土壤微生物生物量對(duì)水、鹽環(huán)境變化的響應(yīng)

不考慮鹽度梯度, 淹水處理顯著(< 0.05)降低了蘆葦土壤MBC、MBN含量, 平均為26.0%和46.7%, 而互花米草土壤僅平均降低了7.8%和7.4%(圖2a 和2d)。在同一水位下, 5、15、30 ppt鹽度處理相比對(duì)照組降低了蘆葦土壤MBC和MBN含量, 分別為3.4%—49.2%和16.0%—56.4%。互花米草土壤MBC、MBN含量隨鹽度變化下降程度相對(duì)較低, 分別降低了0.9%—36.5%和5.7%—42.0%。相比于未淹水+0 ppt處理, 互花米草土壤MBC、MBN含量在淹水處理+鹽度升高處理下的降低程度(11.6%—37.3%、11.3%—46.3%)低于蘆葦土壤(31.2%—66.7%、53.4%—79.4%)。兩種植物土壤MBC、MBN含量最低值均出現(xiàn)在淹水+高鹽度(30 ppt)處理下。方差分析結(jié)果顯示, 淹水和鹽度處理均對(duì)蘆葦土壤MBC、MBN含量影響顯著(< 0.05, 表2), 互花米草土壤MBC、MBN含量?jī)H受鹽度變化顯著影響(< 0.05)。淹水鹽度交互作用顯著(< 0.05)影響蘆葦土壤MBN含量, 但對(duì)兩種植物土壤MBC含量的影響不顯著。

注: 不同大寫字母表示變量在淹水與未淹水處理間(同一鹽度水平)差異性達(dá)到顯著性水平(P < 0.05); 不同小寫字母表示變量在不同鹽度水平下的差異性達(dá)到顯著性水平(P < 0.05)。

Figure 1 Changes in above-ground biomass and below-ground biomass of theandunder the waterlogging and salinity treatments

表1 淹水和鹽度升高條件下蘆葦、互花米草土壤參數(shù)的變化(Mean±SE)

注: 不同字母表示變量差異性達(dá)到顯著性水平(< 0.05)。

在同一鹽度下, 淹水處理顯著(< 0.05, 40.3%)增加了蘆葦土壤MBC/MBN(圖2e)。而互花米草土壤MBC/MBN幾乎不受淹水處理的影響(圖2f)。不考慮淹水處理, 5、15、30 ppt鹽度相對(duì)于對(duì)照組平均增加了蘆葦土壤MBC/MBN為11.2%、15.3%和16.6%, 而互花米草土壤分別提高了4.7%、13.7%和10.9%。兩種植物土壤MBC/MBN最高值均出現(xiàn)在淹水+高鹽度(30 ppt)處理下。方差分析結(jié)果顯示, 淹水處理僅對(duì)蘆葦土壤MBC/MBN產(chǎn)生顯著影響(< 0.05, 表2), 鹽度處理和淹水×鹽度交互處理對(duì)兩種植物土壤MBC/MBN的影響均不顯著。

注: 不同大寫字母表示變量在淹水與未淹水處理間(同一鹽度水平)差異性達(dá)到顯著性水平(P < 0.05); 不同小寫字母表示變量在不同鹽度水平下的差異性達(dá)到顯著性水平(P < 0.05)。

Figure 2 Changes in soil microbial biomass C (MBC), microbial biomass N (MBN) and MBC/MBN in theandsoils under the waterlogging and salinity treatments

2.3 微生物生物量占土壤養(yǎng)分比例對(duì)水、鹽環(huán)境變化的響應(yīng)

