李彥生 金 劍 劉曉冰

綜述

作物對大氣CO2濃度升高生理響應(yīng)研究進展

李彥生1,2,*金 劍2,*劉曉冰2

1中國農(nóng)業(yè)科學院農(nóng)業(yè)環(huán)境與可持續(xù)發(fā)展研究所 / 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部農(nóng)業(yè)環(huán)境重點實驗室, 北京 100081;2中國科學院東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所 / 中國科學院黑土區(qū)農(nóng)業(yè)生態(tài)重點實驗室, 黑龍江哈爾濱 150081

全球大氣二氧化碳(CO2)濃度不斷升高對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)帶來巨大影響。二氧化碳是作物光合作用的底物, 其濃度的升高理論上有利于作物光合作用能力的提高, 從而促進作物生物量和產(chǎn)量的形成。但已有研究表明, 大氣CO2濃度升高對作物產(chǎn)量的促進作用小于預(yù)期, 同時還存在使作物營養(yǎng)品質(zhì)變劣的風險, 相關(guān)機制尚不清楚。為此, 本文從植物(作物)葉片對CO2的吸收和固定生理基礎(chǔ)入手, 綜述了不同類型作物關(guān)鍵光合生理指標如: 凈光合速率、葉片胞間CO2濃度、Rubisco酶最大羧化速率及Rubp再生速率等對大氣CO2濃度的響應(yīng)差異。以作物整株水平碳-氮代謝平衡為基礎(chǔ), 總結(jié)了解釋光合適應(yīng)現(xiàn)象的2種主要假說，即“源-庫”調(diào)節(jié)機制和N素抑制機制。綜述了大氣CO2濃度升高對不同作物籽粒蛋白質(zhì)、脂肪、礦質(zhì)元素和維生素等關(guān)鍵營養(yǎng)指標濃度的影響。分析了未來大氣CO2濃度和溫度升高的交互作用對作物生產(chǎn)所帶來的潛在影響。展望了本領(lǐng)域未來需要關(guān)注的主要研究方向。該綜述可以為準確評估未來氣候條件下作物產(chǎn)量和品質(zhì)變化, 最大發(fā)揮大氣CO2濃度升高所帶來的“肥料效應(yīng)”, 減緩氣候變化對作物生產(chǎn)帶來的不利影響提供理論參考。

氣候變化; 全球變暖; 水稻; 小麥; 大豆; 玉米

自18世紀60年代工業(yè)革命開始, 人類活動特別是煤炭、天然氣和石油等化石燃料的大量開發(fā)與利用使大氣中CO2濃度迅速增加。研究表明, 工業(yè)革命前大氣中的CO2濃度約為280 μmol mol–1, 在隨后的200年(1760—1960年)大約增加了50 μmol mol–1[1], 然而在剛過去的60年間(1960—2020年)卻急劇增加了100 μmol mol–1, 達到目前的415 μmol mol–1左右(圖1)。根據(jù)美國國家海洋和大氣管理局全球溫室氣體監(jiān)測系統(tǒng)的數(shù)據(jù), 我們可以發(fā)現(xiàn)大氣中CO2濃度的升高仍然在加速(圖1), 所以聯(lián)合國政府間氣候變化專門委員會(IPCC)認為全球大氣CO2濃度在2050年升高到550 μmol mol–1, 2100年達到700 μmol mol–1將是大概率事件[1]。在未來很長一段時間里人類的生產(chǎn)活動都將在高大氣CO2濃度下完成。二氧化碳作為植物光合作用的底物, 其濃度的升高理論上有利于植物光合作用能力的提高, 從而促進植物(作物)生物量和產(chǎn)量的形成。然而, 在全球氣候變化的大背景下, 高溫、干旱和臭氧濃度升高等其他因子嚴重制約作物生產(chǎn)。所以解析植物(作物)生長對大氣CO2濃度升高響應(yīng)的生理生化機制, 最大程度利用大氣CO2濃度升高所帶來的“肥料效應(yīng)”將有利于消減氣候變化對作物生產(chǎn)帶來不利影響, 也是保障不斷增加的全球人口糧食安全的關(guān)鍵。

大氣CO2濃度升高促進全球植物生產(chǎn)能力的推斷主要基于目前陸地覆蓋面積占比80%以上的C3植物的光合作用未達到其飽和CO2濃度, 仍然存在較大的提升空間[2]。此外, 雖然C4植物光合作用受到環(huán)境CO2濃度變化的影響不明顯, 大氣CO2濃度仍然會通過提高水分利用效率促進其在干旱等環(huán)境脅迫條件下生產(chǎn)能力的提高。已有的研究證明了大氣CO2濃度升高對植物生產(chǎn)能力的促進, 例如Jablonski等[3]利用Meta分析方法系統(tǒng)總結(jié)了79種植物生殖生長指標對大氣CO2濃度升高的響應(yīng), 結(jié)果表明大氣CO2濃度升高到500~800 μmol mol–1, 植物(作物)的開花數(shù)量平均增加了19%, 籽實數(shù)量平均增加了16%~18%, 或者單個籽實重量平均增加4%。同時他也發(fā)現(xiàn)大氣CO2濃度升高對栽培品種產(chǎn)量的促進作用比野生類型更大(21% vs. 4%)。

