耿倩倩 陳 晶 李鴻妹 楊茹君 張永雨

溫度對滸苔降解過程中溶解有機物釋放及其組成的影響*

耿倩倩1,2陳 晶2李鴻妹2①楊茹君1①張永雨2

(1. 中國海洋大學化學化工學院 青島 266100；2. 中國科學院青島生物能源與過程研究所 中國科學院生物燃料重點實驗室 山東省能源生物遺傳資源重點實驗室 青島 266101)

2007~2019年滸苔()綠潮在我國南黃海連續(xù)13年大規(guī)模暴發(fā)，每年上百萬噸滸苔來不及打撈而沉降至海底。在滸苔綠潮消亡期，大量來不及打撈的滸苔藻體在微生物降解作用下釋放豐富的碳、氮等生源要素。本研究探討了溫度對滸苔降解向水體釋放溶解有機物(主要包括溶解有機碳和溶解有機氮)及其組成的影響。結果顯示，不同溫度(15℃、20℃和25℃)對0~7 d滸苔降解過程中溶解有機碳(DOC)的釋放有顯著影響(<0.05)：20℃條件下，DOC濃度顯著高于15℃和25℃條件下，而7~30 d不同溫度下水體的DOC濃度沒有顯著差異(>0.05)。對于溶解有機氮(DON)而言，溫度對0~7 d滸苔釋放DON的影響不顯著(>0.05)，而7~30 d不同溫度下，DON濃度呈現顯著差異。其中，25℃條件下，DON濃度顯著低于15℃和20℃(<0.05)，這主要是由于在實驗中后期，微生物將滸苔釋放的DON部分轉化為無機氮形式，而25℃條件下，微生物豐度較高，進而導致較多的DON發(fā)生轉化。另外，利用三維熒光光譜—平行因子分析技術(EEMs-PARAFAC)對滸苔降解過程中熒光溶解有機物(FDOM)的組成和熒光特性進行探究，共鑒別出3個熒光組分：類色氨酸組分(C1和C2)和類腐殖質組分(C3)。不同溫度下，3個組分的相對含量表明，溫度對FDOM的組成并沒有顯著影響(>0.05)，而對C2和C3組分的熒光強度具有顯著影響(<0.05)，這可能由不同溫度下微生物的分解速率不同所導致。

滸苔；降解；溶解有機物；溫度；平行因子分析

2007年以來，中國黃海連續(xù)13年暴發(fā)以滸苔()為肇事藻種的綠潮災害，對該海域和沿岸地區(qū)的生態(tài)環(huán)境、濱海景觀、旅游和海水養(yǎng)殖業(yè)造成了嚴重影響(Li, 2017; Liu, 2016; Zhou, 2015）。盡管滸苔藻體自身對于人和海洋動物是無毒的，但滸苔大面積覆蓋在沿岸表層水體會阻礙光照并且消耗水中的氧氣，對水質和當地的生態(tài)系統(tǒng)造成惡劣影響，尤其對底棲生物群落(Liu, 2010; Zhang, 2017; 夏斌等, 2009)。

王宗靈等(2018)研究表明，每年暴發(fā)的滸苔并不能全部被打撈起來()，均有超過百萬噸的滸苔來不及打撈而沉降到海平面以下(Zhou, 2015)。在綠潮消亡階段，來不及打撈的滸苔在微生物降解作用下，向海水中釋放大量的溶解有機物(DOM)(Zhang, 2017)。Duarte等(2017)研究表明，大藻降解是近海DOM的重要來源之一。溫度是控制河口植物和海洋藻類降解的重要因素(Lemley, 2014; Carpenter, 1979; Best, 1990; Kotta, 2010)。Valiela等(1985)指出，水溫顯著影響鹽沼澤生態(tài)系統(tǒng)的降解過程；L?nborg等(2018)指出，海洋溫度的升高將會影響生物可利用性較低的溶解有機碳(DOC)的微生物降解。

近年來，科研人員對滸苔綠潮的成因和起源、發(fā)生發(fā)展過程以及滸苔的生理生態(tài)特點等進行了廣泛研究(Li, 2016、2017; Wang, 2015)，但針對滸苔在微生物作用下降解釋放有機碳、氮的動態(tài)變化以及DOM組成的研究相對較少。本研究針對滸苔衰亡過程，研究不同溫度對滸苔降解釋放DOC、氮及其組成的影響，以期初步反映滸苔釋放DOC、溶解有機氮(DON)動態(tài)變化過程以及溫度對熒光溶解有機物(FDOM)組成的影響，為綠潮的治理和受綠潮影響海域的生態(tài)修復提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

