程賽賽 龔鑫 薛文鳳 萬(wàn)兵兵 劉滿(mǎn)強(qiáng) 胡鋒

（1. 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院 土壤生態(tài)實(shí)驗(yàn)室，南京 210095；2. 江蘇省有機(jī)固體廢棄物資源化協(xié)同創(chuàng)新中心，南京 210095）

植物自定植于陸地以來(lái)便與微生物形成密切的共生關(guān)系［1］，這種共生關(guān)系所帶來(lái)的適應(yīng)性?xún)r(jià)值存在于植物的整個(gè)進(jìn)化史中［2］。對(duì)于植物來(lái)說(shuō)，微生物可以擴(kuò)大其宿主的基因組和代謝潛力，提供一系列基礎(chǔ)的生命支持功能，如促進(jìn)植物生長(zhǎng)［3-4］、發(fā)育［5］、免疫能力和抗逆性［6-8］，甚至提高其對(duì)植食者的防御作用［9-10］，涉及了全球變化和人類(lèi)活動(dòng)影響下植物和微生物相互關(guān)系的重要生態(tài)功能。植物和微生物的互惠、共生和寄生的多維度相互作用并非隨機(jī)產(chǎn)生的，取決于宿主植物的分類(lèi)和功能性狀的組成［11］。植物的進(jìn)化過(guò)程塑造著與微生物組生態(tài)相關(guān)的植物性狀，因而植物的基因組一定程度決定了其微生物組的組成和功能［12］；進(jìn)一步，植物的進(jìn)化軌跡也將反映在微生物組的組成和功能上［13］。

“植物微生物組”概念促進(jìn)了植物進(jìn)化方向的研究，其中逐漸興起的全功能體（Holobiont）理論框架認(rèn)為，自然選擇壓力不僅僅作用于植物本身，而是作用于植物與其微生物組構(gòu)成的功能整體［2］。植物全功能體概念揭示了植物與微生物合作伙伴之間良好的交流和互動(dòng)能夠更好地促進(jìn)整體性能［14］，是自然界中互惠關(guān)系的典范。一方面，植物通過(guò)不同的策略，如根系分泌物組成及植物免疫系統(tǒng)反應(yīng)的特異性［15］，從而控制微生物群落的變化。另一方面，雖然植物在這個(gè)共生系統(tǒng)發(fā)揮著主導(dǎo)作用，但在這一受控系統(tǒng)內(nèi)部的微生物組本身也是一個(gè)復(fù)雜而動(dòng)態(tài)的群落系統(tǒng)，處于持續(xù)響應(yīng)變化的狀態(tài)［16］。宿主植物控制下的微生物可通過(guò)調(diào)節(jié)自身代謝和宿主免疫系統(tǒng)進(jìn)一步加強(qiáng)與宿主的互作。同時(shí)，這個(gè)系統(tǒng)中的微生物與鄰近的微生物也存在不同的如競(jìng)爭(zhēng)和互惠等相互關(guān)系。因此，微生物群落不僅是由物種相互作用自下而上驅(qū)動(dòng)的，而且宿主在強(qiáng)烈的選擇壓力下可自上而下地調(diào)控微生物群落的構(gòu)成［16］。在探討植物-微生物組的進(jìn)化關(guān)系時(shí)，有必要同時(shí)考慮宿主控制以及微生物組內(nèi)部的相互作用。從生態(tài)角度來(lái)看，植物與微生物組的相互作用是驅(qū)動(dòng)植物全功能體進(jìn)化的力量；從進(jìn)化角度來(lái)看，則是宿主與其微生物組構(gòu)成的功能整體對(duì)環(huán)境適應(yīng)的結(jié)果。

本文總結(jié)了植物-微生物組之間生態(tài)進(jìn)化關(guān)系的研究進(jìn)展。為了厘清這種進(jìn)化相關(guān)的復(fù)雜性，將植物與微生物組的進(jìn)化關(guān)系簡(jiǎn)化為三類(lèi)效應(yīng)，每一類(lèi)都有其對(duì)應(yīng)的進(jìn)化特征：（1）長(zhǎng)期進(jìn)化歷史的宿主系統(tǒng)發(fā)育與微生物組的相關(guān)性；（2）短期進(jìn)化歷史的植物馴化與微生物組變異關(guān)系；（3）宿主約束下微生物群落系統(tǒng)的進(jìn)化。詳盡無(wú)遺地總結(jié)現(xiàn)有的文獻(xiàn)超出了本文的范疇，因此重點(diǎn)探討根-土界面的根微生物組（根際和根內(nèi)微生物組）與宿主的互作關(guān)系，并結(jié)合進(jìn)化的影響和限制因素，探討如何利用生態(tài)進(jìn)化知識(shí)來(lái)恢復(fù)農(nóng)業(yè)系統(tǒng)中缺失的微生物性狀，從而有效地將植物-微生物組相互作用的進(jìn)化軌跡整合至農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐中。