不考慮鹽度, 淹水處理顯著(< 0.05)減少了蘆葦土壤MBC/SOC(平均16.5%), 而對(duì)互花米草土壤MBC/SOC影響相對(duì)較小(平均減少9.1%)(圖3a和2b)。在同一水文下, 隨著鹽度增加, 蘆葦和互花米草土壤MBC/SOC分別平均降低了10.3%和14.2%。相比于未淹水+0 ppt處理, 蘆葦土壤MBC/SOC在淹水+鹽度升高處理下降低了19.9%—36.7%, 而互花米草土壤MBC/SOC降低程度較低(13.6%—23.3%)。方差分析顯示, 淹水處理僅對(duì)蘆葦土壤MBC/SOC有顯著影響(< 0.05, 表2),鹽度處理和淹水×鹽度交互作用對(duì)兩種植被土壤MBC/SOC的影響均達(dá)到顯著性水平。

在同一鹽度下, 淹水處理顯著降低了蘆葦土壤MBN/TN(平均42.15%), 而對(duì)互花米草土壤MBN/ TN影響較小(平均減少9.8%)(圖3c和3d)。不考慮淹水處理, 5、15、30 ppt鹽度處理下蘆葦土壤MBN/ TN相對(duì)于與0 ppt分別降低了13.7%、28.5%和48.4%, 互花米草受影響相對(duì)較小, 分別降低了6.2%、24.1%、35.0%。相比于未淹水+0 ppt處理, 互花米草土壤MBN/TN在淹水+鹽度升高處理下的下降程度(11.8%—38.3%)顯著低于蘆葦土壤(48.1%—70.2%)。蘆葦和互花米草土壤MBN/TN最低值均出現(xiàn)在淹水+高鹽度(30 ppt)處理下。方差分析顯示, 淹水與鹽度對(duì)蘆葦和互花米草土壤MBN/TN均有顯著影響(< 0.05, 表2), 而淹水×鹽度僅對(duì)蘆葦土壤MBN/TN有顯著交互作用(< 0.05)。

2.4 微生物生物量與土壤因子的關(guān)系

RDA分析結(jié)果顯示土壤微生物生物量特征與環(huán)境變量間關(guān)系的累積解釋量為84.3%—98.5 %, 具有較好的代表性。根據(jù)圖4和圖5所示, 在未淹水和淹水兩種處理下, 土壤鹽度(EC)與蘆葦和互花米草土壤MBC、MBN、MBC/SOC、MBN/TN呈負(fù)相關(guān), 與MBC/MBN呈正相關(guān)關(guān)系,但相關(guān)性相對(duì)較弱。蘆葦和互花米草土壤SOC、TN、C/N、AN、AP等養(yǎng)分指標(biāo)、土壤氧化還原狀態(tài)以及地下生物量(Root)與MBC、MBN、MBC/SOC、MBN/TN正相關(guān), 與MBC/MBN負(fù)相關(guān)或相關(guān)性較弱。蘆葦土壤微生物生物量特征在未淹水條件下主要受土壤SOC和植物根系生長(zhǎng)影響, 淹水處理后土壤氮磷養(yǎng)分(TN、AP)和氧化還原狀態(tài)(ORP)對(duì)蘆葦土壤微生物生物量特征的影響增強(qiáng)?；セ撞菸囱退畻l件下土壤微生物生物量特征的變化主要由土壤氧化還原狀態(tài)和根系解釋, 淹水處理后植物根系對(duì)微生物生物量碳、氮及其占土壤養(yǎng)分比例的影響減弱。兩種植物根系與MBC/MBN的相關(guān)性在未淹水處理下較小, 淹水處理后二者相關(guān)性增大。蘆葦土壤養(yǎng)分和根系特征值箭頭長(zhǎng)于互花米草箭頭, 表示蘆葦微生物生物量指標(biāo)與與土壤養(yǎng)分和植物地下生物量的相關(guān)性較大。此外, RDA排序圖也反映出植物地下生物量與土壤養(yǎng)分指標(biāo)呈正相關(guān)關(guān)系, 土壤EC和土壤養(yǎng)分指標(biāo)與植物地下生物量呈負(fù)相關(guān)關(guān)系。

圖3 蘆葦與互花米草土壤MBC和MBN占土壤有機(jī)碳(SOC)與總氮(TN)比例對(duì)水、鹽處理的響應(yīng)(Mean±SE)