實驗所用滸苔于2017年7月采自山東青島沿岸海域，現場用海水沖洗數遍，帶回實驗室儲存于4℃冰箱。實驗前用高壓滅菌后的海水清洗滸苔，然后加入0.5 mg/ml的二氧化鍺溶液抑制硅藻的生長，并加入0.5%卡那霉素殺菌(Li, 2016)。處理之后的滸苔仍呈鮮綠色，此時滸苔仍然存活。

1.2 實驗設計

將0.2 g處理后的滸苔(濕重)加入3 L玻璃燒瓶中，然后加入2 L過濾(2 μm)海水，密封瓶口，置于3個不同溫度(15℃、20℃和25℃)的光照培養(yǎng)箱中，每個溫度條件設置2個平行樣，黑暗條件培養(yǎng)30 d。于第0、1、3、5、7、15、20、25、30天取樣。衰亡的滸苔在海流作用下經歷不同水溫的海層進而沉入海底，滸苔綠潮在7~8月開始消亡也即是水溫較高的夏季，一直持續(xù)到每年的11~12月也即是水溫較低的秋季，對滸苔大量聚集海域的影響時間會更長(丁月旻, 2014)。搜集文獻資料(辛明, 2011; 胡瑩英, 2013; 孫濤, 2014)總結出，南黃海夏季和秋季表、底的水溫分別約為25℃(表層)、14℃(底層)和18℃(表層)、14℃(底層)，因此，本研究設置15℃、20℃和25℃共3個溫度。

取樣前充分搖勻玻璃燒瓶，靜置約5 min后，用移液管移取上層水樣于小燒杯中，充分搖勻。取1.8 ml未過濾水樣用于微生物豐度分析，加入戊二醛固定(終濃度為0.5%)，液氮中冷凍，最后儲存于–80℃冰箱中(Brussaard, 2004)。水樣用預燒過的(450℃, 5 h) 0.7 μm GF/F膜過濾，濾液分別轉移至15 ml滅菌離心管，40 ml、20 ml預燒過的(450℃, 5 h)棕色玻璃瓶分別用于營養(yǎng)鹽、DOC、FDOM分析，樣品儲存于–20℃。

1.3 樣品分析

用于微生物豐度分析的樣品于37℃水浴中解凍，用SYBR GreenⅠ熒光染料在室溫下黑暗靜置染色15 min，向染色好的樣品中加入標準熒光小球作為內參，采用流式細胞儀(BD FACSAriaⅡ)進行檢測，具體方法參照Marie等(1999)方法。

用帶有ASI-L自動進樣器的島津總有機碳分析儀TOC-LCPH測定DOC濃度，以鄰苯二甲酸氫鉀(KHP)為標準溶液，采用高溫催化氧化的方法進行測定。檢出限為4 μg/L，重現性CV在1.5%以內。

水樣充分解凍并在室溫下平衡后用營養(yǎng)鹽自動分析儀(BRAN and LUEBBE QuAAtro, 德國)測定營養(yǎng)鹽NO3–-N、NO2–-N和NH4+-N的濃度，溶解無機氮(DIN)濃度為NO3–、NO2–和NH4+濃度之和。用過硫鹽氧化法測定總溶解氮(TDN)濃度(Valderrama, 1981)，DON為TDN減去DIN。

三維熒光光譜結合平行因子分析(EEMs- PARAFAC)技術表征滸苔降解過程中釋放FDOM的化學組成以及熒光特性。水樣避光解凍并在室溫下平衡后，通過0.22 μm聚醚砜膜濾膜過濾。濾液用Hitachi F-4600熒光分光光度計測定FDOM的激發(fā)–發(fā)射矩陣光譜(EEM)。激發(fā)波長設為200~480 nm，發(fā)射波長設為250~650 nm，間隔為5 nm，掃描速率為1200 nm/min，積分時間為0.05 s。

進行平行因子分析前，需扣除拉曼散射和瑞利散射的影響，運用MATLAB和Statistics Toolbox結合DOM Fluor toolbox (R2016a; The MathWorks, Inc., 美國)進行平行因子分析辨別熒光組分(Stedmon, 2008)。通過平行因子分析可以得到每種組分的相對熒光強度，每種組分的熒光強度I按照下式計算：

I=Score×Ex(λ)×Em(λ)

式中，Score代表第種成分的相對熒光強度，Ex(λ)代表第種成分激發(fā)負載的最大值，Em(λ)代表第種成分發(fā)射負載的最大值?？偀晒鈴姸?i>I和各組分的相對含量P計算公式如下：

