樊曉麗, 林植華

麗水學(xué)院生態(tài)學(xué)院, 麗水 323000

外來物種入侵常常極大地影響本土物種的生態(tài)系統(tǒng)功能,導(dǎo)致種群數(shù)量下降從而對生物多樣性構(gòu)成重大威脅[1- 4]。克氏原螯蝦(Procambarusclarkii)俗稱小龍蝦,原產(chǎn)于美國南部和墨西哥北部,國外稱之為紅沼澤螯蝦(Red swamp crayfish),目前它已被作為一種重要的水產(chǎn)經(jīng)濟(jì)資源物種擴(kuò)散到世界各地[5- 6]。我國于1929年由日本引進(jìn),現(xiàn)已在十幾個(gè)省市的河流、池塘、溝渠、水田等水體中形成野外種群,在部分地區(qū)已成為優(yōu)勢種[7]。已有研究表明,克氏原螯蝦的入侵對本土的水生植物、無脊椎動(dòng)物等生存造成了極大威脅,顯著降低引入地的生物多樣性,成為著名的入侵物種之一[8-10]。該物種通過直接捕食兩棲類卵和幼體,降低兩棲類幼體活動(dòng)水平、改變成體的繁殖行為來阻止其成功交配以及產(chǎn)卵,破壞水生植物而使兩棲類的產(chǎn)卵場受到破壞,從而造成本土兩棲類種群數(shù)量下降[8- 13]。

獵物的行為或表型可塑性可能是其適應(yīng)入侵性捕食者所導(dǎo)致的快速環(huán)境變化的關(guān)鍵機(jī)制[14- 15]。在長期的進(jìn)化過程中,許多動(dòng)物通過調(diào)節(jié)自身行為或產(chǎn)生防御性表型來躲避捕食者捕食或降低捕食壓力以保護(hù)自己免受或減少傷害的行為,這是生物體對生存環(huán)境的一種動(dòng)態(tài)適應(yīng)過程。已有研究表明,無尾兩棲類是研究捕食者誘導(dǎo)的行為與表型可塑性的最常見生物之一,兩棲類幼體既能直接感知捕食者誘導(dǎo)物,又能感知由受傷同種個(gè)體所釋放出的警報(bào)信息素來覺察捕食風(fēng)險(xiǎn)的存在[16],通過降低自身活動(dòng)水平[17- 18]、形成集群[19]、改變微生境利用[20]、改變體型與體色[21- 22]、增加尾鰭的相對高度與遠(yuǎn)端顏色[23- 26]、改變生活史[27],或者這些響應(yīng)的各種組合,來避免被察覺或攻擊其尾鰭的末端而保護(hù)其體腔內(nèi)的重要器官,從而提高其存活率降低被捕食的風(fēng)險(xiǎn)。對于入侵捕食者,許多無尾兩棲類幼體由于缺乏與入侵捕食者克氏原螯蝦的共同進(jìn)化史,故不能識別捕食信號進(jìn)而誘導(dǎo)產(chǎn)生適應(yīng)性的行為與形態(tài)響應(yīng),這是克氏原螯蝦造成全球本土兩棲類數(shù)量下降的主要原因[9, 28, 29]。但是,某些無尾兩棲類幼體經(jīng)過足夠長的共同進(jìn)化時(shí)間,已經(jīng)演化發(fā)展成先天具有覺察和避免克氏原螯蝦的能力[30- 31]。因此,學(xué)會(huì)識別入侵捕食者誘導(dǎo)物的能力對于棲息在入侵捕食者所形成的新生態(tài)環(huán)境中的兩棲類種群來說是非常關(guān)鍵。