1 宿主系統(tǒng)發(fā)育對(duì)微生物組的影響

植物被具有影響宿主表型潛力的微生物所定殖［17-18］。在許多系統(tǒng)共生的研究中，宿主相關(guān)微生物的群落組成是由宿主和環(huán)境因素共同決定的，包括宿主物種分類(lèi)、基因型和個(gè)體發(fā)育階段，以及宿主所處的生境類(lèi)型和地理區(qū)位。由于物種繼承了祖先的遺傳物質(zhì)和性狀，因此親緣關(guān)系密切的物種比進(jìn)化距離遙遠(yuǎn)的物種更可能共享性狀，這意味著植物調(diào)節(jié)與微生物相互作用的形態(tài)和化學(xué)性狀往往是系統(tǒng)發(fā)育保守的［19］。這種性狀保守性影響了植物-微生物生態(tài)學(xué)中的許多重要過(guò)程，因此，系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性有助于解釋植物-微生物組的相互關(guān)系。

已有研究證實(shí)植物物種的進(jìn)化歷史與其相關(guān)微生物群落結(jié)構(gòu)之間存在一致性關(guān)系［13，20-21］，即隨著宿主系統(tǒng)發(fā)育距離的增加，植物相關(guān)微生物群落結(jié)構(gòu)的差異隨之增加（圖1）。最近在熱帶雨林中使用真菌病原體進(jìn)行的植物葉片接種實(shí)驗(yàn)表明，大多數(shù)真菌病原體具有廣泛的宿主范圍，但一種真菌病原體感染兩種植物的可能性隨著植物物種之間的系統(tǒng)發(fā)育距離而不斷降低［22］。這是一項(xiàng)針對(duì)葉片病原體在宿主范圍內(nèi)系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)的系統(tǒng)測(cè)試，這種宿主范圍內(nèi)系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)的推定，使得能夠預(yù)測(cè)當(dāng)?shù)厝郝渲兄参锊≡w可能侵染的宿主的范圍［22］。此外，利用自然土壤時(shí)間序列進(jìn)行的研究表明，土壤因子是31種植物根系細(xì)菌微生物組的主要決定因素。然而，對(duì)植物相關(guān)細(xì)菌豐度進(jìn)行的多因素統(tǒng)計(jì)分析顯示，根微生物組結(jié)構(gòu)與宿主植物的系統(tǒng)發(fā)育具有顯著相關(guān)性，共有47個(gè)細(xì)菌屬與根系有關(guān)，主要包括慢生根瘤菌屬（Bradyrhizobium）、伯克氏菌屬（Burkholderia）、根瘤菌屬（Rhizobium）及其他未表征的菌類(lèi)世系成員等［23］。這些植物跨越400萬(wàn)年的進(jìn)化歷史，包括石松綱、蕨類(lèi)、裸子植物和被子植物，表明不同微生物組的構(gòu)建是植物中一種古老的進(jìn)化特征［23］。

一項(xiàng)利用跨越1.4億年進(jìn)化歷史的30個(gè)被子植物物種進(jìn)行的“同質(zhì)園實(shí)驗(yàn)”，研究了宿主植物在宏觀進(jìn)化時(shí)間尺度上如何驅(qū)動(dòng)根微生物組的構(gòu)建，結(jié)果表明宿主物種差異對(duì)根內(nèi)微生物組結(jié)構(gòu)變異的解釋度高于根際微生物組。并且，對(duì)根內(nèi)、根際微生物群落結(jié)構(gòu)與宿主系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性的檢驗(yàn)表明，根內(nèi)微生物組的相似性隨宿主系統(tǒng)發(fā)育距離而逐漸降低，但這種系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性卻在根際微生物組中并不顯著［13］。有趣的是，不管宿主植物的系統(tǒng)發(fā)育如何，在被測(cè)植物中施加的干旱脅迫都導(dǎo)致放線(xiàn)菌門(mén)鏈霉菌科（Streptomycetaceae）在根內(nèi)的顯著富集，表明根微生物組中的一些成員有利于協(xié)助宿主植物跨越廣泛的非生物脅迫。一致地，宿主系統(tǒng)發(fā)育的相關(guān)性與根內(nèi)微生物的多樣性有關(guān)，而這種相關(guān)性在根際較弱。通過(guò)對(duì)禾本科（Poaceae）18個(gè)物種相關(guān)微生物組的比較分析獲得了相似結(jié)果，表明宿主系統(tǒng)發(fā)育距離（利用3個(gè)葉綠體基因序列確定）與根內(nèi)微生物組的差異之間存在相關(guān)性，但并不總是與根際中的細(xì)菌多樣性相關(guān)［24］。此外，一旦這一組植物處于干旱脅迫下，在所有宿主的根內(nèi)都發(fā)生了放線(xiàn)菌的顯著富集，并且這種富集在根內(nèi)高于周?chē)母H和土壤，表明干旱脅迫可能通過(guò)誘導(dǎo)細(xì)菌群落組成的保守轉(zhuǎn)換來(lái)削弱這種系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性［24］。