Figure 3 Changes in MBC/SOC and MBN/TN in theandsoils under the waterlogging and salinity treatments

表2 水鹽因子對(duì)蘆葦與互花米草土壤微生物指標(biāo)的主效應(yīng)與交互作用分析

3 討論

3.1 淹水對(duì)土壤微生物生物量的影響

本研究發(fā)現(xiàn)淹水處理顯著降低了蘆葦土壤MBC、MBN含量。淹水條件下土壤微生物受到氧氣有效性的限制, 這可能減緩有機(jī)質(zhì)的分解速率, 使土壤中微生物可利用養(yǎng)分減少[18]。此外, 低氧環(huán)境不利于植物生長(zhǎng), 植物根系生物量和分泌物減少, 進(jìn)而減少了微生物可利用碳、氮源[7]。RDA分析結(jié)果說(shuō)明土壤養(yǎng)分條件與植物地下生物量是抑制淹水環(huán)境中蘆葦微生物生物量的主要環(huán)境因子。與蘆葦相比, 互花米草土壤MBC、MBN沒有受到淹水處理的顯著影響。這是由于互花米草生長(zhǎng)對(duì)淹水環(huán)境有較好的耐受性, 在淹水條件下仍能保持較高的地下生物量。在根系豐富的土壤中, 微生物可利用養(yǎng)分有效性高, 有利于微生物活性[7]。Tercero等[8]發(fā)現(xiàn)土壤養(yǎng)分降低以及較低的ORP會(huì)破壞土壤微生物正常的生理代謝, 導(dǎo)致土壤微生物生物量快速下降。雖然兩種植被土壤ORP在淹水處理后均下降, 但互花米草土壤較高的土壤養(yǎng)分水平緩解了缺氧環(huán)境對(duì)微生物的破壞。本研究結(jié)果顯示, 淹水顯著提高了蘆葦土壤MBC/MBN, 但對(duì)互花米草土壤MBC/ MBN沒有顯著影響。土壤MBC/MBN與微生物群落的結(jié)構(gòu)和狀態(tài)有關(guān)[19], 也與養(yǎng)分元素的有效性有關(guān)[20]。淹水處理對(duì)兩種植被土壤MBC/MBN影響的差異性可能與土壤中微生物群落結(jié)構(gòu)和狀態(tài)變化不同有關(guān), 也有可能由于淹水后蘆葦土壤MBN較MBC下降幅度更大。

土壤MBC/SOC和MBN/TN比值越大意味著維持相同數(shù)量的微生物所需的能量越少, 從而表明土壤微生物生長(zhǎng)需要更高質(zhì)量的土壤有機(jī)質(zhì)[21]。淹水處理下蘆葦土壤MBC/SOC、MBN/TN較互花米草土壤隨淹水降低程度更高?？梢酝茢喑鎏J葦土壤微生物對(duì)淹水的反應(yīng)可能是將更多的有機(jī)養(yǎng)分引導(dǎo)到能量代謝中, 較少養(yǎng)分利用得以維持生物量。而淹水處理下互花米草土壤有機(jī)質(zhì)含量仍較高, 因此MBC/SOC和MBN/TN受影響程度較低。