對于無尾兩棲類來說,生活史的起點(diǎn)是受精卵,兩個(gè)關(guān)鍵生活史轉(zhuǎn)折點(diǎn)分別是幼體的孵出和變態(tài),這兩個(gè)時(shí)期均能對捕食風(fēng)險(xiǎn)表現(xiàn)出一定程度的表型可塑性響應(yīng)[32- 33]。研究表明,為了逃避被捕食無尾類往往付出提早孵化形成較小個(gè)體的即時(shí)代價(jià)[34- 37]。無尾類幼體早期發(fā)育過程中所經(jīng)歷環(huán)境條件的影響可能從生活史的一個(gè)階段延續(xù)到隨后的發(fā)育階段,即孵化階段對捕食者所表現(xiàn)出來的表型可塑響應(yīng)可能具有延滯效應(yīng)(Carry-over effects),即能影響其變態(tài)后(如大小、形態(tài)或蝌蚪期)對捕食風(fēng)險(xiǎn)誘導(dǎo)的可塑響應(yīng),具體可通過改變蝌蚪期生長率和變態(tài)時(shí)間[38- 41]。目前許多研究主要集中來自無脊椎捕食者,如水蛭(Haemopsissanguisuga)和黃蜻幼蟲(Pantalaflavescens)的捕食風(fēng)險(xiǎn)對蝌蚪到變態(tài)這一發(fā)育階段的影響[42- 43],少量的研究關(guān)注克氏原螯蝦誘導(dǎo)的無尾兩棲類孵化期的表型變異以及如何影響隨后的蝌蚪期直到變態(tài)幼蛙的形態(tài)特征及運(yùn)動(dòng)能力。

黑斑側(cè)褶蛙(Pelophylaxnigromaculatus)隸屬于兩棲綱無尾目蛙科側(cè)褶蛙屬,通常在3至6月選擇在持久性池塘邊緣產(chǎn)下卵團(tuán),受精卵被強(qiáng)黏性的卵膠膜包裹著,窩卵數(shù)約為3000—5000枚[4,44],在其繁殖水體中同時(shí)生活著捕食無尾類卵和蝌蚪的克氏原螯蝦,故其幼體往往面臨克氏原螯蝦的捕食風(fēng)險(xiǎn)。本文試圖將黑斑側(cè)褶蛙受精卵暴露于不同捕食風(fēng)險(xiǎn)條件下,探討入侵捕食者克氏原螯蝦對中國南部麗水地區(qū)黑斑側(cè)褶蛙不同發(fā)育階段幼體的表型、運(yùn)動(dòng)能力及行為的短期和長期影響,從而為無尾兩棲類的反捕食機(jī)制和生物多樣性保護(hù)提供一定的基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)動(dòng)物的采集

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)與管理

隨機(jī)取出300枚受精卵按窩別平均分配到3個(gè)塑料箱(320 mm × 210 mm × 110 mm,80 mm水深)內(nèi)。箱內(nèi)捕食風(fēng)險(xiǎn)處理方法如下：空白對照組(NP：無捕食者處理)、實(shí)驗(yàn)組1(EP1：捕食風(fēng)險(xiǎn)存在2 d)和實(shí)驗(yàn)組2(EP2：捕食風(fēng)險(xiǎn)一直存在)。為了避免克氏原螯蝦直接捕食黑斑側(cè)褶蛙受精卵(或后續(xù)實(shí)驗(yàn)中的蝌蚪),把其關(guān)在人工縫制的透明塑料網(wǎng)狀籠(直徑60 mm,網(wǎng)眼直徑1 mm)內(nèi),每48 h給籠內(nèi)的克氏原螯蝦喂食6只黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪,保證實(shí)驗(yàn)組的水體溶液中存在同種受傷個(gè)體被捕食者捕食而由皮膚釋放出的示警刺激物,以此形成捕食風(fēng)險(xiǎn)[30]。整個(gè)實(shí)驗(yàn)過程的氣候室溫度設(shè)為25 ± 1℃,光周期12L∶12D。

