孫楠， 劉晨陽， KONGKASAWAT Jittima， AYUTHAVEL Kalaimani，TUN Nay Lin， AWASTHI Balram， 權(quán)銳昌*， 劉澤華

(1.青海師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，西寧810008； 2. 中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園綜合保護(hù)中心，云南西雙版納666303；3.泰國納柯運(yùn)河野生動(dòng)物保護(hù)區(qū)，泰國拉農(nóng)府85120； 4. 印度馬伊拉杜圖賴大學(xué)動(dòng)物學(xué)和野生生物學(xué)系，印度泰米爾納德邦609305； 5.中國科學(xué)院昆明植物研究所，昆明650201； 6. 尼泊爾特里布萬大學(xué)動(dòng)物學(xué)系，尼泊爾加德滿都10400)

生態(tài)位分化是經(jīng)典物種共存理論的核心，被認(rèn)為是減少競(jìng)爭(zhēng)和促進(jìn)共存的穩(wěn)定機(jī)制(Lettenetal.，2017)。Cáceres和Machado(2013)認(rèn)為能夠同域分布的近緣物種應(yīng)該具有很強(qiáng)的選擇性，并至少在一個(gè)生態(tài)維度上有所分化才能實(shí)現(xiàn)穩(wěn)定共存。巢址選擇是鳥類在長(zhǎng)期演化和適應(yīng)過程中形成的最有利于生存和繁殖的行為過程(Hanane & Yassin，2017)。影響鳥類巢址選擇的因素很多，如營巢樹特征、地形、隱蔽性、光、食物、水源、人類干擾，以及種間和種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)等(高瑋等，2003；劉強(qiáng)等，2018)。對(duì)于同域分布的鳥類，關(guān)系越近，其對(duì)生態(tài)環(huán)境的基本需要越相似，對(duì)巢址的選擇也越相似，因此越容易發(fā)生競(jìng)爭(zhēng)(汪青雄等，2012；黃秋麗等，2015)。

斑文鳥Lonchurapunctulata和白腰文鳥L.striata均為小型雀形目Passeriformes鳥類。作為近緣物種，二者營巢習(xí)性相似且繁殖季節(jié)重疊(約翰·馬敬能等，2000)。目前，關(guān)于2種文鳥的研究均以單一物種為研究對(duì)象，主要集中在各自的繁殖生態(tài)學(xué)和巢址選擇方面。白腰文鳥在繁殖期喜食水綿屬Spirogyra藻類(Avery，1980)，因此水及食物來源為其重要的巢址選擇特征因子(章敬旗等，2005；邵明勤等，2016)，營巢樹種類及高度對(duì)其巢址選擇的貢獻(xiàn)率最高(章敬旗等，2005)，并表現(xiàn)出對(duì)桂花Osmanthusfragrans的偏好(郭宗明等，2005；邵明勤等，2016)。斑文鳥對(duì)營巢樹的安全性要求很高，且在不同生境下的選擇不同，如在森林中將巢建在冠層外的刺狀樹上(Gokula，2001)，而在城鎮(zhèn)等人為干擾較大的生境中則偏好在樹葉濃密且多刺的樹冠內(nèi)筑巢(Sharmaetal.，2004)。本研究對(duì)斑文鳥和白腰文鳥在共存區(qū)域中的巢址特征進(jìn)行比較，為深入探討近緣鳥類物種的共存和巢址選擇上的生態(tài)位分化機(jī)制提供理論依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)域概況

中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園(簡(jiǎn)稱“版納植物園”)位于云南省最南端，占地11.25 km2，是我國面積最大、收集物種最豐富的植物園，并于2011年被評(píng)為國家5A級(jí)旅游景區(qū)，年游客量達(dá)75萬人次(中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園，2017)。大量外來樹種的引進(jìn)和旅游活動(dòng)帶來的人為影響將版納植物園塑造成為一個(gè)全新的鳥類棲息地，有利于驗(yàn)證2種文鳥是否對(duì)筑巢樹種的選擇有特殊偏好，是研究同域鳥類巢址選擇生態(tài)位分化的理想場(chǎng)所。