P=I/IT

各組分的百分貢獻率表示FDOM的組成、性質變化(Kowalczuk, 2005)。

1.4 統(tǒng)計分析

利用雙因素方差(Two-way ANOVA)分析實驗數據，其中，DOC、DON數據分為0~7 d和7~30 d 2個時間段進行分析。2個因素分別為培養(yǎng)時間和溫度。用Spearman相關分析成對的變量間是否存在顯著的單調關系。用SigmaPlot 12.0軟件進行統(tǒng)計分析，顯著性水平為0.05。

2 結果與討論

2.1 不同溫度下溶解有機物的動態(tài)變化

不同溫度下滸苔降解過程中DOC濃度變化特征如圖1所示。3個溫度下的DOC濃度在前7 d呈現先增加后減少的趨勢，7 d之后維持相對穩(wěn)定(圖1)。DOC最快的釋放速率出現在前24 h，分別為1.13 (15℃)、3.31(20℃)和0.94 μmol/h(25℃)。在前7 d 20℃條件下，DOC濃度顯著高于15℃和25℃(<0.05)，而7~30 d 3個溫度下DOC濃度沒有顯著性差異(>0.05)。培養(yǎng)時間對DOC濃度也有顯著影響(<0.05)。

圖1 不同溫度下溶解有機碳濃度變化

不同溫度下滸苔降解過程中溶解態(tài)氮濃度變化趨勢與DOC不同(圖2)。3個溫度下的DON濃度隨著培養(yǎng)時間的增長而增加，至第7天達到最高值 (圖2a)。此時，DON的釋放速率分別為3.64(15℃)、4.22(20℃)和3.48 μmol/d (25℃)。之后，DON濃度開始減少。0~7 d 3個溫度下DON濃度沒有顯著差異(>0.05)，而7 d之后，25℃條件下DON濃度明顯低于15℃和20℃(<0.05)。培養(yǎng)時間對DON濃度也有顯著影響(<0.05)。DIN濃度分別在第20天(15℃)、第15天(20℃)和第7天(25℃)開始明顯增加，直到實驗末期均保持增加趨勢(圖2b)。培養(yǎng)實驗結束時，3個溫度下DIN的釋放速率分別為0.49(15℃)、1.68(20℃)和3.55 μmol/d (25℃)。溫度對DIN釋放有顯著影響(<0.05)?？偟膩砜?，25℃條件下的DIN濃度明顯高于20℃和15℃，20℃條件下的DIN濃度明顯高于15℃(<0.05)，隨著溫度升高，DIN濃度顯著增加。培養(yǎng)時間對DIN濃度也有顯著影響(<0.05)。3個溫度下的DIN濃度與培養(yǎng)時間存在顯著正相關關系(15℃=0.883、20℃=0.950、25℃= 0.983，<0.05)。

圖2 不同溫度下溶解有機氮(a)和溶解無機氮(b)濃度變化

不同溫度下，滸苔降解過程中微生物豐度變化特征如圖3所示。在整個實驗過程中，15℃條件下的微生物豐度呈現小幅度波動變化。對于20℃和25℃而言，微生物豐度在前3 d小幅度減少，之后呈現先增加后減少的趨勢，15 d之后呈現小幅度波動變化，第0天和第30天的微生物豐度分別為2.36×105(20℃)、2.42×105(20℃)和2.83×105(25℃)、2.85×105cells/ml (25℃)?？偟膩砜?，25℃條件下的微生物豐度明顯高于20℃和15℃(<0.05)。培養(yǎng)時間對微生物豐度也有顯著影響(<0.05)。

圖3 不同溫度下微生物豐度的變化

早期的研究指出，鹽沼植物DOM的釋放和降解可以分為3個階段(Hicks, 1991; Valiela, 1985; White, 1994)：第一階段是溶解有機物質在數天內釋放；第二階段是微生物作用下生物高分子在數月內發(fā)生降解，進一步釋放溶解有機物；第三階段經歷的時間更長，需要數年，只有像纖維素和木質素這類的惰性物質未被完全降解。

本研究結果顯示，DOM的釋放是一個快速的過程。3個溫度下DOC最快的釋放速率出現在前24 h，DON在前7 d快速釋放。Litz(2006)在以新鮮的莖和葉為研究對象的實驗中,于實驗前24 h也發(fā)現了DOC的快速釋放。Zhang等(2017)指出，DOC的快速釋放可能是由化學過程(比如水解和溶解作用)控制的，之后化學作用減弱，細菌起著重要的作用。微生物豐度(圖3)以及DOC的結果顯示，釋放的DOC在第1天之后被微生物快速消耗之后維持相對穩(wěn)定，這表明微生物選擇性利用活性有機物，惰性有機物以更慢的速率發(fā)生降解。2.2章節(jié)中的熒光結果也能說明此問題。