所有實(shí)驗(yàn)組蝌蚪在同一天從卵膠質(zhì)里孵化出來,即孵化期無明顯差異,此時(shí)孵出個(gè)體很脆弱,待其生長到第三天時(shí),從每個(gè)實(shí)驗(yàn)組隨機(jī)撈出40只蝌蚪進(jìn)行形態(tài)特征測定。將蝌蚪輕輕移入底部有標(biāo)尺的培養(yǎng)皿內(nèi),加入適量水,蝌蚪身體處于完全舒展?fàn)顟B(tài),用Sony DSC-T100數(shù)碼相機(jī)拍攝蝌蚪的俯視圖,用JmageJ 1.44p軟件測定蝌蚪的體長(吻端到泄殖腔的距離)、尾長(尾鰭基部到末端的距離)和尾肌寬(尾鰭基部肌肉的寬度)[41,45-46]。剛孵出蝌蚪常處于傾斜狀態(tài)且尾鰭發(fā)育狹窄,故無法測定尾鰭高和尾肌高。后將每個(gè)實(shí)驗(yàn)組分成4個(gè)重復(fù)組,密度設(shè)為15只/箱(2.79只/L),保持原有捕食風(fēng)險(xiǎn)繼續(xù)飼養(yǎng)。

蝌蚪飼養(yǎng)過程中,每48 h粉質(zhì)牛蛙飼料(0#,天邦牌特種水產(chǎn)配合飼料)進(jìn)行充足喂食,避免食物水平對蝌蚪發(fā)育的影響。每周用曝氣24 h后的自來水進(jìn)行完全換水,按一定順序調(diào)換塑料箱位置以減少位置形成的溫度差異影響。實(shí)驗(yàn)期間,每天觀察克氏原螯蝦和黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的存活情況,替換死亡的克氏原螯蝦個(gè)體,若黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪出現(xiàn)死亡,及時(shí)撈出后,用大小相似剪尾標(biāo)記蝌蚪個(gè)體加以補(bǔ)充以保持密度不變(補(bǔ)樣個(gè)體不進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析)。以黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪出現(xiàn)一只前肢(42期)作為變態(tài)標(biāo)志,從實(shí)驗(yàn)開始到蝌蚪出現(xiàn)一只前肢所經(jīng)歷的天數(shù)記為變態(tài)期。一旦開始出現(xiàn),每天觀察3次,將每只變態(tài)個(gè)體及時(shí)撈出,單獨(dú)編號后置于盛有水深為5 mm的塑料杯內(nèi),杯口用網(wǎng)眼為1 mm的網(wǎng)布封住,避免幼蛙逃逸,待其尾部完全消失[46]。實(shí)驗(yàn)結(jié)束后,所有剩余蝌蚪和幼蛙放回到采集水體中。

1.2.1黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳能力與形態(tài)測定

第30天,通過水迷宮視頻跟蹤分析系統(tǒng)(Morris型,安徽正華生物儀器設(shè)備有限公司)檢測不同實(shí)驗(yàn)組黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳能力。測試時(shí),每只蝌蚪在游泳池內(nèi)(水溫約為25 ℃)適應(yīng)1 min后,用柳樹枝條輕觸黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪尾鰭基部使其快速游動(dòng),記錄黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪在1 min內(nèi)的疾游速(mm/s)、平均游速(mm/s)和總路程(mm)。運(yùn)動(dòng)測定后,拍攝蝌蚪俯視圖、側(cè)面圖測定其體長和尾長,用JmageJ 1.44p軟件測定蝌蚪的尾鰭高(尾鰭最高處的長度)和尾肌高(尾鰭基部肌肉的高度)[41]。

1.2.2黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的反捕食行為觀察

為了檢測捕食風(fēng)險(xiǎn)克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪活動(dòng)水平的影響,每隔10天采取瞬間觀察法記錄不同實(shí)驗(yàn)組內(nèi)的蝌蚪行為,具體時(shí)間為4月1日、4月11日、4月21日、5月1日和5月11日。在30 min內(nèi)每5 min記錄黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪在水體中的活動(dòng)狀況,當(dāng)蝌蚪處于游動(dòng)、擺尾和攝食時(shí)被認(rèn)為處于活躍(游泳)狀態(tài)[18]。實(shí)驗(yàn)操作時(shí)觀察者安靜坐在一側(cè),保持安靜且不隨意走動(dòng),避免人為影響蝌蚪的活動(dòng)。