綜上，來(lái)自同一分類(lèi)群的宿主植物傾向于顯示類(lèi)似的微生物群落，如果考慮到這些植物分類(lèi)群的起源，可以預(yù)期，宿主的進(jìn)化史將影響許多決定其相關(guān)微生物群落組成的性狀［25］。此外，這些結(jié)果也表明微生物組與宿主的系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性是具有分室依賴(lài)性的（即根際或根內(nèi)的系統(tǒng)發(fā)育相關(guān)性不同），并且可以被非生物因素迅速調(diào)節(jié)成一個(gè)適應(yīng)脅迫的微生物組特征（如干旱條件下放線(xiàn)菌的選擇性富集）。宿主植物如何調(diào)控相關(guān)微生物組以應(yīng)對(duì)環(huán)境擾動(dòng)，以及這些微生物組的改變是否代表著宿主的環(huán)境適應(yīng)，是理解宿主微生物組生態(tài)和進(jìn)化重要性的關(guān)鍵。

圖1 宿主-微生物組構(gòu)建的系統(tǒng)共生模式

2 植物馴化對(duì)微生物組的影響

植物馴化為人類(lèi)提供了持續(xù)的食物供應(yīng)，是穩(wěn)定人類(lèi)社會(huì)發(fā)展的關(guān)鍵驅(qū)動(dòng)因素［26］。植物從自然系統(tǒng)向農(nóng)業(yè)系統(tǒng)的進(jìn)化過(guò)渡，對(duì)于產(chǎn)量和地上性狀的定向選擇，以及向高養(yǎng)分輸入和高密度選擇的農(nóng)業(yè)環(huán)境的轉(zhuǎn)變，從而改變了根系的發(fā)育和生理生態(tài)功能，導(dǎo)致植物已經(jīng)喪失了一部分在低養(yǎng)分投入環(huán)境中有效地獲取養(yǎng)分的根系和根際性狀［27-28］。馴化不僅改變了植物的表型，而且降低了植物的遺傳多樣性。因此，宿主驅(qū)動(dòng)的植物招募和響應(yīng)微生物互作能力的變化，以及環(huán)境驅(qū)動(dòng)的選擇壓力對(duì)植物和微生物功能的綜合影響，都改變了宿主-微生物組的共同進(jìn)化［29-31］（圖2）。

早期對(duì)于植物馴化的研究集中于對(duì)祖先、馴化品種或現(xiàn)代作物基因型在維持與菌根和固氮根瘤菌的共生之間的描述。例如，豌豆和蠶豆與共生根瘤菌的相互作用能力不如它們的野生親屬［32］。針對(duì)豆類(lèi)植物“宿主制裁理論”（豆類(lèi)植物通過(guò)碳分配對(duì)固氮能力不足的根瘤菌實(shí)施制裁）的研究表明，較老的品種在感染有效和無(wú)效的根瘤菌菌株混合物時(shí)比新品種更能保持健康。同時(shí)，當(dāng)被不同固氮能力的根瘤菌感染時(shí)，人工選擇下的豆類(lèi)植物對(duì)“劣質(zhì)伴侶”的抵御能力明顯退化［33］。同樣，針對(duì)幾種作物菌根共生體的研究表明，小麥和玉米的原始地方品種比現(xiàn)代品種更能受益于菌根共生［34-35］。除了研究與根共生的微生物之外，Zachow等［36］揭示了野生甜菜比現(xiàn)代馴化甜菜具有更高多樣性的根際群落，雖然這兩種基因型植物的根際均以變形菌門(mén)（Proteobacteria）和浮 霉 菌 門(mén)（Planctomycetes）為主，但在野生甜菜根際還檢測(cè)到37.5%的優(yōu)勢(shì)OTU［36］。有趣的是，野生甜菜根際對(duì)病原體具有拮抗活性的細(xì)菌比例低于馴化甜菜，但野生甜菜根際細(xì)菌表現(xiàn)出更強(qiáng)的應(yīng)對(duì)非生物脅迫的潛力［36］。同樣，Coleman-Derr等［37］觀察到栽培種龍舌蘭根際和葉際的細(xì)菌及真菌多樣性低于野生種龍舌蘭，Bulgarelli等［38］發(fā)現(xiàn)大麥對(duì)根相關(guān)細(xì)菌群落的多樣性有顯著的馴化效應(yīng)。在最近的一項(xiàng)研究中發(fā)現(xiàn)，野生菜豆根際微生物組包含較高的細(xì)菌豐富度，而馴化菜豆根際微生物組則主要以放線(xiàn)菌門(mén)和變形菌門(mén)的細(xì)菌家族為主［39］。這些大多數(shù)的研究結(jié)果均表明馴化過(guò)程使得植物微生物組的遺傳多樣性降低，并且植物與有益微生物的耦合能力存在一定程度下降，但野生親屬和馴化品種之間微生物組結(jié)構(gòu)差異的機(jī)制仍未完全明晰。