然而, 通過田間開放式大氣CO2濃度升高處理(free air CO2enrichment, FACE)研究發(fā)現(xiàn), 植物(作物)長期生長在高CO2濃度下存在光合適應(yīng)現(xiàn)象(photosynthesis acclimation), 即植物在高CO2濃度下生長的初始期出現(xiàn)的光合作用增強會逐漸減弱, 甚至消失[4-5]。目前關(guān)于植物光合適應(yīng)現(xiàn)象的產(chǎn)生具體機制還不清楚。不同種類植物(作物)，甚至同種作物不同品種的光合作用對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)都存在顯著差異。為此, 本文將從作物光合生理角度入手, 系統(tǒng)總結(jié)國內(nèi)外關(guān)于大氣CO2濃度升高對作物生長影響的研究進展, 分析相關(guān)的生理機制, 為準確評估大氣CO2濃度升高對作物產(chǎn)量和品質(zhì)形成的影響提供參考。

圖1 1958–2020年大氣CO2濃度年平均和月平均變化

圖中藍色虛線內(nèi)數(shù)字代表每10年間大氣CO2濃度年平均值的年增加量; 黑色虛線代表目前大氣CO2濃度最高值為2019年5月測量值。

The data between the two blue dashed lines represent the increases of CO2concentration per 10 years. The black dashed line represents the highest atmospheric CO2concentration measured in May 2019. All the data in this figure are from https://www.esrl.noaa.gov/gmd/ccgg/ trends/data.html.

1 大氣CO2濃度升高促進C3植物光合作用的生理基礎(chǔ)

1.1 光合作用的關(guān)鍵酶——Rubisco

圖2 C3植物卡爾文循環(huán)(黑色線條循環(huán))和光呼吸(紅色線條循環(huán))

示意圖參考https://www.knowablemagazine.org/article/sustainability/ 2017/photosynthesis-fix。

This schematic diagram is modified according to https://www.knowablemagazine.org/article/sustainability/2017/photosynthesis-fix.

1.2 葉片氣孔對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)

植物葉片與大氣之間的氣體交換和蒸騰作用都是通過氣孔完成的, 氣孔是由一對保衛(wèi)細胞(guard cells)圍成的空腔結(jié)構(gòu)。氣孔對CO2濃度敏感是保衛(wèi)細胞的固有屬性, 測量氣孔導(dǎo)度(s)評估大氣CO2濃度升高對氣孔的影響是公認的有效方法。氣孔導(dǎo)度可以用Ball等[15]的模型進行預(yù)測:

在該模型中,代表植物光合C同化能力;代表相對濕度; CO2代表葉片表面大氣CO2濃度;0代表y軸截距; m代表直線的斜率, 其中0和m具有專一性, 在不同的物種中不同。該公式表明植物葉片氣孔導(dǎo)度與大氣CO2濃度成反比關(guān)系, 但也有研究認為氣孔導(dǎo)度與胞間CO2濃度的關(guān)系更大[16]。不管葉片表面CO2濃度還是胞間CO2濃度變化對氣孔導(dǎo)度影響的重要性大小如何, 目前絕大多數(shù)試驗表明大氣CO2濃度升高植物葉片s下降, 但是不同試驗方式, 不同物種葉片s下降幅度差別也很大[17-18]。在美國伊利諾大學FACE試驗平臺, 正常大氣CO2濃度條件下三葉草()葉片s在不同季節(jié)無顯著差異(> 0.05); 當大氣CO2濃度升高到600 μmol mol–1時, 整個生長季葉片s平均降低25%, 同時秋季葉片s顯著(< 0.05)低于春季[19]。Sanz-Saez等[20]報道在FACE條件下大氣CO2濃度升高后大豆品種HS93-4118和Loda葉片s連續(xù)3年均表現(xiàn)出顯著下降的趨勢。通過連續(xù)2年的FACE試驗表明, 在生殖生長期雖然大氣CO2濃度升高到600 μmol mol–1條件下大豆s下降, 但光合速率可以維持相對較高水平, 一定程度上緩解了高溫(+4oC)條件下s降低所造成的光合C同化能力降低, 從而保證大豆的產(chǎn)量形成[21]。

C4植物可以利用其特殊的維管束鞘花環(huán)結(jié)構(gòu)富集CO2, 通常胞間CO2濃度可以達到大氣CO2濃度的3~8倍[22]。所以有研究者認為大氣CO2濃度升高對玉米光合速率的影響很小或者可以忽略不計, 但是有研究報道大氣CO2濃度升高后葉片s下降有利于提升C4植物的水分利用效率, 從而促進C4植物光合速率和生物量的增加[23-24]。Cunniff等[25]利用4種C3作物和4種C4作物在生長箱中進行對比研究, 結(jié)果表明C4作物的產(chǎn)量在高大氣CO2濃度下有所增加,但是增幅(10%~15%)小于C3作物; 同時該研究還發(fā)現(xiàn)只有一種C4作物的光合速率顯著增加。目前, 更多研究傾向于大氣CO2濃度升高對C4植物碳水化合物積累能力的影響是水分利用效率提高所帶來的間接效果[17,26-27]。Maroco等[28]在生長箱條件下將大氣CO2濃度從350 μmol mol–1升高到1000 μmol mol–1時發(fā)現(xiàn)玉米葉片的氣孔導(dǎo)度下降71%, 水分利用效率提高225%, 最終地上部生物量顯著增加20%。長期FACE試驗結(jié)果表明大氣CO2濃度升高到550 μmol mol–1, 玉米和高粱的葉片氣孔導(dǎo)度下降20%以上, 整株水分利用效率顯著提高, 同時5~25 cm耕層土壤含水量增加31%, 25~55 cm耕層土壤含水量增加11%, 而產(chǎn)量卻無明顯變化[29]。