1.2.3黑斑側(cè)褶蛙幼蛙的跳躍能力與形態(tài)測定

每只黑斑側(cè)褶幼蛙在室內(nèi)(25 ± 1℃)內(nèi)適應(yīng)10—15 min后,將其放入1%的綠色食用色素溶液中浸濕其四肢,撈出后置于鋪有白色紗布的地面上,用柳樹枝條輕觸其尾桿骨來刺激其跳躍,至少讓每只幼蛙跳躍10次以上。通過涂料痕跡來確定跳躍長度,從上一個(gè)后肢印跡的末端到下一個(gè)后肢印跡的末端之間的距離為一個(gè)跳躍,測量出最長三次的跳躍距離(± 0.01 cm),求出平均值[46]。運(yùn)動(dòng)測定后,通過輕輕按壓幼蛙腹部使膀胱內(nèi)尿液排空,用吸水紙吸干其體表水分,用Sartorius分析天平稱取體重(± 0.0001 g),數(shù)顯游標(biāo)卡尺(± 0.01 mm)測定幼蛙體長(從吻端到尾桿骨之間的距離)[46]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

用Statistica統(tǒng)計(jì)軟件包完成所有數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析。統(tǒng)計(jì)分析前,檢驗(yàn)數(shù)據(jù)正態(tài)性(Kolmogorov-Smirnov test)和方差同質(zhì)性(F-max test)。經(jīng)檢驗(yàn),數(shù)據(jù)無需轉(zhuǎn)換符合參數(shù)統(tǒng)計(jì)的條件。用單因素方差分析(One-way ANOVA)、單因素多變量方差分析(One-way MANOVA)、兩因素方差分析(Two-way ANOVA)及后續(xù)的Tukey′s檢驗(yàn)、線性回歸等處理和比較相應(yīng)的數(shù)據(jù)。描述性統(tǒng)計(jì)值用平均值 ± 標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean ± SE)表示,顯著性水平設(shè)置為α= 0.05。

2 結(jié)果

2.1 克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙剛孵出蝌蚪形態(tài)特征的影響

有捕食者和無捕食者處理下的黑斑側(cè)褶蛙剛孵出蝌蚪形態(tài)特征的統(tǒng)計(jì)性描述見圖1。One-way ANOVA結(jié)果表明,有無捕食者條件下黑斑側(cè)褶蛙孵出蝌蚪的形態(tài)差異顯著(Wilks λ=0.48,df=6, 76,P<0.0001)。進(jìn)一步的Tukey′s test表明,捕食者長期存在條件下黑斑側(cè)褶蛙孵出蝌蚪的體長、尾長和尾肌寬均顯著短于無捕食者的空白對照組和捕食者僅存在2 d的實(shí)驗(yàn)組(P<0.001),無捕食者、捕食者僅存在2 d的實(shí)驗(yàn)組之間的剛孵出蝌蚪體長差異顯著(P<0.001),但尾長和尾肌寬差異不顯著(P>0.05,圖1)。

圖1 有無捕食者處理下,黑斑側(cè)褶蛙剛孵出蝌蚪的形態(tài)特征Fig.1 Morphological characteristics of Pelophylax nigromaculata hatchlings under the presence and absence of predatorsNP表示無捕食者,EP1：捕食者處理2 d,EP2：捕食者一直處理,圖中數(shù)據(jù)用平均值 標(biāo)準(zhǔn)誤(范圍)表示,小寫字母表示組間差異顯著,a>b>c

2.2 克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪游泳能力與形態(tài)特征的影響

有捕食者和無捕食者處理下的黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪游泳能力的統(tǒng)計(jì)性描述見圖2。One-way MANOVA結(jié)果表明,有無捕食者條件下黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳能力組間差異顯著(Wilks λ=0.79,df=6, 320,P<0.0001)。進(jìn)一步的Tukey′s test表明,長期捕食者存在條件下黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳總路程和平均游速均顯著小于無捕食者和捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組(P<0.001),無捕食者和捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組之間差異不顯著(P>0.05)。疾游速的組間差異不顯著(P=0.265,圖2)。One-way ANOVA結(jié)果表明,運(yùn)動(dòng)能力所檢測的黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪體長、尾長、尾鰭高、尾肌高的組間差異均不顯著(P>0.05)。