植物從野生生態(tài)系統(tǒng)向現(xiàn)代農(nóng)業(yè)單作模式的轉(zhuǎn)變，改變了作物根系對(duì)資源可利用性變化的動(dòng)態(tài)響應(yīng)、應(yīng)對(duì)環(huán)境脅迫的能力，以及依賴(lài)根際微生物來(lái)循環(huán)和獲取土壤資源的能力［28，40］，這些都是在低投入系統(tǒng)中以生物為基礎(chǔ)的必要功能。植物馴化過(guò)程伴隨著生境變化和人為管理措施的干預(yù)，這種馴化的過(guò)渡可能導(dǎo)致了共同進(jìn)化的有益微生物多樣性和功能的損失。例如，農(nóng)業(yè)管理措施如耕作和施肥等，影響菌根共生體的進(jìn)化穩(wěn)定性［41］，隨著時(shí)間的推移使得植物與菌根共生體的合作能力下降［42］。長(zhǎng)期施氮導(dǎo)致共生根瘤菌互惠主義者向合作較少的方向演替［43］，抑制了土壤呼吸和微生物生物量，促進(jìn)了放線(xiàn)菌門(mén)（Actinobacteria）和厚壁菌門(mén)（Firmicutes）等富營(yíng)養(yǎng)菌的發(fā)展，同時(shí)降低了酸桿菌門(mén)（Acidobacteria）和疣微菌門(mén)（Verrucomicrobia）等寡營(yíng)養(yǎng)菌的豐度［44］。雖然大多數(shù)研究都指出馴化植物的微生物多樣性相對(duì)較低，但尚不清楚馴化過(guò)程中缺失或耗盡的部分微生物，是否構(gòu)成野生植物在其原生生境中的微生物群落的一個(gè)重要功能組分。因此，采用“Back-to-the-roots”的方法［45］，探究土著植物與其原生生境微生物群落的關(guān)系，以確定互補(bǔ)的植物和微生物性狀，具有解開(kāi)微生物組構(gòu)建所涉及的機(jī)制以及將微生物組研究納入未來(lái)植物育種戰(zhàn)略的潛力［46］。

上述證據(jù)清楚地表明，在作物馴化過(guò)程中持續(xù)施加的人類(lèi)選擇壓力干擾了植物的進(jìn)化歷史，這些過(guò)程同時(shí)導(dǎo)致了植物和微生物遺傳多樣性的下降。田間作物的生長(zhǎng)和發(fā)育往往依賴(lài)于化學(xué)肥料和其他農(nóng)用化學(xué)品的外部投入，值得注意的是，這些外部投入也干擾了植物-微生物共生組合的建立［43，47］。因此在不同的農(nóng)業(yè)景觀中，植物和微生物群落之間往往缺乏共同的進(jìn)化軌跡。這就使得在農(nóng)業(yè)系統(tǒng)中對(duì)宿主與微生物組的功能關(guān)系進(jìn)行重新優(yōu)化，恢復(fù)缺失的有益微生物性狀，將在維持作物生產(chǎn)力和健康方面發(fā)揮關(guān)鍵作用。

