曹立知 周天海 李 俊 牛忠澤 柴永斌 楊維康 徐 峰*

(1.中國科學(xué)院新疆生態(tài)與地理研究所，中科院干旱區(qū)生物地理與生物資源重點實驗室，烏魯木齊，830011；2.中國科學(xué)考察志愿者聯(lián)盟，北京，100062；3.中國人民大學(xué)附屬中學(xué)，北京，100080；4.北京市第八中學(xué)，北京，100033；5.新疆大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，烏魯木齊，830000)

許多動物的雌性和雄性在身體的大小、體色以及局部形態(tài)特征之間有差異，這種現(xiàn)象被稱為動物的兩性異形(sexual dimorphism)，兩性異形中最普遍的差異是個體大小和局部形態(tài)特征之間的差異[1-3]。在哺乳動物和鳥類中，通常雄性會比雌性大，僅在猛禽中表現(xiàn)為雌性大于雄性；而在兩棲動物中通常雌性比雄性大；但是在爬行動物中哪種性別的個體更大沒有統(tǒng)一的規(guī)律，有些物種表現(xiàn)為雌性大于雄性，有些物種則表現(xiàn)為雄性大于雌性，還有一些物種雌、雄兩性大小沒有差異，因此爬行動物的兩性異形一直受到人們關(guān)注，爬行動物的兩性異形規(guī)律也需要通過在更多物種中開展研究來揭示[4]。

葉城沙蜥(Phrynocephalusaxillaris)是我國特有沙蜥屬物種，它主要分布在新疆天山以南的塔里木盆地、哈密、吐魯番以及甘肅的河西走廊等廣大區(qū)域。它們棲息在戈壁、荒漠或沙漠地帶，主要以螞蟻和其他昆蟲為食[5]。葉城沙蜥的相關(guān)研究非常有限，除了分類和分布區(qū)域調(diào)查外，僅見其線粒體DNA基因序列變異與遺傳分化的相關(guān)研究[6-7]，關(guān)于葉城沙蜥兩性異形的研究尚未見報道。鑒于此，本文通過測量葉城沙蜥的形態(tài)學(xué)特征，研究葉城沙蜥的兩性異形模式，同時也為進一步探討葉城沙蜥的兩性異形產(chǎn)生機制提供更多基礎(chǔ)資料。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

2019年4—5月在新疆且末縣共采集葉城沙蜥62只，其中成年雌性個體27只，雄性個體35只，用數(shù)顯游標(biāo)卡尺(精確到0.1 mm)測量頭體長等形態(tài)特征。其中，體長(snout-vent length，SVL)為吻端至泄殖腔孔前緣間距，口寬(mouth width，MW)為左右口角點間距，頭寬(head width，HW)為左右頜關(guān)節(jié)間距，頭高(head height，HH)為頭頂骨到下頜骨之間的距離，頭長(head length，HL)為吻端至外耳道前緣間距，眼間距(interorbital distance，ID)為左右上眼瞼內(nèi)緣之間最窄距離，腹部長(abdomen length，AL)為前肢腋窩到后肢腋窩間距，尾長(tail length，TL)為泄殖腔孔至尾末端間距[8-9]。通過蜥蜴尾基部半陰莖的有無鑒定性別和是否為成年個體，經(jīng)測量并參考中國動物志，將SVL≥32 mm的雄性和雌性個體劃為性成熟個體。測量完的蜥蜴進行剪趾采樣和標(biāo)記后放回原捕捉地[9-10]。

1.2 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)先用Kolmogorov-Smironov和Levene檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差同質(zhì)性。經(jīng)檢驗所有數(shù)據(jù)均符合正態(tài)性和方差齊性，在此基礎(chǔ)上用單因素方差分析(ANOVA)比較兩性的頭體長是否有差異。用Pearson相關(guān)性分析檢驗雌雄的頭體長與其他局部特征(尾長、腹長、頭長、頭寬、頭高、口寬和眼間距)的相關(guān)性，用一元線性回歸檢驗局部形態(tài)特征與頭體長的回歸斜率是否相等。局部形態(tài)特征與頭體長顯著相關(guān)，并且回歸斜率相等的用單因素協(xié)方差分析，比較雌雄兩性之間是否有顯著差異；顯著相關(guān)但是回歸斜率不一致的則用單因素方差分析雌性兩性間是否有差異。結(jié)果顯示所有局部形態(tài)特征與頭體長顯著相關(guān)，除了尾長及頭長外，其他局部形態(tài)特征均與頭體長回歸斜率相等。因此用單因素協(xié)方差分析(ANCOVA)以頭體長為協(xié)變量，性別為因變量比較腹長等5個局部特征是否具有兩性差異，用單因素方差分析比較尾長及頭長兩性間是否有差異。數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設(shè)為0.05。所有統(tǒng)計分析用SPSS 17.0軟件進行[9-10]。