圖2 有無捕食者處理下,黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳能力Fig.2 Swimming ability of Pelophylax nigromaculata tadpoles under the presence and absence of predators

圖3 有無捕食者處理下黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的活動(dòng)狀態(tài) Fig.3 Active state of Pelophylax nigromaculata tadpoles under the presence and absence of predators

2.3 克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪活動(dòng)狀態(tài)的影響

不同時(shí)間所測試蝌蚪活動(dòng)狀態(tài)的兩因素方差分析(Two-way ANOVA)結(jié)果表明,測試時(shí)間(F4,44=6.98,P<0.001)、捕食者設(shè)置(F2,44=22.89,P<0.001)和兩因素的相互作用(F8,44=2.98,P<0.009)均顯著影響蝌蚪的活動(dòng)頻次(圖3)。不同實(shí)驗(yàn)時(shí)間,長期捕食者存在實(shí)驗(yàn)組蝌蚪活動(dòng)頻次均小于無捕食者和捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組。無捕食者實(shí)驗(yàn)組蝌蚪的活動(dòng)頻次前期高于捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組,后期低于捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組。以檢測的時(shí)間序號為自變量(1—6),以與對照組的比值為因變量的線性回歸分析結(jié)果顯示,捕食者存在2 d實(shí)驗(yàn)組蝌蚪活動(dòng)頻次與檢測時(shí)間相關(guān)不顯著(r=0.52,F1, 4=1.48,P=0.291),長期捕食者存在實(shí)驗(yàn)組蝌蚪活動(dòng)頻次與檢測時(shí)間呈顯著的正相關(guān)(r=0.82,F1, 4=8.21,P=0.046)。

2.4 克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的變態(tài)時(shí)間、大小和幼蛙跳躍能力的影響

有捕食者和無捕食者處理下的黑斑側(cè)褶蛙變態(tài)個(gè)體形態(tài)特征的統(tǒng)計(jì)性描述見圖4。單因素多變量方差分析(One-way MANOVA)結(jié)果表明,有無捕食者條件下黑斑側(cè)褶蛙的變態(tài)時(shí)間、體長和體重、跳躍距離差異顯著(Wilksλ=0.87,df=8, 240,P<0.05),Tukey′s test表明,無捕食者和捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組黑斑側(cè)褶幼蛙的體長和體重均顯著小于有捕食者存在的情況(P<0.001),無捕食者和捕食者存在2 d的實(shí)驗(yàn)組黑斑側(cè)褶幼蛙的體長和體重之間差異不顯著(P>0.05),而變態(tài)時(shí)間和幼蛙跳躍距離組間差異不顯著(P> 0.05,圖4)。

圖4 有無捕食者處理下黑斑側(cè)褶幼蛙的變態(tài)特征和跳躍能力Fig.4 Metamorphotic characteristics and jumping ability of Pelophylax nigromaculata juvenile under the presence and absence of predators

3 討論

3.1 黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪對克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)的行為響應(yīng)

