劉文愛，薛云紅，王廣軍，范航清＊

(1.廣西科學院廣西紅樹林研究中心，廣西紅樹林保護與利用重點實驗室，廣西 北海 536000；2.廣西北海濱海國家濕地公園管理處，廣西 北海 536000)

有孔團水虱（Sphaeroma terebrans）屬于甲殼綱（Crustacea）等足目（Isopoda）扇肢亞目（Flabellifera）團水虱科（Sphaeromatidae），團水虱屬（Sphaeroma）。2013 年以來，我國海南、廣西、深圳等地陸續(xù)發(fā)生有孔團水虱造成紅樹林大面積死亡的事件，嚴重爆發(fā)可使紅樹林死亡面積以年均66%增長[1-2]。

目前國外團水虱主要集中在紅茄冬（Rhizophora mucronata Poir.in Lam.）上，而我國遭受團水虱危害的主要樹種是白骨壤（Avicennia marina(Forsk.) Vierh.）、木欖（Bruguiera gymnorhiza (L.)Lam.）、海蓮（Bruguiera sexangula Lamk.）等紅樹種類。另外國外沒有出現(xiàn)大面積紅樹林死亡的報道。在團水虱造成紅樹林嚴重危害之前，國內(nèi)極少有文獻報道，其生物學和防治的內(nèi)容基本空白。關(guān)于有孔團水虱相關(guān)研究多數(shù)集中在其本身的生物學特征。結(jié)合我國各地的發(fā)生情況和前期的調(diào)查，整理和歸納了有孔團水虱的研究情況，以期對有孔團水虱的防治和綜合治理有所幫助。

1 有孔團水虱形態(tài)特征、分布和分類

1.1 形態(tài)特征

在中國，與紅樹林密切相關(guān)的團水虱種類主要是有孔團水虱和光背團水虱（S.retrolaevis）兩種，兩者的名稱常被混淆[1-2]。但這兩者對紅樹林造成的影響差異大，從形態(tài)上正確區(qū)分非常必要。表1 是兩者的主要形態(tài)差異。

1.2 有孔團水虱的分布

國外主要分布在印度、斯里蘭卡、泰國、印度尼西亞、澳大利亞、巴布亞新幾內(nèi)亞、美國、巴西等國家。國內(nèi)分布在浙江以南沿海地區(qū)，其中海南、廣州和廣西三省內(nèi)團水虱導致紅樹林大面積死亡，近期深圳也有致死情況發(fā)生。

物理障礙、地理隔離、海洋環(huán)流共同影響著有孔團水虱的種群地理分布結(jié)構(gòu)[3-4]。有孔團水虱的區(qū)域分布可能受一些非生物因素的影響，包括鹽度、水溫、懸浮物、潮汐以及浸淹的影響[5-8]。

有孔團水虱生活在紅樹林根系所形成的潮間帶生境中[6,9]，通常在紅樹植物的氣生根中蛀孔居住。在肯尼亞島嶼和內(nèi)陸空間尺度較大的紅樹林，位于低潮帶尤其是位于潮溝邊緣或向海邊緣泥質(zhì)或沙質(zhì)基底的紅茄冬，受有孔團水虱侵擾普遍且強度大，大部分根系被毀壞或死亡，而位于高潮帶的紅茄冬未發(fā)現(xiàn)其危害的跡象[10]。有孔團水虱危害紅茄冬林支柱根的強度不一，僅在垂直高度1 m 范圍內(nèi)，死亡根和受損根所占比例不等，但氣生根受損一般發(fā)生在向海一側(cè)的低水位泥質(zhì)區(qū)。在肯尼亞和桑給巴爾島沿岸紅樹林區(qū)，有孔團水虱是否危害紅茄冬氣生根一般取決于兩個因素，即水位和沉積物類型。隨著潮間帶高度的增加，等足類甲殼動物浸在水中的時間減少，這不僅限制了它們的覓食時間，而且減少了其侵害根的時間。而泥質(zhì)底質(zhì)水體中的有機物要比沙質(zhì)區(qū)的豐富，因而有孔團水虱在泥質(zhì)區(qū)更易獲取食物[11]。潮間帶的基底沉積類型、水位高度及是否臨水是影響有孔團水虱豐度的主要因素[10]。