在向?qū)?熟悉園中幾乎所有鳥類的巢址分布)的幫助下，根據(jù)2種文鳥的集中分布地確定了3個(gè)互不相連的研究區(qū)域(圖1)：(1)百花園，面積0.12 km2，是3個(gè)研究區(qū)域中面積最大、最開闊(中間以開花灌木為主，高大的開花喬木主要分布在周圍)的區(qū)域，有多處水源，生境質(zhì)量好，種植600多種熱帶花卉，是游客活動(dòng)最多的地方；(2)百果園，面積0.02 km2，擁有熱帶、亞熱帶果樹500余種，游客較少；(3)科研中心，面積0.06 km2，以綠化樹種為主，人為干擾程度中等(數(shù)據(jù)由版納植物園園林園藝部提供)。

圖1 2種文鳥在西雙版納植物園3個(gè)研究區(qū)域中的巢址分布
Fig. 1 Distribution of the nesting trees of the 2 munias species in 3 study areas of Xishuangbanna Tropical Botanical Garden

1.2 數(shù)據(jù)采集

于2016—2017年文鳥繁殖季節(jié)(4—10月或11月上旬)的每天08∶00—17∶00在3個(gè)研究區(qū)域?qū)ふ银B巢。定位鳥巢后，根據(jù)親鳥、巢材、卵殼顏色等特征確認(rèn)巢主鳥種，并用手持GPS儀(型號(hào)為Garmin 62s，精度為3 m)記錄位置信息。巢址生境因子的測(cè)量依據(jù)Hanane和Yassin(2017)的方法，以營巢樹為中心做5 m × 5 m 的樣方，記錄7個(gè)營巢生態(tài)位維度中的15個(gè)巢址特征因子(表1)。

大多數(shù)營巢樹種可以通過標(biāo)牌進(jìn)行確認(rèn)，少數(shù)無標(biāo)牌的由版納植物園植物分類學(xué)專家鑒定到種。由于植物園本身是被羅梭江環(huán)繞的半島，且各研究區(qū)域內(nèi)均有噴水池、蓮池等水源，一般營巢樹到水源距離為20～40 m(圖1)；且園內(nèi)便于游人行走的小路很多，多數(shù)距離營巢樹10～15 m；因此，為方便統(tǒng)計(jì)，營巢樹與最近水源和道路的距離大于 50 m的均記為50 m。另外，受研究區(qū)域面積和樹木密度限制，同種或異種鳥營巢樹間距離一般不超過100 m，超過200 m的統(tǒng)一記為200 m，以減少異常值對(duì)結(jié)果的影響。

表1 巢址特征因子Table 1 The measured variables of nest-sites

注： 巢址因子代碼為參與構(gòu)建Logistic回歸模型的所有數(shù)值型因子在模型中使用的代碼； 樹種是分類變量， 不參與建模， 因此無代碼

Notes： The term codes of numeric variables were involved in the construction of logistic regression model； as classified variable， the tree species did not participate in the modeling， and has no code

1.3 數(shù)據(jù)分析

統(tǒng)計(jì)分析在R(R Studio ver. 3.5.0；R Core Team，2018)中進(jìn)行。首先對(duì)數(shù)值型因子進(jìn)行正態(tài)分布檢驗(yàn)，并對(duì)不符合的因子進(jìn)行對(duì)數(shù)變換改善其分布的正態(tài)性(Quinn & Keough，2002)。除營巢樹種(分類變量)外，其余14個(gè)特征因子(表1)均參與建立二項(xiàng)分布的廣義線性模型(generalize linear model，GLM)，擬合Logistic回歸[glm y x，family (binomial 14) link (logit)]。應(yīng)用模型選擇中的dredge函數(shù)列出優(yōu)選模型(ΔAICc<2)和影響文鳥巢址選擇差異的關(guān)鍵因子，使用并顯示重要值(該因子在所有模型中出現(xiàn)的頻率)。檢驗(yàn)2種文鳥對(duì)關(guān)鍵因子選擇的差異性時(shí)，如果數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布，使用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)；否則使用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)。使用置換檢驗(yàn)(Permutation test)分析2種文鳥在不同研究區(qū)域內(nèi)對(duì)營巢樹種選擇的差異性。營巢樹種的防御特征被進(jìn)一步分為“有刺”“枝葉緊密”和“無特征”3種類型，分析文鳥對(duì)這些特征的偏好差異。顯著性水平設(shè)置為α=0.05。