捕食作用是獵物行為的重要選擇壓力,行為可塑性在捕食者與獵物的交互過程中發(fā)揮了決定性作用,行為的協(xié)同進(jìn)化對于本土獵物響應(yīng)入侵捕食者威脅的適應(yīng)性顯得尤為重要[30]。降低活動(dòng)水平是棲息在水中的無尾類蝌蚪減少被捕食的最有效行為響應(yīng)之一[18,19,47- 48]。本實(shí)驗(yàn)過程中,黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪能識別外來捕食者克氏原螯蝦同種個(gè)體示警誘導(dǎo)物而適應(yīng)性地降低活動(dòng)水平(圖3),無論示警誘導(dǎo)物是短暫還是持久接觸,即克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)的存在顯著抑制了黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的活動(dòng)水平,這與已有大多數(shù)研究是一致的[17- 18]。例如,西方鏟足蟾蜍(Pelobatescultripes)蝌蚪學(xué)會(huì)識別來自入侵捕食者克氏原螯蝦的化學(xué)誘導(dǎo)物,且相應(yīng)地降低活動(dòng)水平[31]。位于葡萄牙西南部的5種蝌蚪(Hylameridionalis、Hylaarborea、BufoBufo、Discoglossusgalganoi、Alytescisternasii)在克氏原螯蝦存在時(shí)同樣發(fā)生降低活動(dòng)水平或空間回避行為[30]。類似的行為可塑性也發(fā)生在兩棲類幼體對其他入侵捕食者的行為反應(yīng)[47]。雖然大多數(shù)研究是在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)進(jìn)行的,但是對同種受傷個(gè)體示警誘導(dǎo)物的反應(yīng)也很可能發(fā)生在野外生境中[48]?？耸显r進(jìn)入我國近90年,對于春季繁殖的黑斑側(cè)褶蛙來說,或許已經(jīng)有足夠長的進(jìn)化時(shí)間,兩棲類幼體對入侵捕食者的行為響應(yīng)(在數(shù)十年內(nèi))比形態(tài)響應(yīng)(可能需數(shù)百或數(shù)千年)進(jìn)化可能更快些[29]。已有研究表明,Pelophylaxperezi蝌蚪從與受攻擊同種個(gè)體的示警物質(zhì)的接觸中學(xué)會(huì)識別新的捕食者,對新的捕食風(fēng)險(xiǎn)發(fā)生行為響應(yīng),且能連續(xù)9天記住這些關(guān)系[49- 50]。因此,行為可塑性有助于降低黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪受到外來捕食者克氏原螯蝦的傷害和緩解入侵物種對本土自然種群的影響。

3.2 黑斑側(cè)褶蛙幼體對克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)的表型響應(yīng)

捕食風(fēng)險(xiǎn)對無尾兩棲類胚胎發(fā)育的直接影響是改變孵出個(gè)體的表型。本研究結(jié)果表明,當(dāng)長期存在克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)時(shí),黑斑側(cè)褶蛙孵出蝌蚪的體長、尾長和尾肌寬均顯著小于無捕食者的空白對照組和捕食者僅存在2 d的實(shí)驗(yàn)組,這與已有大多數(shù)研究結(jié)果是一致的。例如,在捕食者水蛭(Haemopsissanguisuga)或潛水甲蟲(Dytiscusmarginalis)存在的情況下,Ranatemporaria均孵化成體長較小且尾鰭較短而深的蝌蚪[42,51]。類似地,三刺魚(Gasterosteusaculeatus)可誘導(dǎo)Ranaarvalis和R.temporaria孵化成較短尾鰭的蝌蚪[16]。