3 宿主約束下微生物群落系統(tǒng)的進(jìn)化

植物微生物組的研究正在改變對(duì)于植物進(jìn)化的理解，廣泛的證據(jù)支持植物與微生物組之間存在二元相互作用的共同進(jìn)化關(guān)系。例如，植物-叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）網(wǎng)絡(luò)存在高度互聯(lián)和相互嵌套的模塊化特征，植物和AMF網(wǎng)絡(luò)相互關(guān)聯(lián)的非隨機(jī)模式受雙方系統(tǒng)發(fā)育參數(shù)的共同制約［49-50］。然而在植物上檢測(cè)到的高微生物密度，以及微生物相比于宿主更快速的世代時(shí)間，都表明微生物之間的相互作用是在宿主內(nèi)塑造復(fù)雜微生物組結(jié)構(gòu)的另一重要選擇力［51］。在進(jìn)化相關(guān)的研究中通常強(qiáng)調(diào)的主題是一個(gè)物種對(duì)另外物種實(shí)施控制的重要性［16］，如宿主植物對(duì)微生物的控制包括自身免疫防御反應(yīng)［52］、分泌黏液影響微生物的進(jìn)入和定殖［15，53］，以及通過(guò)種子垂直傳播特定微生物等機(jī)制［54］。雖然植物已經(jīng)進(jìn)化出多種策略來(lái)控制微生物組，但對(duì)一個(gè)群落中所有的微生物都實(shí)施控制是具有挑戰(zhàn)性的，而且面對(duì)如此龐大的微生物多樣性是不可能完成的。因此，微生物物種能夠在植物全功能體中持續(xù)地存在，不僅取決于宿主的控制，還取決于微生物組內(nèi)部物種之間的相互作用［51］。

圖2 植物從自然到農(nóng)業(yè)系統(tǒng)的馴化過(guò)程對(duì)植物性狀和根微生物組多樣性的影響

微生物組內(nèi)部的物種合作關(guān)系是維持微生物群落內(nèi)穩(wěn)定性的關(guān)鍵。微生物間通過(guò)營(yíng)養(yǎng)依賴(lài)關(guān)系相互交換代謝物以彌補(bǔ)自身代謝缺陷［55-56］，利用這種策略可以拓展微生物的基礎(chǔ)生態(tài)位，以保證在營(yíng)養(yǎng)貧乏環(huán)境中穩(wěn)定的生存［57］。例如，蠟狀芽孢桿菌與黃桿菌屬緊密相關(guān)并刺激其在大豆根際的生長(zhǎng)，這種促生機(jī)制可能涉及細(xì)菌細(xì)胞壁成分，因?yàn)閺南灎钛挎邨U菌培養(yǎng)物中分離出的肽聚糖刺激了根際黃桿菌的生長(zhǎng)［58］。營(yíng)養(yǎng)相互依賴(lài)能夠促進(jìn)有益相互作用，增加群落成員之間的聯(lián)系，這最終可能會(huì)導(dǎo)致適應(yīng)性基因的丟失［56，59］。通過(guò)基因丟失來(lái)進(jìn)化營(yíng)養(yǎng)依賴(lài)關(guān)系，取決于微生物成員之間具備保守的配對(duì)關(guān)系，并且一個(gè)物種的功能缺失需要能夠被其他物種所補(bǔ)充。在沒(méi)有任何功能補(bǔ)充增益的情況下，這種營(yíng)養(yǎng)依賴(lài)關(guān)系便會(huì)不可逆轉(zhuǎn)的消失，從而導(dǎo)致微生物群落系統(tǒng)的崩潰。因此，確定植物微生物群成員是否表現(xiàn)出低或高水平的代謝互補(bǔ)，不僅對(duì)微生物群落生態(tài)學(xué)和合成微生物生態(tài)學(xué)研究有關(guān)鍵意義，也為探究進(jìn)化過(guò)程如何作用于全功能體的成員提供了新的見(jiàn)解。此外，微生物成員之間的合作機(jī)制還包括：生物膜的形成、微生物分子通訊、微生物擴(kuò)散促進(jìn)以及真菌內(nèi)共生細(xì)菌等，這些微生物之間的合作機(jī)制共同影響了植物相關(guān)微生物組的建立以及植物全功能體的適應(yīng)性［51］。