2 結(jié)果

調(diào)查期間共找到文鳥營巢樹93棵，巢124個(gè)，其中斑文鳥巢72個(gè)，白腰文鳥巢52個(gè)。2種文鳥的營巢地點(diǎn)大多沿道路兩側(cè)，且在不同研究區(qū)域的分布差異很大。百花園中的斑文鳥巢數(shù)遠(yuǎn)高于白腰文鳥巢數(shù)(57∶8)，在百果園營巢的則幾乎全是白腰文鳥(1∶17)，科研中心2種鳥巢的數(shù)量差異最小(14∶27)。

除營巢樹種外，14個(gè)數(shù)值型巢址因子的不同組合共建立134個(gè)模型，其中ΔAICc<2的模型19個(gè)，不具備唯一最優(yōu)解。前10個(gè)模型的解釋力(即DE值)均大于50%(表2)；其中，異種鳥巢最小間距、營巢樹胸徑、營巢樹與水源最近距離和巢位高度的重要值均大于0.9(即大于90%的模型都包含這4個(gè)因子)，是影響2種文鳥巢址選擇差異的關(guān)鍵因子。2種文鳥對(duì)這4個(gè)重要因子的選擇差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義或高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(表3)。

置換檢驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，2種文鳥在3個(gè)研究區(qū)域里對(duì)營巢樹種的選擇幾乎是隨機(jī)的，差異沒有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(百花園：P=0.062 6，百果園：P=1，科研中心：P=0.541)。但是它們對(duì)營巢樹種防御特征的偏好明顯不同：斑文鳥偏好將巢筑在枝條緊密的樹冠內(nèi)(z=-3.183，P<0.01)，白腰文鳥則偏好在枝干帶刺的樹木上營巢(z=3.676，P<0.01)。

表2 模型選擇最優(yōu)組合列表(前10個(gè))Table 2 Top 10 models through model selection

注： 模型中的代碼見表1

Note： The codes in models were shown in table 1

表3 斑文鳥和白腰文鳥的巢址因子參數(shù)比較Table 3 Comparison of nest variables between Lonchura punctulata and L. striata

注： 如果數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布的， 使用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)， 否則使用Mann-WhitneyU檢驗(yàn)；**P<0.01，*P<0.05

Notes： Independent-samplet-test was used when the initial data followed normal distribution， otherwise Mann-WhitneyUwas applied；**P<0.01，*P<0.05

3 討論

安全的巢址對(duì)雛鳥的繁殖成功率至關(guān)重要。近緣物種通常具有相似的基礎(chǔ)生態(tài)需求(Hill & Lein，1988；黃秋麗等，2015)。在斑文鳥和白腰文鳥同域分布且繁殖期重疊的情況下，有限的空間和資源使種間競(jìng)爭(zhēng)壓力增大，二者對(duì)不同巢址特征的偏好反映出它們?yōu)榱斯泊娑l(fā)展出不同的繁殖策略。本研究中，斑文鳥和白腰文鳥在分布模式以及巢址特征選擇上的差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，特別是在營巢生態(tài)位中的巢、營巢樹、生活資源和種間競(jìng)爭(zhēng)4個(gè)維度上均產(chǎn)生了顯著分化。