大氣CO2濃度升高引起植物葉片s下降從而提高水分利用效率并不是C4植物的專一響應(yīng), C3植物中同樣有這種現(xiàn)象。所以, 大氣CO2濃度升高可能會提高作物抵抗輕、中度干旱脅迫對產(chǎn)量形成帶來的不利影響, 大氣CO2濃度升高后C4作物的增產(chǎn)潛能同樣很大, 特別是在半干旱地區(qū)。

2 光合適應(yīng)現(xiàn)象

植物長期生長在高大氣CO2濃度下出現(xiàn)的光合適應(yīng)現(xiàn)象內(nèi)在機制雖然還不是很清楚, 目前有兩種假說對這方面進行解釋。第一, “源-庫”調(diào)節(jié)假說: “源端”光合產(chǎn)物合成速率變大, 不能即時運往“庫端”造成的負反饋, 以及“庫強”不足造成的負反饋(圖3)。第二, N素抑制假說: N素缺乏抑制光合C固定對大氣CO2濃度升高的持續(xù)響應(yīng)。

2.1 “源-庫”調(diào)節(jié)理論

有研究人員認為光合適應(yīng)現(xiàn)象可以用“源-庫”調(diào)節(jié)理論解釋[30-31]?！霸?庫”關(guān)系變化對植物葉片光合速率的調(diào)節(jié)較為復(fù)雜, 涉及植物內(nèi)部生理生化反應(yīng)以及整株形態(tài)水平上的變化, 但我們?nèi)匀豢梢酝ㄟ^不同指標進行評估。植物葉片碳水化合物合成能力增加后會改變植物的地上部/地下部的比值, 引起整株水平上的C平衡變化[32]。生長箱模擬條件下大氣CO2濃度升高后小麥的葉片和莖稈會積累更多的碳水化合物而不是將增加的碳水化合物運輸?shù)健皫於恕弊蚜Ｖ衃33]。碳水化合物特別是非結(jié)構(gòu)性碳水化合物(蔗糖、果糖及淀粉等)在葉片中的積累會抑制光合相關(guān)基因的表達, 導(dǎo)致光合C固定能力下降[34]。Zhu等[30]利用FACE研究發(fā)現(xiàn), 當大氣CO2濃度增加200 μmol mol–1后水稻和小麥葉片中淀粉和可溶性糖含量顯著增加, 但與光合作用降低之間的相關(guān)關(guān)系不顯著。此時光合作用的下調(diào)很可能是由非結(jié)構(gòu)性碳水化合物積累引起己糖激酶表達上調(diào), 最終加速了葉片衰老速度引起的[30,35-36]。水稻葉片碳水化合物合成能力在高大氣CO2濃度下迅速增加, 但是在午后碳水化合的轉(zhuǎn)運能力成為關(guān)鍵的限制因素, 最終表現(xiàn)出光合速率下調(diào)[37]。樹木中也有類似研究報道, 例如楊樹在高大氣CO2濃度下光合C固定能力提高55%[38]。這主要得益于楊樹較強的光合C輸出能力, 白楊可以將90%以上白天合成的光合C轉(zhuǎn)運出“源端”, 同時把剩余的光合產(chǎn)物以淀粉的形式儲存起來,這樣就可以避免光合適應(yīng)的發(fā)生, 最大限度保證大氣CO2濃度升高對光合C固定能力的促進作用[39]。此外, “源-庫”平衡改變后葉片磷酸丙糖濃度變化與葉片最大光合速率密切相關(guān), 當蔗糖在葉片迅速積累后, 磷酸丙糖和c,max均表現(xiàn)出降低[40]。