植物相關(guān)的微生物組成員也與其他微生物之間存在直接或間接競(jìng)爭(zhēng)。這些競(jìng)爭(zhēng)機(jī)制是多種多樣的，可能對(duì)微生物群落結(jié)構(gòu)和穩(wěn)定性產(chǎn)生級(jí)聯(lián)效應(yīng)，并最終影響宿主-微生物組穩(wěn)態(tài)。微生物可以通過(guò)間接機(jī)制快速有效地利用限制性資源來(lái)與其他微生物競(jìng)爭(zhēng)。例如，細(xì)菌已經(jīng)進(jìn)化出通過(guò)分泌鐵載體的策略來(lái)螯合鐵元素，從而影響競(jìng)爭(zhēng)對(duì)手在其附近的生長(zhǎng)［60-62］。對(duì)于限制性養(yǎng)分的固持是生防菌抑制病原體的一個(gè)重要途徑［63-64］。例如，有益假單胞菌分泌鐵螯合分子，能夠抑制真菌病原體引起的疾?。?5］。最近的研究還表明，資源競(jìng)爭(zhēng)是連接番茄根際細(xì)菌群落組成與病原菌入侵關(guān)系的重要因素［66］。這些結(jié)果不僅強(qiáng)調(diào)了資源在微生物競(jìng)爭(zhēng)中的關(guān)鍵地位，也表明了微生物之間的資源競(jìng)爭(zhēng)與植物健康密切相關(guān)。除限制性資源引起的競(jìng)爭(zhēng)外，微生物的捕食作用也發(fā)生在根-土界面。例如，噬真菌細(xì)菌通過(guò)消耗活的真菌菌絲來(lái)促進(jìn)自身的生長(zhǎng)［67］。同樣，特定的真菌也可以在其他真菌上生長(zhǎng)和繁殖（即真菌寄生），從而導(dǎo)致后者的死亡［68］，這種古老的生活史策略至少可以被追溯至4億年前的化石證據(jù)［69］。此外，已有證據(jù)表明原生動(dòng)物對(duì)細(xì)菌的捕食作用與植物健康密切相關(guān)［70-71］。2017年，合成微生物組微宇宙實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，原生動(dòng)物尾滴目（Rizaria：cercozoa）捕食作用對(duì)葉片細(xì)菌結(jié)構(gòu)和功能有顯著影響，α-和β-變形菌對(duì)原生動(dòng)物捕食作用的抵抗能力較弱，捕食作用重組了葉片中的細(xì)菌網(wǎng)絡(luò)，影響了細(xì)菌的核心代謝功能［72］。以上證據(jù)可能支持了這樣的假設(shè)，即微生物間存在食物鏈關(guān)系，營(yíng)養(yǎng)網(wǎng)絡(luò)是影響植物相關(guān)微生物群落構(gòu)建的重要組織規(guī)則［73］。

許多研究集中在探討微生物如何影響宿主健康（微生物對(duì)宿主），然而，不能忽視其他影響因素（宿主對(duì)微生物、微生物對(duì)微生物）在微生物群落功能進(jìn)化中的作用。原核和真核微生物已經(jīng)進(jìn)化出多種合作和競(jìng)爭(zhēng)互作機(jī)制，對(duì)于植物組織上微生物群落構(gòu)建的形成和穩(wěn)定具有重要作用。然而，大多數(shù)的證據(jù)來(lái)自于一對(duì)一的互作研究，只有少數(shù)研究是在受控的室內(nèi)條件下結(jié)合簡(jiǎn)化微生物群落來(lái)重建植物微生物組，以了解微生物間相互作用的功能效應(yīng)［55，74］。這些研究將為探索復(fù)雜微生物群落構(gòu)建機(jī)制，以及為全功能體穩(wěn)態(tài)維持機(jī)制提供基礎(chǔ)指導(dǎo)。與植物緊密聯(lián)系的微生物也會(huì)進(jìn)化出群落水平的微生物-微生物相互作用策略，使它們能夠在植物全功能體中持續(xù)存在。因此，微生物組成員在宿主內(nèi)部進(jìn)化為競(jìng)爭(zhēng)或合作關(guān)系，而宿主則使微生物群落系統(tǒng)的進(jìn)化處于約束之下［16］。

4 植物-微生物組互作的進(jìn)化軌跡與可持續(xù)農(nóng)業(yè)

農(nóng)業(yè)集約化大大提升了作物生產(chǎn)力，但以較低的環(huán)境成本來(lái)滿(mǎn)足未來(lái)人口增長(zhǎng)的糧食需求，仍然是當(dāng)前亟待解決的問(wèn)題。農(nóng)業(yè)機(jī)械化耕作與合成肥料的投入持續(xù)地改變了農(nóng)業(yè)景觀，創(chuàng)造了同質(zhì)性的、養(yǎng)分豐富的、高種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)的農(nóng)業(yè)環(huán)境。當(dāng)前的單一作物種植和短周期輪作模式極大地依賴(lài)于外部養(yǎng)分投入，并且農(nóng)業(yè)系統(tǒng)的低養(yǎng)分利用效率，以及隨后導(dǎo)致的養(yǎng)分流失、生物多樣性喪失和氣候變化，對(duì)生態(tài)系統(tǒng)健康產(chǎn)生了嚴(yán)重影響［75］。此外，氣候變化導(dǎo)致溫度和降水變化加劇［76］，將對(duì)作物生長(zhǎng)、產(chǎn)量和養(yǎng)分循環(huán)產(chǎn)生重要影響［77］。因此，轉(zhuǎn)向以生物為基礎(chǔ)或低養(yǎng)分投入的可持續(xù)農(nóng)業(yè)，顯現(xiàn)出維持或增加作物產(chǎn)量的前景。同時(shí)，也能夠降低對(duì)環(huán)境的負(fù)面影響，并提高作物應(yīng)對(duì)環(huán)境脅迫的抵抗力和恢復(fù)力［78］。但是，如果作物不能很好地適應(yīng)這些新的農(nóng)業(yè)環(huán)境，那么可能就無(wú)法充分發(fā)揮其產(chǎn)量潛力。