3.2 鹽度對(duì)土壤微生物生物量的影響

鹽度升高顯著降低了蘆葦與互花米草土壤MBC、MBN含量。高鹽度會(huì)對(duì)土壤微生物產(chǎn)生滲透脅迫和離子脅迫, 減少微生物數(shù)量并抑制微生物活性, 進(jìn)而對(duì)土壤中活性養(yǎng)分狀態(tài)和周轉(zhuǎn)產(chǎn)生不利影響[22]。此外, 蘆葦和互花米草土壤鹽度與SOC、TN、SOC/TN、AN、AP和植物地下生物量負(fù)相關(guān)。鹽度升高會(huì)導(dǎo)致植物生長(zhǎng)(生物量)下降, 從而減少了土壤有機(jī)質(zhì)的輸入, 微生物可利用的營(yíng)養(yǎng)底物也隨之減少[23]。比較兩種植被土壤微生物生物量對(duì)鹽度升高的響應(yīng)差異發(fā)現(xiàn), 互花米草土壤MBC、MBN含量隨鹽度升高而減少的幅度明顯小于蘆葦。這說(shuō)明互花米草土壤微生物對(duì)鹽分脅迫的耐受性要強(qiáng)于本土物種蘆葦。之前的研究發(fā)現(xiàn), 互花米草相比于蘆葦在鹽分脅迫下表現(xiàn)出更強(qiáng)的種間競(jìng)爭(zhēng)能力[15], 這主要是由于互花米草具有鹽腺, 可以通過(guò)泌鹽降低植物體內(nèi)與植物根系周圍土壤的鹽濃度[24]。較高的植物生長(zhǎng)特別是地下生物量能夠調(diào)節(jié)土壤環(huán)境來(lái)抵御環(huán)境壓力[7]。鹽度升高增加了蘆葦和互花米草土壤MBC/MBN, 但未達(dá)到顯著性水平。兩種植被土壤MBC/MBN隨鹽度的變化也可能與植物和土壤微生物對(duì)土壤可利用氮的競(jìng)爭(zhēng)有關(guān)[25], 植物根系對(duì)氮素的吸收會(huì)抑制土壤微生物氮獲取, 進(jìn)而影響MBN合成。

圖4 蘆葦和互花米草土壤微生物指標(biāo)與土壤因子(包括根系生物量Root)相關(guān)性的RDA排序

Figure 4 Relationships between soil microbial characteristics and the soil variables from redundancy analysis (RDA) for theandsoils.

高鹽度影響下土壤微生物生物量占養(yǎng)分的比例(MBC/SOC、MBN/TN)變化與有機(jī)質(zhì)形成和惰性有機(jī)質(zhì)轉(zhuǎn)化為活性有機(jī)質(zhì)的效率有關(guān)[23]。在高鹽度影響下, 蘆葦和互花米草土壤微生物生物量占土壤養(yǎng)分的比例顯著降低(除互花米草土壤MBN/TN)。這可能是由于在高鹽度下, 微生物生長(zhǎng)受到限制, 導(dǎo)致微生物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化[26]。還有研究發(fā)現(xiàn)鹽分誘導(dǎo)的細(xì)菌優(yōu)勢(shì)可能會(huì)抑制鹽漬土中復(fù)雜有機(jī)物的分解[27], 進(jìn)而降低微生物生物量。土壤微生物生物量在土壤養(yǎng)分中的比例隨鹽度升高而降低也反映了兩種植被土壤有機(jī)質(zhì)質(zhì)量均有所降低。

3.3 水鹽交互作用對(duì)土壤微生物生物量的影響

在淹水+高鹽度處理下, 蘆葦和互花米草土壤MBC、MBN含量最低, MBC/MBN最高。而蘆葦和互花米草土壤微生物生物量占土壤養(yǎng)分的比例(除互花米草土壤MBN/TN)在高鹽度的淹水條件下顯著降低。鹽度升高破壞了土壤團(tuán)聚體穩(wěn)定性并增強(qiáng)黏粒的分散性, 原本固定在團(tuán)聚體中的養(yǎng)分被釋放[28], 在淹水的作用下水溶性有機(jī)碳更容易溶解礦化[29], 因此淹水+高鹽度交互作用可能使土壤結(jié)構(gòu)性能和有機(jī)質(zhì)質(zhì)量退化。在整個(gè)生長(zhǎng)季過(guò)程中, 隨著水、鹽處理的時(shí)間延長(zhǎng), 土壤中的有效養(yǎng)分不斷減少, 并在淹水+高鹽度處理下下降到最低值。此外, 淹水+高鹽度共同脅迫下, 植物根系的生長(zhǎng)和功能降低程度較單因子處理更高, 并影響根系細(xì)胞細(xì)胞膜的選擇透過(guò)性, 進(jìn)而限制了養(yǎng)分向土壤的輸送[30], 抑制了土壤中的微生物生物量積累。與蘆葦土壤微生物生物量相比, 淹水+鹽度交互處理下的互花米草土壤微生物生物量及其占土壤養(yǎng)分比例下降程度明顯較低, 而且方差分析結(jié)果顯示僅MBC/SOC受到水鹽交互作用的顯著影響。這可能與互花米草對(duì)環(huán)境壓力的適應(yīng)性較高有關(guān)(見上述討論), 而且其根系生長(zhǎng)和土壤養(yǎng)分對(duì)淹水和鹽度升高的敏感性較低, 這對(duì)于在水、鹽協(xié)同壓力下維持土壤微生物生物量相對(duì)穩(wěn)定起到重要作用。