1.3 有孔團水虱的分類地位

有孔團水虱屬于甲殼動物等足類團水虱科，該科動物通常居住在熱帶或亞熱帶的紅樹植物的氣生根中。一般來說，有孔團水虱的整個生命周期都在同一片的紅樹林中。Baratti 等[12]對非洲和美國5 個紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的有孔團水虱進行采樣分析，提供了不同地區(qū)種群之間遺傳分化的明確證據(jù)：持續(xù)性低的種內(nèi)變化和持續(xù)性高的種群間距離表明幾乎所有的有孔團水虱線粒體的差異（細胞色素氧化酶I）體現(xiàn)在種群間而不是在種群內(nèi)，其中平均單倍型多樣性（h）是0.71%，平均核苷酸多樣性（π）是0.34%；最小生成樹（MST）揭示了一個復雜的模式：3 個主要的單倍型類群對應的所研究地理位置分布在網(wǎng)絡(luò)中。這表明了該種有一個悠久的進化史和種群間的基因流動受到了限制?？紤]到類群相關(guān)特性，遺傳分化程度并不能完全評價類群的分類地位，但在種群分支（A vs B+C=21%; A,B+C vs D=22%）的遺傳分化可參考已有文獻中描述的甲殼動物[12-13]。以甲殼動物來說，COI 基因存在16%的差異可認定為兩個物種[13]。因此，在屬于不同類群種群間的核苷酸差異的百分率已經(jīng)遠大于同屬不同物種間最小的極限[13]。Baratti 等[12]認為有孔團水虱種群間大的遺傳距離可以表明該分類群不是一個單一物種而是一個復雜的分類群，該類群的分類地位需重新定義。

為了了解有孔團水虱潛在的遺傳分化和地理分布結(jié)構(gòu)，研究人員對其開展系統(tǒng)地理學分析[14]。該物種在紅樹林根中度過其整個生命周期，具有較低的主動擴散能力且沒有早期擴散階段。由于這個物種分布于海洋，遠程擴散機制（如通過浮木進行的漂流擴散）對其擴散分布是極其重要的。然而，研究人員在相鄰的棲息地發(fā)現(xiàn)了高水平的遺傳分化和低水平的基因流，與海岸地形相關(guān)的物理障礙可能有助于減少基因流。世界范圍的有孔團水虱似乎不只包含一種種類。

表1 光背團水虱與有孔團水虱的主要區(qū)別Table 1 The main difference between Sphaeroma terebrans and Sphaeroma retrolaevis

2 紅樹林團水虱基本生物學特征

2.1 生活史

2.1.1 年生活史 對于有孔團水虱雌性來說，夏季出生的幼體可存活到次年的春季，秋季出生的幼體可存活到第二年的夏季。從整體上看，有孔團水虱2 年可繁育3 代，壽命較長的團水虱可存活10 個月[15]。

2.1.2 生長與發(fā)育 有孔團水虱具育卵囊，胚胎在育卵囊內(nèi)生長發(fā)育。其胚胎發(fā)育可分為5 個階段[15-16]：①受精之后，形成蛋黃狀的胚胎；②卵膜脫落，肢體出現(xiàn)，眼睛無顏色；③胚胎伸長，肢體進一步發(fā)育，眼睛著黑色。④附肢發(fā)育，個體分隔出現(xiàn)，蛋黃大部分被消耗完。⑤蛋黃全部被消耗完，附肢完全伸長，胚胎形成帶有軟外骨骼的幼體。

有孔團水虱具外骨骼，通過換殼完成幼體的生長發(fā)育過程。目前的文獻中并未查詢到有關(guān)有孔團水虱換殼次數(shù)的記載，作者根據(jù)采集到不同大小的團水虱的個體分布情況，可以初步判定有孔團水虱成熟前至少經(jīng)歷4 次換殼。有文獻記述體長6.5 mm以下的蟲體為未成熟個體，幼體要經(jīng)歷5 個時期[15]。