除了碳水化合物在“源端”大量積累導(dǎo)致的光合作用的下調(diào), “庫強”大小也是限制植物光合作用對大氣CO2濃度升高的重要因素。相同作物, 當大氣CO2濃度升高后, “源端”-葉片的光合產(chǎn)物供應(yīng)能力大幅度提高, 理論上“庫強”較大的品種光合C固定能力增幅更大[41]。Ainsworth等[42]利用不同大豆品種為試驗材料, 分析了FACE條件下大氣CO2濃度升高后庫強在“源-庫”調(diào)節(jié)中所發(fā)揮的作用, 結(jié)果表明“庫強”較小(分支少, 結(jié)莢少)的大豆品種光合適應(yīng)現(xiàn)象明顯, 葉片c,max和max均表現(xiàn)出下降。在長期FACE試驗條件下, 通過改變環(huán)境因子限制“庫強”的方式同樣被證明會使植物產(chǎn)生光合適應(yīng)現(xiàn)象[14,17]。豆科作物對大氣CO2濃度升高響應(yīng)高于非豆科作物, 不僅因為共生固氮作用可以使其一定程度上避免N脅迫, 還因為共生固氮系統(tǒng)進行固氮作用時消耗較多的碳水化合物, 是除去莖、根和籽粒以外的重要碳庫。研究表明豆科植物共生生物固氮系統(tǒng)進行固氮時地上部分的光合碳以蔗糖形式運輸?shù)礁? 來滿足氮固定過程中所需要的能量[4,43]。光合產(chǎn)物蔗糖對根瘤固氮的影響最早是在基因突變豆科植物中發(fā)現(xiàn), 由于此基因突變導(dǎo)致蔗糖合成能力下降, 豆科植物體內(nèi)來自根瘤共生生物固氮的氮素比例顯著降低[44]。有研究者對大豆進行暗處理, 發(fā)現(xiàn)6 h后根瘤固氮酶活性顯著降低60%, 但如果在暗處理同時淋澆蔗糖溶液, 根瘤固氮酶活性則會明顯提高[45]。根瘤不具備蔗糖合成能力卻廣泛存在蔗糖轉(zhuǎn)化酶(sucrose invertase, INV)和蔗糖合成酶(sucrose synthetase, SUS), 這兩種酶在植物體內(nèi)主要功能是蔗糖不同部位轉(zhuǎn)運過程中的卸載和分解, 這從另一角度證明了根瘤是重要的碳庫。

2.2 氮素抑制假說

有理論認為這種光合適應(yīng)現(xiàn)象是由于葉片Rubisco酶蛋白含量下降引起, 而不是Rubisco酶的催化能力發(fā)生了改變[46-47]。研究表明Rubisco酶每秒大約只能羧化3.3個Rubp, 其效率之低在酶促反應(yīng)中極為罕見。植物為了彌補Rubisco酶催化效率低下的問題不得不合成大量的Rubisco酶蛋白來完成對CO2的固定。據(jù)統(tǒng)計植物葉片中氮有50%用來合成Rubisco酶, 所以Rubisco酶也成為世界上存量最多的單一蛋白[48-49]。當大氣CO2濃度升高之后, Rubisco的催化效率顯著提高, 植物減少了Rubisco酶蛋白的合成量, 最終抑制了光合作用對大氣CO2濃度升高的持續(xù)響應(yīng)[50]。利用Meta分析c, max對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)表明, 在大田條件下植物葉片c,max平均下降10%[14]。在不同的研究中均發(fā)現(xiàn)作物葉片Rubisco酶含量在高大氣CO2濃度下表現(xiàn)出下降的現(xiàn)象, 并最終大幅提高葉片氮的利用效率[50]。例如, 在開頂式氣室模擬條件下, 當大氣CO2濃度從330 μmol mol–1升高到660 μmol mol–1后水稻葉片Rubisco酶蛋白含量降低22%左右, 大豆葉片Rubisco酶蛋白含量則降低8%~17%[51]。利用FACE研究表明黑麥草()葉片Rubisco酶蛋白含量在高大氣CO2濃度下降低25%, 同時c,max降低30%, 這也間接證明了Rubisco酶催化效率的升高[52]。

大氣CO2濃度升高導(dǎo)致葉片氮利用效率的升高最終使得植物葉片氮濃度表現(xiàn)出顯著降低的趨勢[6]。很多研究認為大氣CO2濃度升高后C3作物植株體內(nèi)氮素濃度下降是抑制產(chǎn)量持續(xù)增加的主要原因[53-55]。那么如果提高供氮水平是否會緩解葉片氮濃度降低呢？有研究發(fā)現(xiàn), 在開頂式氣室模擬條件下高CO2濃度下增施硝態(tài)氮, 黃瓜的產(chǎn)量可以顯著增加同時還能維持葉片中氮的濃度不降低[56]。然而, 更多研究證明增施氮肥不能有效抑制CO2升高條件下植物葉片氮濃度的降低, 例如高CO2濃度條件下大麥、小麥和水稻籽粒中氮含量會降低14%左右[57]。不過值得注意的是豆科植物植株氮濃度在高大氣CO2濃度下降低程度小于非豆科植物[58]。例如, 草地生態(tài)系統(tǒng)中的豆科植物在高CO2條件下并沒有發(fā)現(xiàn)葉片氮含量和C︰N有明顯的變化, 而非豆科植物葉片氮濃度則明顯降低[4]。在農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中, 高大氣CO2濃度下大豆生長早期葉片濃度下降, 但在共生生物固氮發(fā)揮作用之后這種葉片氮含量下降的現(xiàn)象也隨即消失[59]。利用開頂式氣室對比24個大豆品種葉片氮濃度對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)發(fā)現(xiàn), 當大氣CO2濃度從390 μmol mol–1升高到550 μmol mol–1后大豆葉片氮濃度平均降低3.2%, 表明即使是具有固氮能力的豆科植物依然受到葉片氮濃度下降的制約[60]。