版納植物園中的斑文鳥和白腰文鳥都在道路不遠(yuǎn)處營巢，表現(xiàn)出對(duì)人為干擾的高容忍度。包括文鳥在內(nèi)的許多鳥類都偏好存在人類干擾的環(huán)境，以此來抑制捕食者的活動(dòng)強(qiáng)度，降低雛鳥的被捕食率，提高繁殖成功率(Sharmaetal.，2004)。斑文鳥的巢址分布與3個(gè)研究區(qū)域的人類干擾程度成正比，79.1%(57/72)的斑文鳥集中在游客最多的百花園營巢；19.4%(14/72)在中等干擾的科研中心，而在干擾最小的百果園只發(fā)現(xiàn)1個(gè)斑文鳥巢。白腰文鳥在人為干擾最強(qiáng)的百花園筑巢數(shù)僅為斑文鳥巢數(shù)的七分之一(8/57)，但在干擾最小的百果園里筑巢的則幾乎全是白腰文鳥。從巢址分布可以看出，斑文鳥對(duì)人為干擾的容忍度不僅比白腰文鳥更高，甚至表現(xiàn)出明顯偏好。研究認(rèn)為，種間競(jìng)爭(zhēng)會(huì)直接影響同域物種的分布(Nguyenetal.，2004；汪青雄等，2012)。因此，斑文鳥的競(jìng)爭(zhēng)力可能要高于白腰文鳥。

在同域共存的情況下，2種文鳥的巢址選擇特征會(huì)因?yàn)榉N間競(jìng)爭(zhēng)而發(fā)生分化(Nguyenetal.，2004；汪青雄等，2012)。在競(jìng)爭(zhēng)性的相互作用中，通常體型較大的物種會(huì)驅(qū)逐或排擠體型較小的姐妹種，或者使它們的種群密度降低(Rosenzweig，1966)。然而，在調(diào)查中觀察到幾次2種文鳥之間的沖突都終止于體型較小的斑文鳥發(fā)起的暴力攻擊。與白腰文鳥相比，斑文鳥通常選擇更安全(樹上位置更高)、生存空間更大(距離異種鳥巢更遠(yuǎn))、食物資源更充足便利(距離水源更近)的地方營巢。更好的營巢條件使斑文鳥在版納植物園中的繁殖成功率高于白腰文鳥(32.35% vs. 23.5%)(劉晨陽，私人通信)。斑文鳥對(duì)營巢繁殖投入更多可能是比白腰文鳥更占優(yōu)勢(shì)的主要原因。

以往的研究多對(duì)單個(gè)文鳥物種進(jìn)行觀察和分析(Gokula，2001；Sharmaetal.，2004；邵明勤等，2016)，這些研究地點(diǎn)是否存在這2種文鳥共存的現(xiàn)象尚未可知，無法同本研究的結(jié)果進(jìn)行比較。Sharma等(2004)觀察到斑文鳥在人為干擾較大的生境中偏好在多刺且枝條緊密的樹冠內(nèi)筑巢，與在版納植物園中觀察到的情況一致；然而，同樣偏好隱蔽性高的營巢樹種的白腰文鳥(章敬旗等，2005)在種間競(jìng)爭(zhēng)的壓力下對(duì)營巢樹的特征選擇則發(fā)生了變化，更多地在孤立但多刺的樹上營巢(如木棉Bombaxmalabaricum、紫荊Cercischinensis、檸檬Citruslimon等)。利用樹的性狀進(jìn)行巢位選擇研究將是一個(gè)有意義的方向，今后還需要進(jìn)行更深入的研究。

致謝：感謝AFEC-X(2017)培訓(xùn)老師對(duì)本課題提出了重要意見和建議。感謝復(fù)旦大學(xué)劉向博士在數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)方面提供的幫助。感謝中國科學(xué)院西雙版納熱帶植物園的向?qū)Ю顗?mèng)幫助尋找和辨認(rèn)文鳥鳥巢，譚運(yùn)洪老師幫助辨認(rèn)樹種，以及郗厚誠博士提供園內(nèi)植物物種名錄。