2.2 生活習性

2.2.1 取食行為 有孔團水虱屬于濾食性，可取食懸浮的沉積物、藻類和細菌[17-19]。由于有孔團水虱并不攝食根系和枝干組織，一般認為其與紅樹植物之間沒有取食關(guān)系[17]。但有孔團水虱幼體以纖維素為唯一食物來源比無食物的情況下存活的更久；另外，酶分析實驗結(jié)果表明，有孔團水虱的消化盲囊組織勻漿中含有活性的纖維降解酶且其后腸有纖維類似物。總的數(shù)據(jù)表明有孔團水虱具有把木材當成食物來源的能力[20]。

2.2.2 鉆孔行為 有孔團水虱完全依賴它們的下頜骨蛀孔。John 實驗表明，有孔團水虱成體能夠在48 h 內(nèi)建造一個供其居住的洞穴[21]；成體甚至能夠在3 h 內(nèi)挖掘一個可供其所有子代居住的洞穴，亞成體可在48 h 后建立一個洞穴，初齡幼體一般需要4 d 以上的時間來建成一個洞穴，而有孔團水虱初孵幼體骨骼較軟，其下頜骨和肌肉附著點不夠堅硬，不能支撐其鉆孔[22]。

孔洞對有孔團水虱具有重要的作用：①阻止非生物因子（暴露、干燥）和生物因子（天敵）的干擾[6]；②通過腹肢的擺動，可形成水流，以便進行濾食活動；③有利于繁殖和產(chǎn)后恢復[15]。有孔團水虱由于蛀孔習性，對海上建筑設(shè)施的危害很大，因而造成了巨大的經(jīng)濟損失[18,23]。對于蛀孔的生物學意義爭議很大，有人認為等足動物會引起“生態(tài)災難”，也有人認為等足動物的存在會給紅樹林帶來益處[24]。這兩種觀點都是描述了事物發(fā)展過程中的某一狀態(tài)，而這一狀態(tài)的相互轉(zhuǎn)變?nèi)Q于團水虱的種群數(shù)量和密度變化。

Rhem 和Humm 指出，有孔團水虱能在24 h內(nèi)鉆進紅樹枝干內(nèi)，并在幾天之內(nèi)就能產(chǎn)生大量的空洞，洞穴直徑均為5 mm，這表明該入侵過程通常是由成體來完成的[9]。紅樹植物氣生根上通常有1～3 個空洞，孔洞長度小于5 cm，一般出現(xiàn)在距氣生根根梢5 cm 范圍內(nèi)，最常見的空洞長0.5～3 cm（平均約1.6～1.8 cm）。尤其在團水虱的生長發(fā)育后期，大量的亞成體在氣生根中鉆洞，造成大量的蛀孔。氣生根中有孔團水虱的平均數(shù)量在秋天最高，冬季開始下降，夏季末達到最低水平。

2.2.3 產(chǎn)卵行為 處于生殖期的有孔團水虱全年可見，生殖活動高峰期一般是在秋季和春末初夏。在美國佛羅里達州發(fā)現(xiàn)雌性一生可產(chǎn)卵2 次，1 次是在早秋，1 次是在晚冬或早春[15]。雌性1 次平均可產(chǎn)35 個胚卵[7]，胚卵的數(shù)量和親代雌蟲的體長呈正相關(guān)[15]。親代雌性（有幼蟲在洞穴的雌性個體）在洞穴中養(yǎng)育的幼蟲的平均數(shù)量在5 到20 只之間。在雌性個體洞穴中發(fā)現(xiàn)的大多數(shù)幼蟲處在初齡階段，體長在2 至3 mm 之間。在母洞時幼蟲身體尺寸不會增大，在洞穴中還發(fā)現(xiàn)了相似尺寸的其他生物。

2.2.4 孵育行為[25]雌性成年團水虱有育兒袋，其中含有的有機物濃度與外部環(huán)境濃度不同，因此可作為幼蟲具有滲透功能的庇護所。幼體在孵化出來之后，會在母體的洞穴中待上40 d 左右，在這期間母體始終留在洞穴中，雄性并不參與對子代的照顧。有孔團水虱的這種生殖策略主要是庇護剛孵出來的外骨骼還未硬化和生理能力仍在發(fā)展的幼蟲。有孔團水虱親代對子代的照顧有利于在不利的自然條件下幼體的存活。