利用自然存在于根際的生態(tài)功能，可以提高低養(yǎng)分投入農(nóng)業(yè)系統(tǒng)中的作物生產(chǎn)力，并在未來(lái)資源稀缺和氣候變化的情境下提高作物適應(yīng)性。最近的研究集中于關(guān)注土壤健康對(duì)農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)的重要性［79］，而根際微生物組將在土壤健康轉(zhuǎn)化為作物產(chǎn)量方面起到核心作用。根際微生物組可以通過(guò)幫助作物獲取稀缺資源從而減少對(duì)外部養(yǎng)分投入的依賴(lài)，微生物群落變化對(duì)作物養(yǎng)分循環(huán)和獲取的影響應(yīng)被重視。例如，了解參與氮循環(huán)和固定的微生物分類(lèi)群是否已經(jīng)丟失，以及是否通過(guò)功能冗余補(bǔ)償了微生物功能的損失，不僅會(huì)影響作物的氮利用效率，而且會(huì)影響農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)的氮損失率［80］。同樣，參與有機(jī)質(zhì)快速分解的微生物分類(lèi)群的變化，也會(huì)影響作物對(duì)于資源的獲取。闡明造成微生物性狀獲得或丟失的宿主遺傳基礎(chǔ)，可為培育有利于微生物組繁殖的作物品種鋪平道路。即使微生物群落組成的變化有限，但支持高微生物活性的作物基因型，如宿主植物通過(guò)高的分泌物數(shù)量和質(zhì)量刺激微生物介導(dǎo)的養(yǎng)分周轉(zhuǎn)，也能夠促進(jìn)土壤養(yǎng)分循環(huán)和作物養(yǎng)分利用效率。因此，與植物微生物組性狀相關(guān)的宿主遺傳變異必須得到很好的表征，并應(yīng)成為培育資源節(jié)約型作物品種的主要目標(biāo)［81］。

從不同的進(jìn)化軌跡中提取的知識(shí)以及重建宿主系統(tǒng)發(fā)育與微生物多樣性或功能之間的聯(lián)系，有望幫助培育植物有益微生物組，從而使作物更好地適應(yīng)未來(lái)氣候智慧農(nóng)業(yè)（Climate-smart agriculture）［82-83］?，F(xiàn)代雜交品種顯示出對(duì)異質(zhì)性的、資源稀缺的環(huán)境適應(yīng)性下降的趨勢(shì)，但現(xiàn)代雜交種更適合于獲取流動(dòng)的養(yǎng)分［84］，且具備高種植密度的耐受性［85］。在進(jìn)化時(shí)間表上確定那些具備有利性狀的植物物種，可以幫助篩選作物種質(zhì)，并用于創(chuàng)建適合低投入系統(tǒng)的資源節(jié)約型品種。例如，可以通過(guò)野生親屬與現(xiàn)代品種之間的雜交，利用遺傳圖譜分析以發(fā)現(xiàn)形成特定功能微生物的基因或位點(diǎn)，這些方法已經(jīng)在擬南芥［86］和玉米［87-88］的微生物組中得以應(yīng)用，并且這些方法也將為探索定殖于根-土界面的微生物組提供參考。同時(shí)，一個(gè)“候選基因方法”可以部署在與微生物招募有關(guān)的宿主基因上。Huang等［89］最近的研究表明，模式植物擬南芥根系特異表達(dá)的由三萜生物合成基因簇組成的代謝網(wǎng)絡(luò)，與利用三萜衍生代謝物的微生物的招募有關(guān)，這個(gè)最初的基因發(fā)現(xiàn)可以輔之以將感興趣的基因或基因突變整合到現(xiàn)代作物品種的基因組中，從而使作物具備招募特定功能微生物的能力。除此之外，抗性育種過(guò)程可能無(wú)意中選擇了支持微生物保護(hù)植物免受病原體感染的植物性狀。例如，人工培育的抗枯萎病菜豆品種的根際微生物組具有模塊化的網(wǎng)絡(luò)特征，其根際細(xì)菌群落比易感病的菜豆品種更為復(fù)雜和高度連接。并且抗真菌吩嗪類(lèi)和鼠李糖脂的蛋白分泌系統(tǒng)以及生物合成基因等特定功能性狀，在抗病品種的根際細(xì)菌群落中更為豐富。說(shuō)明在培育抗病品種過(guò)程中可能已經(jīng)共同選擇了其他未知的植物性狀，這些性狀支持根際更高豐度的特定有益細(xì)菌類(lèi)群，其功能性狀增強(qiáng)了對(duì)土傳病原菌的第一道防線(xiàn)［90］。新的基因編輯技術(shù)如CRISPR-Cas9，可以產(chǎn)生靶向插入、敲除、氨基酸交換或調(diào)節(jié)基因表達(dá)［91-92］。一項(xiàng)利用基因編輯技術(shù)在野生番茄中引入來(lái)自現(xiàn)代番茄品種的6個(gè)參與番茄馴化的基因位點(diǎn)來(lái)重新馴化野生番茄的研究發(fā)現(xiàn)，這種基因工程品種同時(shí)保持了野生祖先的大多數(shù)性狀，也具備現(xiàn)代品種的生產(chǎn)力和產(chǎn)量性狀［93］。這些新的植物基因型的發(fā)展，可以通過(guò)“快速育種”來(lái)加速實(shí)現(xiàn)，即在一個(gè)受控的環(huán)境下為作物創(chuàng)造最佳的非生物生存條件，以盡量減少其生命周期和世代時(shí)間，從而更快地投入于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐［94］。