此外, 大氣CO2濃度升高條件下, 植物蒸騰速率下降引起氮素吸收能力降低的理論也受到研究人員廣泛關(guān)注, 這種理論認為, 高CO2濃度條件下, 植物不再需要較大的蒸騰作用換取氣孔的打開進而增加對CO2的吸收和固定[61]。植物氣孔導(dǎo)度的下降會使蒸騰速率降低, 進一步導(dǎo)致質(zhì)流的下降, 限制植物對可移動的氮(硝態(tài)氮)的被動吸收[62]。雖然植物對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)依賴于環(huán)境和物種, 但是氣孔導(dǎo)度和蒸騰作用的下降在很多研究中都有報道[63-65]。這個理論的支撐點是可移動元素從土壤運轉(zhuǎn)到植物的地上依賴于質(zhì)流, 通過蒸騰作用來實現(xiàn)。許多的研究者討論了蒸騰作用對高CO2下植物營養(yǎng)元素吸收的潛在作用大小[55,66-67]。然而, 也有研究者認為質(zhì)流作用對氮素吸收的影響并不重要, 因為植物體內(nèi)的蒸騰作用變化與質(zhì)流作用主導(dǎo)的元素吸收變化并不匹配, 其次, 質(zhì)流作用只是植物對氮的被動吸收, 作用遠沒有植物根系的主動吸收重要[68-70]。

所以, 如何協(xié)調(diào)高CO2濃度作物對氮素的吸收利用, 最大程度發(fā)揮“CO2肥料效應(yīng)”將是未來很長一段時間的研究重點。

圖3 大氣CO2濃度升高條件下C3作物(大豆)光合適應(yīng)現(xiàn)象相關(guān)假說

3 大氣CO2濃度升高對作物品質(zhì)的影響

植物對大氣CO2濃度升高的響應(yīng)不僅包括生物量或產(chǎn)量的變化, 還包括籽實品質(zhì)的變化, 特別是與人類健康息息相關(guān)的籽實營養(yǎng)品質(zhì)變化。滿足全球70億人口40%碳水化合物需求的水稻和小麥均是C3作物, 受益于大氣CO2濃度的升高, 這兩種作物籽粒中的糖及其他碳水化合物含量增幅潛力很大,特別是蔗糖、果糖、葡萄糖、麥芽糖等這些易于人類消化吸收的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物濃度預(yù)計增加10%~45%[74-75]。此外, 與碳貯存和能量代謝密切相關(guān)的脂肪濃度在大氣CO2濃度升高后也會出現(xiàn)升的趨勢[76], 這種現(xiàn)象在脂肪含量較高的作物中表現(xiàn)明顯。利用開頂式氣室研究表明, 當大氣CO2濃度升高到550 μmol mol–1后, 4個大豆品種成熟籽粒脂肪濃度增加8.3%~13.0%[77]。同時脂肪酸組分發(fā)生變化, 其中油酸(18:1)濃度顯著增加, 亞油酸(18:2)濃度顯著降低, 這種變化趨勢可以增加大豆油的保存時間,降低亞油酸對人類心血管帶來的負面影響[77-80]。H?gy等[81]利用FACE研究發(fā)現(xiàn)油菜籽中的脂肪濃度在大氣CO2濃度升高條件下未發(fā)生改變, 但脂肪酸組分發(fā)生了改變, 顯著變化體現(xiàn)在油酸(18:1)濃度的增加1.3%, 而亞麻酸(18:3)、二十碳烯酸(20:1)和神經(jīng)酸(24:1)分別降低4.1%、2.2%和5.3%。

越來越多的研究表明大氣CO2濃度升高后作物籽實中除碳水化合物以外的營養(yǎng)物質(zhì)的濃度有下降的風險。例如, 大氣CO2濃度升高到550 μmol mol–1后，C3作物小麥和水稻籽粒蛋白質(zhì)濃度下降幅度趨同, 均在7.8%左右; C4作物玉米下降5%左右, 高粱則基本保持不變[82]。豆科作物由于具有共生生物固氮能力, 所以被認為可以避免籽粒蛋白質(zhì)濃度的下降[83]。利用開頂式氣室, 以24個大豆品種為材料分析大氣CO2濃度升高到550 μmol mol–1后大豆籽粒中氮濃度變化, 結(jié)果表明大豆籽粒中氮濃度依然有下降的趨勢, 平均降低6.2%左右, 如果按照氮濃度和粗蛋白濃度之間的換算方法, 意味著大豆籽粒中粗蛋白濃度下降6.2%左右, 小于非豆科C3作物[84]。大氣CO2濃度升高導(dǎo)致作物籽實蛋白質(zhì)濃度的降低給許多貧困國家和地區(qū)人群帶來健康隱患, 特別像印度等國家日常蛋白質(zhì)攝入主要來自于C3谷物, 未來面臨的營養(yǎng)風險變得更加嚴峻[85]。游離氨基酸在作物籽粒灌漿過程中具有合成蛋白質(zhì)的功能, 當?shù)鞍踪|(zhì)濃度降低時我們可以推斷游離氨基酸的濃度也會下降。半自然條件下的研究發(fā)現(xiàn)大氣CO2濃度升高到550 μmol mol–1大豆籽粒在灌漿盛期和成熟期游離氨基酸濃度均呈降低趨勢[77]。在籽粒灌漿盛期谷氨酰胺和精氨酸濃度的降低表明大氣CO2濃度升高后作物合成代謝速度變快, 功能性蛋白需求量變大, 游離氨基酸更多被用來合成與代謝相關(guān)的功能性蛋白而不是貯存蛋白[77,86-87]。