2.2.5 擴散方式 與大多數(shù)甲殼類動物不同，等足類的團水虱沒有浮游幼體階段。漂流是居住在紅樹林中孵卵的海洋無脊椎動物常見的傳播方式[26-27]，包括有孔團水虱[19]所特有的。

有孔團水虱在海洋環(huán)境中的擴散是生物體主動或被動遷移的結(jié)果。主動遷移是從原棲息地到相鄰新棲息地之間的攀爬行走或游泳。被動擴散可通過紅樹等苗木的漂流來完成。主動遷移通常是在個體發(fā)育中某個特定生活史階段進行的，而整個生活史階段的個體皆易受被動擴散的影響。有孔團水虱的主動遷移主要在幼年和亞成體階段進行，一般在棲息地周邊范圍活動，擴散距離有限；被動遷移時可隨漂流木擴散距離較遠，一旦整個生活史階段的蟲體特別是孕卵雌性個體存活下來，它們將會入侵擴散新棲息地并成功定殖。

2.2.6 趨性和偏好 Howey 和Estervez 提出有孔團水虱具有強烈的趨固性；一旦失去庇護所，它們會立即尋求一個基底來修建洞穴[6,28]。John 認為有孔團水虱具有負趨光性，這種行為與實驗結(jié)果一致，有孔團水虱會將洞穴定于某些物體下面避光[22]。另外，有人發(fā)現(xiàn)用受傷的小動物可以誘捕到有孔團水虱[29]，這可能是動物體上散發(fā)出來的某種物質(zhì)對有孔團水虱有吸引作用。

關(guān)于有孔團水虱穴居偏好的文獻鮮有，但是John 表示，它們更喜歡鉆蛀“預先柔化”的木材[22]；Estervez 和Santhakumari 發(fā)現(xiàn)，有孔團水虱會尋找紅樹林支柱根上的瘢痕或傷口來進行鉆蛀[6,30]。有孔團水虱在美洲紅樹的氣生根上定居時對根尖區(qū)域（即根上最幼嫩部分）有著強烈的偏好，特別是深根[31]。

2.2.7 外共生體纖毛蟲 Kumari 等首次記錄了團水虱洞中的7 種外共生體纖毛蟲，即鐘蟲Vorticella contpanida、聚縮蟲Zoothamnium rigidum、Cothurnia gammari、Legenophrys cochinensis sp.Nov.、累 枝 蟲Epistylis Gammari、Folliculina producta 和Foliculina boltoni[32]。我們在廣西和海南的有孔團水虱洞穴中除發(fā)現(xiàn)纖毛蟲外，還常發(fā)現(xiàn)鉤蝦的存在。

3 與紅樹林的關(guān)系

3.1 有孔團水虱對紅樹林的危害

等足類動物通過蛀孔可減少根系的形成并加快根系的萎縮[33]，使紅樹根系的結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，從而直接對紅樹造成損傷[34-35]。同樣的，有孔團水虱的蛀孔可減緩根的生長速度，加快根尖的萎縮[8,33,36-37]。等足動物蛀孔導致的根系變化不僅改變了樹的結(jié)構(gòu)支持和營養(yǎng)供應[10]，而且還可能間接影響到利用底質(zhì)洞穴作為基底[37-40]或保護性生境[41]的其它動植物。因此，特定區(qū)域內(nèi)有孔團水虱分布產(chǎn)生的影響往往是群落范圍內(nèi)的。樹木質(zhì)量上的差異，如根系結(jié)構(gòu)（例如根莖、根須）、根的滲透性、含水量、洞穴的完整性或化學性質(zhì)，可能使一些紅樹林群叢不適于有孔團水虱的居住。如上文1.2 所提到的，泥質(zhì)基底、平均水位以下、向水面的紅樹林根系易遭受有孔團水虱的侵蝕，易造成紅樹林的萎縮；根據(jù)有孔團水虱秋天數(shù)量最高可推斷出其對紅樹林的危害在秋天較大。

在佛羅里達有孔團水虱通過蛀孔于紅樹支柱根、氣生根和胚軸等，引起大量紅樹植物倒伏，造成紅樹林的大面積的萎縮，并嚴重影響著紅樹林的擴張[9]。近年來國內(nèi)紅樹林遭到有孔團水虱和光背團水虱的侵擾。2013 年海南東寨港紅樹林保護區(qū)內(nèi)團水虱的危害面積達33.3 hm2，死亡面積為5.39 hm2，100 多萬株紅樹消失[42]。在廣西北海草頭村和銀灘遭受有孔團水虱破壞的紅樹林面積為2.33 hm2，死亡面積0.50 hm2[2]。