變態(tài)時(shí)間與大小是生活史復(fù)雜的無尾類的兩個(gè)重要適合度成分。大多數(shù)研究表明,無尾類蝌蚪往往通過加快發(fā)育(縮短變態(tài)時(shí)間)或降低生長率(即產(chǎn)生較小變態(tài)個(gè)體)來響應(yīng)捕食風(fēng)險(xiǎn)的存在[52]。無尾類蝌蚪在權(quán)衡捕食風(fēng)險(xiǎn)代價(jià)時(shí),往往采取降低活動(dòng)水平來逃避捕食者,從而導(dǎo)致在時(shí)空上限制了覓食活動(dòng),大大減少了對其生長的能量投入[53]。本研究表明,來自克氏原螯蝦的捕食風(fēng)險(xiǎn)并沒有對黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的變態(tài)時(shí)間產(chǎn)生顯著影響,這與R.temporaria蝌蚪的變態(tài)時(shí)間也不受捕食者影響的結(jié)果一致[42]。無尾類孵化期對捕食風(fēng)險(xiǎn)產(chǎn)生的表型可塑性響應(yīng)能對變態(tài)表型產(chǎn)生延滯效應(yīng),比如,在捕食者潛水甲蟲存在下R.temporaria發(fā)育成體長較短的幼蛙[42]。感到意外的是,本實(shí)驗(yàn)與克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)不存在或短暫存在相比而言,捕食風(fēng)險(xiǎn)長期存在下的黑斑側(cè)褶幼蛙的體長和體重反而更大些。可能的原因包括：(1)從生理角度看,無尾類個(gè)體發(fā)育早期所經(jīng)歷的不利環(huán)境條件產(chǎn)生的不良影響通過隨后發(fā)育后期階段的補(bǔ)償性生長來抵消[54- 55]；(2)從行為角度來看,當(dāng)存在捕食者克氏原螯蝦化學(xué)信號時(shí),黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪采取降低活動(dòng)水平策略,在充分喂食條件下,更多的能量用于生長,行為可塑性的動(dòng)態(tài)進(jìn)化似乎對本土兩棲類適應(yīng)外來捕食者起著決定性作用[56]；(3)從整個(gè)實(shí)驗(yàn)過程來看,捕食風(fēng)險(xiǎn)長期存在組黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的相對活動(dòng)水平與實(shí)驗(yàn)時(shí)間呈顯著正相關(guān),這表明黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的活動(dòng)水平隨著生長時(shí)間的向后推進(jìn)而變得越強(qiáng)烈,可能是由于不斷長大的蝌蚪個(gè)體重新評估了來自籠內(nèi)的捕食風(fēng)險(xiǎn)信號,打破了最初由捕食風(fēng)險(xiǎn)導(dǎo)致的覓食活動(dòng)的時(shí)空限制,從而形成較大的變態(tài)個(gè)體。因此,入侵捕食者克氏原螯蝦對黑斑側(cè)褶蛙幼體表型的長期影響是復(fù)雜可變的。

3.3 黑斑側(cè)褶蛙幼體對克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)的運(yùn)動(dòng)能力響應(yīng)

孵化階段對捕食風(fēng)險(xiǎn)的表型可塑響應(yīng)可能會(huì)延續(xù)影響到后期生長階段個(gè)體的運(yùn)動(dòng)性能[54]。本研究結(jié)果表明,克氏原螯蝦捕食風(fēng)險(xiǎn)的長期存在顯著抑制了黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪的游泳能力,主要表現(xiàn)在游泳耐力方面(包括游泳總路程和平均游速),而非疾游速(圖2)?？耸显r被認(rèn)為是積極追逐型捕食者,故處于活躍狀態(tài)下的蝌蚪比不活躍狀態(tài)下遭受被捕食風(fēng)險(xiǎn)相對小些[29]。這表明黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪能在運(yùn)動(dòng)能力上對克氏原螯蝦的捕食方式作出適應(yīng)性響應(yīng)。另外,來自克氏原螯蝦的捕食風(fēng)險(xiǎn)對黑斑側(cè)褶蛙變態(tài)幼蛙跳躍能力不產(chǎn)生影響,這與已有研究結(jié)果一致。例如,與歐洲醫(yī)蛭(H.sanguisuga)一同飼養(yǎng)的R.temporaria蝌蚪發(fā)育成較小的幼蛙,但并不影響幼蛙的跳躍能力[42]。也有研究表明,捕食風(fēng)險(xiǎn)造成的無尾類孵出幼體表型變異降低幼蛙的運(yùn)動(dòng)能力[51]。

本研究表明了黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪能夠感知來自入侵捕食者克氏原螯蝦的捕食風(fēng)險(xiǎn),誘導(dǎo)產(chǎn)生較小的孵出個(gè)體、蝌蚪較低的活動(dòng)水平,但這種不足可通過后期補(bǔ)償生長,不影響進(jìn)入陸地生境的變態(tài)個(gè)體的表型與運(yùn)動(dòng)能力。據(jù)此可推測,黑斑側(cè)褶蛙蝌蚪這種識別能力和適應(yīng)性響應(yīng)可能有助于緩解外來捕食者克氏原螯蝦對其自然種群的影響。

致謝：符曉雯、吳飛玲參與實(shí)驗(yàn)動(dòng)物的管理、行為觀察、形態(tài)特征和運(yùn)動(dòng)能力的測定。