大氣CO2濃度升高對作物籽實礦質(zhì)元素濃度的影響也是關(guān)注的焦點問題。模型研究表明大氣CO2濃度升高有利于增加植物根系生物量, 通過擴大根系所能控制土壤的體積實現(xiàn)對礦質(zhì)元素的被動吸收能力增強[67]; 而FACE研究表明大氣CO2濃度升高有利于增加松樹()細根(直徑 < 0.05 mm)的比例從而提高對礦質(zhì)元素的主動吸收能力[88]。這兩種變化都有利于植物對礦質(zhì)元素的吸收。所以理論上大氣CO2濃度升高后, 作物籽粒的礦質(zhì)元素含量至少不會降低。目前最受到人們關(guān)注的是作物鋅(Zn)和鐵(Fe)元素濃度的變化。研究表明世界上至少有20億人, 特別是未成年人面臨Zn和Fe元素缺乏帶來的健康風險, 包括阻礙發(fā)育、免疫力下降、增加兒童死亡率以及引起貧血造成孕婦死亡等[74,89-90]。Myers等[82]統(tǒng)計了世界不同地區(qū)關(guān)于作物籽粒Zn和Fe元素濃度對大氣CO2濃度升高的響應(yīng), 其中包括64個小麥品種、31個水稻品種、25個大豆品種、4個玉米品種和4個高粱品種, 結(jié)果表明大氣CO2濃度升高后Zn元素濃度在小麥、水稻、大豆、玉米和高粱籽粒中的變幅分別為-9.3%、-3.2%、-5.1%、-5.1%和-1.3%; Fe元素濃度在小麥、水稻、大豆、玉米和高粱籽粒中的變幅分別為-5.0%、-5.3%、-4.2%、-5.7%和+1.6%。所以, 當大氣CO2濃度升高條件下, C3和C4作物籽粒中Zn和Fe元素濃度均有下降的趨勢。Zhu等[91]利用FACE試驗方法分析了亞洲18個主要水稻品種籽粒營養(yǎng)品質(zhì)對大氣CO2濃度升高(≈580 μmol mol–1)的響應(yīng)。結(jié)果同樣發(fā)現(xiàn)水稻籽粒中蛋白質(zhì)含量、Zn和Fe元素濃度降低, 同時還發(fā)現(xiàn)水稻籽粒中維生素B1、B2、B5和B9濃度顯著降低。隨著大氣CO2濃度不斷升高, 收入較低且將水稻作為主要食物的國家面臨嚴峻的國民健康問題, 受到影響的人口可能在6億以上[91]。目前關(guān)于大氣CO2濃度升高導(dǎo)致作物營養(yǎng)品質(zhì)下降的機制還不是很清楚。有研究者用“稀釋效應(yīng)”解釋這種作物營養(yǎng)品質(zhì)下降的現(xiàn)象。在大氣CO2濃度升高條件下作物對碳水化合物的積累速度大于其他化合物合成以及礦質(zhì)元素的吸收速度, 最終使得其他化合物及礦質(zhì)元素的濃度表現(xiàn)為下降的現(xiàn)象。但這種假說不能解釋為什么部分元素(Zn和Fe等)濃度下降, 部分元素(Mg、S、Ca和P等)濃度升高, 稀釋作用不應(yīng)該具有選擇性[77,84]。另外一種假說認為大氣CO2濃度升高降低了氣孔導(dǎo)度, 減小了蒸騰作用, 同時也會降低土壤質(zhì)流作用(見2.1), 這會抑制植物對可移動元素的吸收[65,92]。但是這種假說仍然面臨挑戰(zhàn), 很多研究報道大氣CO2濃度升高條件下，可移動性元素氮濃度降低, 但仍然有可移動性元素如: 磷元素和鉀元素濃度未發(fā)生變化甚至呈增加趨勢[77,84,93]。此外, Pérez-López等[94]認為大氣CO2濃度升高條件下, C3作物生長旺盛, 所以那些作為輔酶因子參與合成代謝反應(yīng)的元素(如Ca、Mg和Mn)需求量增多, 而參與氧化還原反應(yīng)的元素(Fe、Zn和Cu)的需求量相對少, 正是這種差異造成了不同元素濃度的變化不同。以上3種假說都不能完全解釋大氣CO2濃度升高對作物籽實品質(zhì)的影響, 相關(guān)機制研究工作仍需進一步開展, 這不僅可以完善植物生理學, 還可以為高品質(zhì)作物育種工作提供理論參考。