有孔團水虱蛀孔活動產(chǎn)生的有利影響和有害影響均有報道。有人提出其蛀孔活動會增加氣生根的旁側(cè)分支發(fā)育而有利于紅樹生存[34]；但這一觀點遭到懷疑，有孔團水虱對紅樹植物生長速率的影響較大，其根系凈產(chǎn)量比未蛀孔根的低62%[43]。在紅樹林中，蛀孔活動會導致氣生根組織受損，有利于有害真菌的侵入，進而使氣生根遭受更大的損傷[44]。

3.2 紅樹林對團水虱響應

紅樹經(jīng)由受傷部位周圍組織新生眾多側(cè)根把能量分流，或者通過修復取代受傷根系組織[34]，從而對蛀孔所引起的組織損傷做出響應[45]。紅樹對蛀孔最普遍的反饋是修復空的蛀孔，99%的氣生根與66%的蛀孔有被修復的跡象，產(chǎn)生側(cè)生根的頻率（32%）較低[46]。在坦帕海灣上灣、安娜瑪麗亞島和威登島的調(diào)查結(jié)果顯示57%～82%的被蛀氣生根蛀孔具修復現(xiàn)象，而產(chǎn)生側(cè)根的現(xiàn)象同樣是比較少見（13%～25%）。但產(chǎn)生側(cè)根與蛀孔修復之間并不相互排斥，在每個新生側(cè)根過程中都伴隨著蛀孔修復產(chǎn)生。結(jié)果表明紅樹對損害最普遍的響應是修復組織而不是產(chǎn)生新組織[46]。

4 團水虱的天敵生物

某些海綿和海鞘對有孔團水虱來說是有毒生物。許多海綿（包括苔海綿和蜂海綿）和一些海鞘能夠產(chǎn)生多種結(jié)構(gòu)防御系統(tǒng)[47]和化感物質(zhì)[48-51]，這些化感物質(zhì)對有孔團水虱等多種海洋生物都具有較強毒性。如果等足類動物無法穿透這類體表寄生生物，或者體表寄生生物使紅樹林根部隱藏起來，那么這些海綿和海鞘類可作為物理屏障來阻止等足類動物的定殖。相比于未被附著的雙殼貝類，被海綿和海鞘所覆蓋的牡蠣[52]和蛤[53]更少被捕食，有助于寄主的隱蔽。

常見的具殼表棲生物能夠阻止等足類甲殼動物危害大西洋西側(cè)紅樹林幼根。當表棲生物或天敵豐度不高時，等足類動物嚴重危害紅樹林根系。在伯利茲南部沿岸河口處，有孔團水虱對紅樹林氣生根破壞約達到了100%[33]。這些河口的紅樹林里缺乏淺海底棲動物，等足類動物的天敵鮮少。表棲生物與濾食動物之間復雜的相互作用關(guān)系也成為紅樹林生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)持久性的重要決定因素。

在團水虱危害程度不同的紅樹林中，支柱根上的污損生物無明顯差異，且在其他生物附著或危害后，團水虱可以迅速地在新根上定殖[31]。有學者建議采用牡蠣、藤壺阻止等足類動物的定殖[5]，但牡蠣、藤壺同時會對根系造成損傷[6]。

Perry 發(fā)現(xiàn)，腹足類如蟹守螺（Cerithium sp.）、波褶巖螺（Thais kiosquiformis）、Morula lugubris和寄居蟹（Clibanarius panamensis）均可捕食有孔團水虱，能夠減少后者對紅樹林0～75 cm 高度的根系的侵襲[36]。

魚類一般不捕食蛀孔中的團水虱，但能取食游泳或停留蛀孔外的團水虱；生活在紅樹樹干基部孔洞或縫隙中的鳚魚有較大機會捕食團水虱，取食試驗證實棲息在紅樹林里的底棲魚類中華烏塘鱧（Bostrichthys sinensis）能夠取食團水虱[2]，另外我們在紅樹林潮溝里的鰕虎魚腸道中也發(fā)現(xiàn)了團水虱。