4 結(jié)論

本研究通過(guò)水、鹽模擬實(shí)驗(yàn), 對(duì)比了本土植物蘆葦和入侵種互花米草土壤微生物生物量及其在土壤養(yǎng)分中比例對(duì)淹水與鹽度脅迫的響應(yīng)差異。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn), 淹水處理下蘆葦土壤MBC、MBN、MBC/SOC和MBN/TN顯著降低, 而MBC/MBN增加?；セ撞萃寥牢⑸锷锪恐笜?biāo)(除MBN/TN)變化不顯著。隨鹽度增加, 蘆葦和互花米草土壤MBC、MBN和MBN/TN均顯著降低, 但互花米草土壤微生物生物量指標(biāo)降低程度相對(duì)較低。淹水和鹽度交互作用下兩種植物土壤MBC、MBN、MBC/ SOC和MBN/TN(除互花米草土壤MBN/TN)均下降到最低值, 而MBC/MBN達(dá)到最高值。相對(duì)于蘆葦, 互花米草土壤微生物對(duì)水、鹽變化的敏感性較低, 這可能與互花米草對(duì)脅迫環(huán)境有更高的耐受性有關(guān), 其地下生物量與土壤養(yǎng)分在淹水和鹽度處理下仍保持相對(duì)穩(wěn)定。因此, 在未來(lái)海平面持續(xù)上升條件下, 入侵種互花米草與本土種蘆葦相比土壤微生物群落更能適應(yīng)淹水延長(zhǎng)和鹽水入侵等環(huán)境變化, 而且互花米草入侵可能將進(jìn)一步加劇。

[1] MILLENNIUM ECOSYSTEM ASSESSMENT. Ecosystems and human well-being: wetlands and water synthesis[M]. Washington DC: World Resources Institute, 2005.

[2] CHURCH J A, CLARK P U, CAZENAVE A, et al. Sea-level rise by 2100[J]. Science, 2013, 342(6165): 1445– 1445.

[3] GE Z M, WANG H, CAO H B, et al. Responses of eastern Chinese coastal salt marshes to sea-level rise combined with vegetative and sedimentary processes[J]. Scientific Reports, 2016, 6(1): 1–10.

[4] KIRWAN M L, MEGONIGAL J P. Tidal wetland stability in the face of human impacts and sea-level rise[J]. Nature, 2013, 504(7478): 53.

[5] SPEDDING T A, HAMEL C, MEHUYS G R, et al. Soil microbial dynamics in maize-growing soil under different tillage and residue management systems[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2004, 36(3): 499–512.

[6] PORET-PETERSON A T, JI B, ENGELHAUPT E, et al. Soil microbial biomass along a hydrologic gradient in a subsiding coastal bottomland forest: Implications for future subsidence and sea-level rise[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2007, 39(2): 641–645.

[7] BOYRAHMADI M, RAIESI F. Plant roots and species moderate the salinity effect on microbial respiration, biomass, and enzyme activities in a sandy clay soil[J]. Biology and Fertility of Soils, 2018, 54(4): 509–521.

[8] TERCERO M C, áLVAREZ-ROGEL J, CONESA H M, et al. Response of biogeochemical processes of the water-soil- plant system to experimental flooding-drying conditions in a eutrophic wetland: the role of[J]. Plant and Soil, 2015, 396(1/2): 109–125.