5 總結(jié)與展望

植物微生物組對(duì)植物的生長(zhǎng)、發(fā)育和健康至關(guān)重要，利用微生物組潛力作為一個(gè)新的平臺(tái)以提高作物生產(chǎn)力和抗逆性，是未來(lái)氣候變化背景下農(nóng)業(yè)面臨的巨大挑戰(zhàn)之一［95］。為此，需要深度剖析參與招募和激活其微生物伙伴的植物性狀和機(jī)制，以及調(diào)控微生物性狀的生物過(guò)程。理解微生物群落的組裝和活性需要多種互補(bǔ)的方法，包括生態(tài)學(xué)、植物學(xué)、微生物學(xué)和分子生物學(xué)，從而確定植物和微生物在分子和生物化學(xué)水平上有益相互作用的功能基礎(chǔ)。

最近的植物微生物組研究主要集中在描述不同植物相關(guān)生態(tài)位中微生物群落的結(jié)構(gòu)和功能，以及將特定的微生物類(lèi)群與植物性狀聯(lián)系起來(lái)，這些研究大大增強(qiáng)了對(duì)于植物相關(guān)微生物組中廣泛分類(lèi)特征的理解。此外，宏基因組學(xué)、蛋白組學(xué)、代謝組學(xué)等組學(xué)方法相結(jié)合的策略，現(xiàn)在正在將微生物組的結(jié)構(gòu)轉(zhuǎn)變與植物的整體功能聯(lián)系起來(lái)。由于生物系統(tǒng)固有的復(fù)雜性，除了植物和微生物之間的相互作用外，還需要同時(shí)考慮和解釋微生物之間的相互作用，從而為植物全功能體表型分析奠定基礎(chǔ)。

對(duì)于農(nóng)業(yè)系統(tǒng)而言，作物的馴化和育種過(guò)程主要側(cè)重于選擇在高養(yǎng)分投入條件下與生產(chǎn)力相關(guān)的植物基因，導(dǎo)致了植物從與微生物對(duì)應(yīng)的進(jìn)化軌跡中被轉(zhuǎn)移出來(lái)，忽視了微生物對(duì)植物生長(zhǎng)、發(fā)育和健康的貢獻(xiàn)［81］。馴化和育種過(guò)程導(dǎo)致了作物相關(guān)微生物群落遺傳多樣性的損失，基于人工投入策略對(duì)作物的選擇從長(zhǎng)遠(yuǎn)來(lái)看是不可持續(xù)的。因此，有必要剖析作物的馴化歷史及其環(huán)境適應(yīng)性，以確定野生和栽培種質(zhì)中可利用的微生物性狀和形成這些性狀的植物基因［45］。了解人類(lèi)的馴化選擇如何影響根系性狀以及根際相互作用，可以為重新引入根系性狀與微生物關(guān)聯(lián)相關(guān)的等位基因多樣性提供依據(jù)，并為促進(jìn)基于生物資源獲取的育種和管理策略提供指導(dǎo)。選擇適當(dāng)?shù)闹参镉N措施改良植物-微生物組相互作用，是增加植物微生物組效益的可行途徑，并且基于分子生物學(xué)和作物基因組學(xué)的研究將有望加快這些目標(biāo)的實(shí)現(xiàn)。因而，了解植物-微生物組相互作用的生態(tài)進(jìn)化軌跡，并充分發(fā)揮植物與微生物之間原始的有益協(xié)作關(guān)系，對(duì)于作物適應(yīng)未來(lái)氣候情景并促進(jìn)農(nóng)業(yè)可持續(xù)性具有重要意義。