4 大氣CO2濃度和溫度升高的交互作用

全球人口不斷增加使得糧食安全問題變得尤為突出。大氣溫度升高等不利于作物生產(chǎn)的環(huán)境因子變化給全球作物生產(chǎn)帶來前所未有的挑戰(zhàn)。根據(jù)IPCC (2013)預(yù)測, 到21世紀末全球地表平均氣溫將會增加1.8~4.0oC。大氣溫度升高所帶來的負面作用會抵消大氣CO2濃度升高對產(chǎn)量的促進?？紤]到大氣CO2濃度和溫度升高的交互作用對作物生產(chǎn)的影響, 未來的糧食安全挑戰(zhàn)將會更嚴峻。首先, 溫度增加1.5oC以上時, 大氣CO2濃度升高的“肥料效應(yīng)”將會變得不確定[95]。模型研究表明, 在未來大氣溫度升高條件下(2050—2100年)，東北亞和非洲的水稻產(chǎn)量均會有較大幅度的下降(15%~45%), 大氣CO2濃度升高會部分抵消溫升對產(chǎn)量的負面效應(yīng), 但程度受到作物品種和生產(chǎn)地區(qū)緯度的影響[96-97]。例如, 利用FACE研究表明, 大氣CO2濃度升高到500 μmol mol–1，中國江蘇地區(qū)水稻產(chǎn)量顯著提高8%左右, 如果同時進行大氣溫度升高2oC處理, 大氣CO2濃度升高所帶來的肥料效應(yīng)則完全消失[98]。但也有模型研究認為全球溫度增高對水稻產(chǎn)量形成的不利影響只發(fā)生在中低緯度, 在高緯度地區(qū)水稻生產(chǎn)將受到大氣溫度和CO2濃度升高的雙重促進作用[99]。玉米產(chǎn)量對大氣溫度升高的響應(yīng)結(jié)果與水稻類似, 例如模型研究表明歐洲地區(qū)玉米產(chǎn)量在溫升條件下有增加的趨勢[100], 在美洲和非洲地區(qū)的研究表明大氣溫度每升高1oC玉米產(chǎn)量下降0.5 t hm–2[101-102]。通過對歷史大氣溫度和大豆產(chǎn)量耦合進行模型研究分析發(fā)現(xiàn), 在大氣溫度高的年份大豆產(chǎn)量相對較低[103-104]。但溫度對大豆產(chǎn)量形成的不利影響依然取決于不同地區(qū)的本底溫度。美國中西部大豆主產(chǎn)區(qū)生長季的平均溫度是22.5oC, 大氣溫度升高0.8oC該地區(qū)大豆的平均產(chǎn)量提高1.7%; 而在美國南部大豆主產(chǎn)區(qū)長季的平均溫度是26.7oC, 大氣溫度升高0.8oC則該地區(qū)大豆平均產(chǎn)量下降2.4%[105]。在大田試驗條件下升高大氣CO2濃度到585 μmol mol–1同時升高大氣溫度3.5oC處理(eCO2+eT), 大豆的光合碳固定能力比只升高大氣CO2濃度處理(eCO2)低10%左右。但這種處理間的差異在年際間變異很大, 變異來源于年際間平均溫度和降水量的差別[106]。大豆光合作用對大氣溫度和CO2濃度升高交互作用的響應(yīng)不是因為c, max和max變化引起的, 而是由于大氣溫度和CO2濃度升高引起葉片s下降, 最終導(dǎo)致光合碳固定能力的降低[106]。所以, 大氣CO2濃度升高可以一定程度上抵消大氣溫度升高對作物產(chǎn)量形成的不利影響, 但程度取決于大氣溫度的增幅以及持續(xù)天數(shù)。在美國主要產(chǎn)區(qū), 小麥、玉米和大豆生育期內(nèi)經(jīng)歷大于30oC的天數(shù)分別為6.0、10.8和13.1 d, 未來高溫程度和持續(xù)天數(shù)都呈增加趨勢, 這會完全抵消掉大氣CO2濃度升高對作物光合的促進作用[107]。

前文討論了大氣CO2濃度升高可以提高作物的水分利用效率(見1.2), 降低蒸騰作用, 提高土壤含水量從而增加了作物在干旱條件下的生產(chǎn)能力。但是通過模型計算表明, 大氣CO2濃度升高給作物帶來的抗旱能力來抵消大氣溫度升高帶來的干旱作用是微乎其微的[107]。此外, 大氣CO2濃度升高后作物群體葉面積的增加會加劇冠層蒸騰作用, 最終作物的水分需求量并未表現(xiàn)出下降的趨勢[108], 這也使得大氣CO2濃度升高增強植物高溫條件下抗旱能力假設(shè)失去了理論基礎(chǔ)。但上述論斷僅僅是針對雨養(yǎng)區(qū)或低緯度地區(qū), 在一些本底溫度較低的地區(qū)(如高緯度地區(qū))和半干旱地區(qū)關(guān)于大氣CO2濃度和溫度升高對作物產(chǎn)量的影響仍然需要進一步研究。