Wang等(1995)研究指出，脂肪族甲胺，比如一甲胺(MMA)、二甲胺(DMA)和三甲胺(TMA)是互花米草()釋放到海水中主要的含氮有機物。在有氧條件下，狐米草()和寬葉香蒲()在前幾天快速釋放胺類化合物，然后被微生物所利用(Wang, 2007)。微生物在降解DOM過程中會把一些有機形式的氮轉化為無機形式的氮，在7~30 d減少的DON和增加的DIN表明有機氮轉變?yōu)闊o機形式(圖2a和圖2b)。溫度對該過程具有顯著影響：25℃條件下DON濃度明顯低于15℃和20℃(<0.05)，可能是由于25℃條件下微生物豐度呈現顯著高值(<0.05)(圖3)。15 d之后DON減少的趨勢變緩(尤其是25℃)，可能是由于此時體系處于缺氧狀態(tài)，降解作用較慢(Wang, 2007)。DIN結果顯示，滸苔降解向海水中釋放大量的無機營養(yǎng)鹽，與Lemley等(2014)針對Great Brak Estuary 3種大型植物分解過程的研究結果相似。在生長階段，大型海藻吸收利用溶解無機氮，在降解過程中，氮被釋放并參與循環(huán)(Wang, 2012)。結果顯示，溫度對大型海藻降解過程中的DOM起著重要作用。

2.2 不同溫度下熒光溶解有機物熒光強度以及組分特征變化

典型的PARAFAC模型能將EEMs中復雜的混合物分解為單個的熒光組分(Osburn, 2015)。如表1所示，利用PARAFAC鑒別出3個熒光組分：C1和C2為類色氨酸組分(也稱為類蛋白組分)，C3為類腐殖質組分。類腐殖質熒光組分不易被生物或微生物利用而被認為是水體中惰性溶解有機物(RDOC)的重要組成部分，通常作為海水中RDOC的指示劑(Murphy, 2008; Zhao, 2017)。不同溫度下組分C1、C2和C3的相對含量1、2和3隨時間變化的特征如圖4a~圖4c所示。其中，1和2均于第20天達到最值。3個溫度下，3在0~20 d均呈現先增加后減少的趨勢，在實驗后期有所增加。不同溫度下的1、2和3均無顯著差異(>0.05)，表明溫度對FDOM組成并沒有顯著影響。圖4d~圖4f分別為3個組分在不同溫度下的熒光強度變化圖。3個溫度下類蛋白組分C1和C2的熒光強度1和2呈現相似的變化特征：整體來看實驗前期呈現減少的趨勢，之后逐漸增加，分別在第20天(15℃)、第20天(20℃)和第15天(25℃)達到最大值，在實驗后期，熒光強度有所減少(圖4d~圖4e)。如圖4f所示，15℃下類腐殖質組分C3的熒光強度3在0~20 d呈，增加趨勢，20 d后開始減少。20℃和25℃時的變化趨勢相似：在0~20 d3呈現先增加后減少的趨勢，20 d之后，I3逐漸增加。溫度對2和3具有顯著影響(<0.05)：25℃條件下，2和3明顯大于15℃，可能是由于溫度較高條件下微生物的分解速率較快，導致FDOM含量增加進而引起熒光強度值增大，而溫度未顯著影響同樣是類蛋白組分C1的熒光強度。培養(yǎng)時間對C2和C3組分的熒光強度也有顯著影響(<0.05)。

表1 PARAFAC鑒別出的3個FDOM熒光組分及其特征

Tab.1 Fluorescent component characteristics of FDOM

圖4 不同溫度下各組分相對含量和熒光強度變化

溫度在調節(jié)DOM的熒光特性方面起著重要作用。在高溫下，滸苔降解過程中的類蛋白組分和類腐殖質組分更多。20 d后，類蛋白組分熒光強度的減少以及類腐殖質組分熒光強度的增加，表明在滸苔的微生物降解過程中，微生物選擇性利用活性有機物，以更低的速率降解惰性有機物。這些熒光數據結果也支持前面討論的DOC結果。而溫度對FDOM的組成并沒有顯著影響。