[9] 趙相健, 趙彩云, 柳曉燕, 等. 不同緯度地區(qū)互花米草生長(zhǎng)形狀及適應(yīng)性研究[J]. 生態(tài)科學(xué), 2015, 34(1): 119– 128.

[10] 鄭潔, 劉金福, 吳則焰, 等. 閩江河口紅樹林土壤微生物群落對(duì)互花米草入侵的響應(yīng)[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2017, 37(21): 7293–7303.

[11] 李新, 焦燕, 楊銘德. 用磷脂脂肪酸(PLFA)譜圖技術(shù)分析內(nèi)蒙古河套灌區(qū)不同鹽堿程度土壤微生物群落多樣性[J]. 生態(tài)科學(xué), 2014, 33(3): 448–494.

[12] CHAMBERS L G, GUEVARA R, BOYER J N, et al. Effects of salinity and inundation on microbial community structure and function in a mangrove peat soil[J]. Wetlands, 2016, 36(2): 361–371.

[13] GE Z M, GUO H Q, ZHAO B, et al. Spatiotemporal patterns of the gross primary production in the salt marshes with rapid community change: A coupled modeling approach[J].Ecological Modelling, 2016, 321: 110–120.

[14] LI X, REN L, LIU Y, et al. The impact of the change in vegetation structure on the ecological functions of salt marshes: the example of the Yangtze estuary[J]. Regional Environmental Change, 2014, 14(2): 623–632.

[15] LI S H, GE Z M, XIE L N, et al. Ecophysiological response of native and exotic salt marsh vegetation to waterlogging and salinity: implications for the effects of sea-level rise[J]. Scientific Reports, 2018, 8(1): 2441.

[16] VANCE E D, BROOKES P C, JENKINSON D S. An extraction method for measuring soil microbial biomass C[J]. Soil Biology and Biochemistry, 1987, 19(6): 703– 707.

[17] 鮑士旦. 土壤農(nóng)化分析[M]. 北京: 中國(guó)農(nóng)業(yè)出版社, 2000.

[18] HAO R, LI Z, CHE Y. Differences in organic C minerali-zation between aerobic and submerged conditions in paddy soils of southern Jiangsu Province, China[J]. Agricultural Sciences in China, 2011, 10(9): 1410–1418.

[19] JENKINSON D S. Determination of microbial biomass carbon and nitrogen in soil[J]. Advances in Nitrogen Cycling, 1988: 368–386.

[20] DEBNATH S, PATRA A K, AHMED N, et al. Assessment of microbial biomass and enzyme activities in soil under temperate fruit crops in north western himalayan region[J].Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 2015, 15(4): 848–866.

[21] WEN L, LEI P, XIANG W, et al. Soil microbial biomass carbon and nitrogen in pure and mixed stands ofanddiffering in stand age[J]. Forest Ecology and Management, 2014, 328: 150– 158.

[22] MAVI M S, MARSCHNER P. Salinity affects the response of soil microbial activity and biomass to addition of carbon and nitrogen[J].Soil Research, 2013, 51(1): 68–75.

[23] FIERER N, STRICKLAND M S, LIPTZIN D, et al. Global patterns in belowground communities[J]. Ecology Letters, 2009, 12(11): 1238–1249.

[24] BRADLEY P M, MORRIS J T. Relative importance of ion exclusion, secretion and accumulation inLoisel[J]. Journal of Experimental Botany, 1991, 42(12): 1525–1532.

[25]FRIEDEL J K, GABEL D, STAHR K. Nitrogen pools and turnover in arable soils under different durations of organic farming: II: Source-and-sink function of the soil microbial biomass or competition with growing plants?[J]. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2001, 164(4): 421–429.

[26] RIETZ D N, HAYNES R J. Effects of irrigation-induced salinity and sodicity on soil microbial activity[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2003, 35(6): 845–854.

[27] BADRAN R A. Cellulolytic activity of some cellulose- decomposing fungi in salinized soils[J]. Acta Mycologica, 1994, 29(2): 245–251.