5 研究展望

研究大氣CO2濃度升高對植物(作物)生長影響的最主要目的是提高作物產(chǎn)量, 保障不斷增加的全球人口糧食安全。如果我們可以完全發(fā)揮大氣CO2濃度升高對作物特別是對C3作物產(chǎn)量的促進作用, 在2050年大氣CO2濃度達到550 μmol mol–1時作物產(chǎn)量可以提高15%左右, 那么對于全球新增的近30億人口來說意義重大[17]。作物產(chǎn)量和品質(zhì)對氣候變化的響應(yīng)受到基因型差異的影響, 這是同種作物對氣候變化的響應(yīng)存在較大變異的基礎(chǔ)。目前關(guān)于氣候變化對作物產(chǎn)量形成影響的研究還沒把這方面工作放到重要位置。歷史上的作物品種選育工作很可能不自覺地利用了大氣CO2濃度升高所帶來的產(chǎn)量促進作用, 那么在較低大氣CO2濃度下選育的年代久遠的品種是否在未來氣候條件下具有更大的增產(chǎn)潛能呢？能否在同種作物中找到某些更加適應(yīng)高大氣CO2濃度的優(yōu)勢基因？

開展大氣CO2濃度升高對植物(作物)生長發(fā)育影響的機理機制研究工作可以讓我們了解作物高產(chǎn)的潛在可能, 但對于預(yù)測未來作物產(chǎn)量變化還遠遠不夠。未來的作物生產(chǎn)受大氣CO2濃度不斷升高影響的同時還會受到大氣溫度不斷攀升, 極端高溫氣候事件頻發(fā), 大尺度的降雨帶遷移造成部分地區(qū)干旱(洪澇)加劇以及大氣O3濃度不斷增加等多因子的交互影響。應(yīng)該針對我國不同地區(qū)氣候變化特點, 開展多氣候因子對作物生長發(fā)育的影響研究可以更加準確判斷未來作物生產(chǎn)變化趨勢。例如, 在本底溫度較低的東北地區(qū)開展大氣CO2濃度和溫度升高的交互作用試驗評估該地區(qū)水稻、玉米和大豆的增產(chǎn)潛能; 在西北干旱區(qū)開展大氣CO2濃度升高和不同灌溉水平的交互作用試驗為該地區(qū)未來節(jié)水農(nóng)業(yè)發(fā)展提供理論參考; 在東部沿海地區(qū)不同季節(jié)O3濃度變化大的特點開展大氣CO2濃度和O3濃度升高的交互試驗評估環(huán)境變化對該區(qū)的作物產(chǎn)量和品質(zhì)的影響。這些都是未來我們需要關(guān)注的研究方向。

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Physiological response of crop to elevated atmospheric carbon dioxide concentration: a review

LI Yan-Sheng1,2,*, JIN Jian2,*, and LIU Xiao-Bing2

1Institute of Environment and Sustainable Development in Agriculture, Chinese Academy of Agricultural Sciences / Key Laboratory of Agricultural Environment, Ministry of Agriculture and Rural Affairs, Beijing 100081, China;2Key Laboratory of Mollisols Agroecology / Northeast Institute of Geography and Agroecology, Chinese Academy of Sciences, Harbin 150081, Heilongjiang, China

The increase of atmospheric concentration of carbon dioxide ([CO2]) has substantially had a huge impact on agricultural production. As the sole substrate for photosynthesis, the increase of atmospheric [CO2] stimulates the net photosynthetic rate, thus promoting the biomass accumulation and yield level in many crops. However, the ‘fertilization’ effect of the elevated atmospheric [CO2] on crop production is less than theoretical expectation, and elevated [CO2] increases the health risk due to the decline in grain quality. The relevant mechanism is still unclear. In this paper, we analyzed the effect of elevated [CO2] on crop photosynthesis system, reviewed various responses of key photosynthesis indicators, such as the leaf net photosynthetic rate, the intercellular [CO2] of leaves, maximum carboxylation rate of Rubisco (c, max), and the capacity of Rubp-regeneration (max) in different crops, in response to the elevated atmospheric [CO2]. Based on the C-N metabolism of the whole plant, we summarized two prevailing hypotheses about the acclimation of photosynthetic capacity under elevated atmospheric [CO2], namely the source-sink regulation mechanism and N limitation mechanism, respectively. We summarized the influence of elevated [CO2] on the nutritional quality of the grain, such as the change in the protein, oil, mineral elements, and vitamin concentrations. Furthermore, we also reviewed the potential interactive effect of the elevated atmospheric temperature and [CO2] on crop growth. Finally, the main research directions of this field in the future are proposed. In summary, this review can provide theoretical reference for accurately assessing the changes in crop yield and quality under climate change conditions, maximizing the ‘fertilization’ effect of elevated [CO2], and mitigating the adverse effects of climate change on crop production.

climate change; global warming; rice; wheat; soybean; maize

本研究由農(nóng)業(yè)農(nóng)村部農(nóng)業(yè)環(huán)境重點實驗室開放基金, 國家重點研發(fā)計劃項目(2017-YFD0300300)和國家自然科學基金項目(31501259)資助。

The study was supported by the Foundation of Key Laboratory for Agricultural Environment, the Ministry of Agriculture of China, the National Key Research and Development Program of China (2017YFD0300300), and the National Natural Science Foundation of China (31501259).

李彥生, E-mail: liyansheng@iga.ac.cn; 金劍, E-mail: jinjian@iga.ac.cn

2020-04-15;

2020-08-19;

2020-08-28.

URL: https://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1809.s.20200828.1121.002.html

10.3724/SP.J.1006.2020.02027