3 結論

通過研究不同溫度下滸苔降解過程中DOC、DON和FDOM的動態(tài)變化特征，指出溫度對滸苔降解過程中的DOM起到重要作用。溫度顯著影響前7 d DOC的釋放：20℃條件下DOC濃度明顯高于15℃和25℃。微生物在降解DOM過程中把部分有機氮轉變?yōu)闊o機氮，溫度對此過程有顯著影響：25℃條件下DON濃度明顯低于15℃和20℃。3個組分的相對含量在不同溫度條件下并沒有顯著差異，表明溫度并未顯著影響FDOM的組成，而較高溫度下(如25℃)，類蛋白組分C2、類腐殖質組分C3的熒光強度表現出顯著高值，可能是由于溫度升高加快微生物的分解速率進而導致FDOM含量的增加。

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Release Dynamics and Composition of Dissolved Organic Matter from the Macroalgaeunder Different Temperature Regimes

GENG Qianqian1,2, CHEN Jing2, LI Hongmei2①, YANG Rujun1①, ZHANG Yongyu2

(1. College of Chemistry and Chemical Engineering, Ocean University of China, Qingdao 266100; 2. Key Laboratory of Biofuels, Shandong Provincial Key Laboratory of Energy Genetics, Qingdao Institute of Bioenergy and Bioprocess Technology, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266101)

Large green tides ofhad become an annual event from 2007 to 2019 in the southern Yellow Sea and millions of tons ofwhich were not salvaged settled to the bottom every year, releasing a large amount of biogenic elements such as C and N through degradation by microorganisms. This study discusses the effect of different temperature regimes on the release and the composition of dissolved organic matter (DOM) during the decomposition of. The results indicated that temperature significantly influenced the release of dissolved organic carbon (DOC) during 0~7 days (<0.05): the DOC concentration at 20℃was significantly higher than that at 15℃ and 25℃. There was no significant difference in DOC concentration at different temperatures from day 7 to day 30 (>0.05). For dissolved organic nitrogen (DON), temperature did not significantly affect the release of DON during the first 7 days (>0.05). There were significant differences in DON concentration at different temperatures after 7 days (<0.05): the concentration of DON was significantly lower at higher temperature (i.e. 25℃). The reason for this was that some organic nitrogen was converted to inorganic forms of nitrogen by microorganism during day 7 to day 30 and a higher microorganism abundance at 25℃ led to the transformation of more DON. The composition and fluorescence characteristics of fluorescent dissolved organic matter (FDOM) were evaluated by an excitation-emission matrix combined with parallel factor analysis (EEMs-PARAFAC). Three distinct dissolved organic matter fluorescent components (i.e. C1, C2, and C3) were identified using parallel factor analysis. C1, C2, and C3 were considered as tryptophan-like substances (also called protein-like substances), tryptophan-like substances and humic-like substances, respectively. The results showed that temperature had no significant impact on the composition of FDOM through comparing the relative content of three fluorescent components at different temperatures (>0.05). While the fluorescence intensities of C2 and C3 were larger with the higher temperature (i.e. 25℃). Temperature affecting the fluorescence intensity markedly (<0.05) may be caused by quicker microorganism decomposition rate under the higher temperature.

Decomposition; Dissolved organic matter; Temperature; Parallel factor analysis

S968

A

2095-9869(2020)02-0027-08

李鴻妹，副研究員，E-mail: lihm@qibebt.ac.cn；楊茹君，副教授，E-mail: yangrj@ouc.edu.cn

2019-02-21,

2019-06-04

* 國家自然科學基金青年基金(41606092)和國家海洋局海洋生態(tài)環(huán)境科學與工程重點實驗室2016年度開放基金(MESE-2016-02)共同資助[This work was supported by the National Natural Science Foundation of China for Young Scholars (41606092), and Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science and Engineering SOA (MESE-2016-02)]. 耿倩倩，E-mail: 17806234510@163.com

10.19663/j.issn2095-9869.20190221002

http://www.yykxjz.cn/

耿倩倩,陳晶,李鴻妹,楊茹君,張永雨. 溫度對滸苔降解過程中溶解有機物釋放及其組成的影響. 漁業(yè)科學進展, 2020, 41(2): 27–34

Geng QQ, Chen J, Li HM, Yang RJ, Zhang YY. Release dynamics and composition of dissolved organic matter from the macroalgaeunder different temperature regimes. Progress in Fishery Sciences, 2020, 41(2): 27–34

LI Hongmei, E-mail: lihm@qibebt.ac.cn; YANG Rujun, E-mail: yangrj@ouc.edu.cn

(編輯 馬璀艷)