研究人員還提出了食肉?？ㄟ^捕食有孔團水虱從而防止其侵襲紅樹林根系的假設(shè)[33]。然而該團隊在?？哪c道中并未發(fā)現(xiàn)有孔團水虱的殘體，并且在控制投喂實驗中?？苁硤F水虱[33]。因此布朗?？麩o法避免根系免受有孔團水虱的侵襲。

捕食行為雖然可以影響物種的分布，但不同于紅樹林根系體表的污損生物（如藤壺和腹足類），有孔團水虱居住在洞穴中，且不存在易受攻擊的浮游階段，只在掘洞前期才易被捕食，這大大減少暴露給捕食者的幾率。僅一個潮汐周期有孔團水虱就可挖出一個較深的洞穴，在此過程中僅其背部暴露于外[31]。到目前為止沒有文獻記錄有以有孔團水虱為主要食物的專一捕食者，因而捕食壓力的重要性仍受到質(zhì)疑[31]。

5 團水虱的控制

有孔團水虱無浮游幼體階段，其整個生活史幾乎全部在洞穴中度過，加之其天敵較少，這些導致有孔團水虱的有效防治途徑較為匱乏。

國外關(guān)于團水虱防治的研究較少。Cragg 團隊提出化學處理和防腐劑會影響等足類動物的定殖[23]。Huynh 等表明擬除蟲菊酯類殺蟲劑對等足類動物是有害的[54]。Roshaven 發(fā)現(xiàn)，極端高溫和極高鹽度的單獨或組合使用都可限制成年有孔團水虱的生存[55]。經(jīng)銅鉻砷或雜酚油表層涂層處理的木材，可以有效控制咀蟲，在某些情況下也可以有效控制蛀木水虱和團水虱。團水虱的種群數(shù)量控制和健康的紅樹林群落可能是控制它們的關(guān)鍵。

我國防治研究相對較多。2013 年以來，海南東寨港紅樹林保護區(qū)團水虱爆發(fā)成災后，部分科研單位相繼開展了紅樹林團水虱的防治研究工作，進行了有意義的技術(shù)探索并陸續(xù)申請了有關(guān)的發(fā)明專利（表2），積累了一定的防治經(jīng)驗。

當前的團水虱防治專利主要集中在團水虱生物體的滅殺上，需要每木處理，不便操作、成本較高；防治技術(shù)手段不能從根本上解決團水虱的危害問題，對當?shù)丶t樹林生態(tài)環(huán)境也存在著一些不利的影響，因而需要繼續(xù)研究探索更高效、環(huán)保的技術(shù)手段。

造成紅樹林團水虱災害爆發(fā)原因是多方面的，通過研究尋找共性規(guī)律，揭示團水虱爆發(fā)的機理，為團水虱的科學治理提供科學基礎(chǔ)；將團水虱監(jiān)測納入紅樹林生態(tài)監(jiān)測體系中，鑒于其巨大的破壞作用，迫切需要研發(fā)紅樹林團水虱的災害預警技術(shù)；重視團水虱災后的紅樹林恢復重建，一方面需要通過人工造林恢復紅樹林的種群數(shù)量，另一方面是對大量受損退化紅樹植株的復狀撫育。

團水虱個體較小，各種類的形態(tài)類似，體色容易受環(huán)境影響而有所不同，急需通過分子生物學的方法，通過基因測定加強有孔團水虱的鑒定，物種間的變異的研究。

表2 國內(nèi)關(guān)于紅樹林團水虱防治的相關(guān)專利申請Table 2 Related patent application for the control of mangrove Sphaeroma sp.in China

有孔團水虱的爆發(fā)與紅樹林周邊環(huán)境密切相關(guān)，指向性強，易于觀測，是衡量紅樹林生態(tài)系統(tǒng)是否健康的重要指標。此外，由于團水虱鏈接了環(huán)境改變—紅樹林退化—紅樹林生態(tài)系統(tǒng)崩潰，因此在方法論上有孔團水虱是一個研究生態(tài)環(huán)境改變與自然生態(tài)系統(tǒng)演化關(guān)系的自然模板。