[28] SHAINBERG I, LEVY G J. Physico-chemical effects of salts upon infiltration and water movement in soils[J]. Interacting Processes in Soil Science, 1992, 38.

[29] WANG F L, BETTANY J R. Influence of freeze-thaw and flooding on the loss of soluble organic carbon and carbon dioxide from soil[J]. Journal of Environmental Quality, 1993, 22(4): 709–714.

[30] BARRETT-LENNARD E G. The interaction between waterlogging and salinity in higher plants: causes, cones-quences and implications[J]. Plant and Soil, 2003, 253(1): 35–54.

Responses of soil microbial biomass in the soils of native and exotic wetland plants to waterlogging and salinity

XIE Lina1, LI Yalei1, LI Shihua1, TAN Lishan1, GE Zhenming1,2,*

1. State Key Laboratory of Estuarine and Coastal Research, Institute of Eco-Chongming, East China Normal University, Shanghai 200241, China 2. Yangtze Delta Estuarine Wetland Ecosystem Observation and Research Station, Shanghai, 202162, China

In the soils of nativeand exotic(sampled from the coastal wetland in the Yangtze Estuary), the changes in microbial biomass carbon (MBC), microbial biomass nitrogen (MBN), MBC/MBN ratio and their proportion in soil organic carbon (SOC) and total nitrogen (TN) were investigated under waterlogging and increased salinity treatments. The results showed that the MBC, MBN, MBC/SOC, MBN/TN insoils under waterlogging treatment decreased significantly, by on average 26.0, 46.7, 16.5 and 42.2%, respectively, compared to non-waterlogging treatment. However, insoil, the indices of soil microbial biomass (expect for MBN/TN) did not exhibit notable changes under waterlogging treatment. With increasing salinity, MBC, MBN and MBN/TN significantly decreased in, by on average 26.4, 36.2 and 30.2%, respectively. Relative to, the decrease degree of the soil microbial indices mentioned above insoil was lower. There was no significant effect of salinity on MBC/MBN in soils of both two species. Under the combined waterlogging and increased salinity, the valley-values of MBC, MBN, MBC/SOC, and MBN/TN occurred, and the peak-values of MBC/MBN occurred in bothandsoils. Relative tosoil, the sensitivity of soil microbial biomass and nutrients insoil to waterlogging and increased salinity was lower. The probable reason was that the growth (root biomass) ofshowed a high tolerance to flooding and salinity stress, and the soil nutrient kept a relatively stable level. Compared to the native, the invadedin the coastal wetlands may stabilize the associated soil microbial characteristics under conditions of rising sea level and simultaneous saltwater intrusion, and the invasion ofmay be exacerbated.

soil microbial biomass carbon; soil microbial biomass nitrogen; coastal wetland; hydrological stresses; invasive plant

10.14108/j.cnki.1008-8873.2020.06.023

S157.2

A

1008-8873(2020)06-181-10

2019-12-03;

2019-12-28基金項(xiàng)目:國(guó)家自然科學(xué)基金(41871088, 41571083); 國(guó)家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃(2017YFC0506001, 2016YFE0133700); 上海市科委重大項(xiàng)目(19DZ2210200)

解麗娜, 女, 博士研究生, 研究方向?yàn)闈竦厣鷳B(tài)學(xué)

葛振鳴, 男, 研究員, 博士生導(dǎo)師, 研究方向?yàn)闈竦厣鷳B(tài)學(xué), E-mail: zmge@sklec.ecnu.edu.cn

解麗娜, 李亞雷, 李詩(shī)華, 等. 本土和外來(lái)濕地植物土壤微生物生物量對(duì)水、鹽脅迫的響應(yīng)[J]. 生態(tài)科學(xué), 2020, 39(6): 181–190.

XIE Lina, LI Yalei, LI Shihua, et al. Responses of soil microbial biomass in the soils of native and exotic wetland plants to waterlogging and salinity[J]. Ecological Science, 2020, 39(6): 181–190.