2 結(jié)果

葉城沙蜥的頭體長(SVL)雄性個體最大體長為55.59 mm，最小為36.73 mm；而雌性個體最大體長為49.23 mm，最小為32.06 mm，體長具有顯著的兩性差異(ANOVA：F1，60=5.035，P=0.029)，雄性體長(46.70±0.71)mm大于雌性(44.35±0.74)mm(表1)。葉城沙蜥的7個局部形態(tài)指標(biāo)，例如腹長、尾長、頭長、頭寬、頭高、口寬、眼間距等均與體長(頭體長)成正相關(guān)(表2)。

相對于體長(SVL)，兩性在腹長(F1，58=0.742，P=0.393)、頭寬(F1，58=3.544，P=0.065)、頭高(F1，58=1.370，P=0.247)、口寬(F1，58=2.159，P=0.147)和眼間距(F1，58=1.630，P=0.207)5個局部特征與頭體長斜率一致，表現(xiàn)為同速生長(圖1)；而尾長(F1，58=13.562，P=0.001)和頭長(F1，58=10.292，P=0.002)與頭體長斜率不一致，表現(xiàn)為異速生長(圖2)。

單因素協(xié)方差分析結(jié)果顯示，在去除頭體長影響后，腹長(ANCOVA：F1，59=4.400，P=0.040)存在顯著的兩性差異(表1)，并且雌性的腹長顯著大于雄性(表1，圖1)；但頭寬(ANCOVA：F1，59=0.353，P=0.554)、頭高(ANCOVA：F1，59=2.120，P=0.151)、口寬(ANCOVA：F1，59=0.009，P=0.923)、和眼間距(ANCOVA：F1，59=0.273，P=0.603)4個局部特征均無顯著的兩性差異(表1，圖1)。

由于雌雄兩性在尾長和頭長相對于體長呈異速生長，無法利用協(xié)方差分析在控制體長的影響后再進行比較，因此運用方差分析比較尾長和頭長是否具有兩性差異。結(jié)果表明，葉城沙蜥的尾長(ANOVA：F1，60=44.852，P=0.000)和頭長(ANOVA：F1，60=3.966，P=0.051)均具有顯著的兩性差異(表1)，并且雄性的尾長和頭長均顯著大于雌性(表1，圖2)。

同時，我們對比了用單因素方差分析和單因素協(xié)方差分析比較雌雄兩性間身體不同局部形態(tài)特征的結(jié)果，表明兩種分析方法得出的結(jié)果可能會有很大不同(表1)。以腹長為例，協(xié)方差分析表明雌性個體腹長顯著大于雄性，但是單因素方差分析結(jié)果顯示二者沒有差異；而頭高的結(jié)果與腹長正相反，單因素方差分析結(jié)果顯示二者有顯著差異，但協(xié)方差分析表明二者沒有差異(表1)。因此我們建議在研究此類問題時，應(yīng)該綜合考慮用哪種方法分析結(jié)果更合理。

表1 葉城沙蜥的兩性異形

Tab.1 The sexual dimorphism of Phrynocephalus axillaris

圖1 葉城沙蜥腹長、頭寬、頭高、口寬和眼間距與體長之間的關(guān)系Fig.1 Linear regression of abdomen length，head width，head height，mouth width，interorbital distance and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：實點、實線；雌性：空點、虛線。SVL：體長；AL：腹長；HW：頭寬；HH：頭高；MW：口寬；ID：眼間距)(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.AL：abdomen length.HW：head width.HH：head height.MW：mouth width.ID：interorbital distance)

圖2 葉城沙蜥尾長、頭長與體長之間的關(guān)系Fig.2 Linear regression of tail length，head length and snout-vent length in Phrynocephalus axillaris(雄性：實點、實線；雌性：空點、虛線。SVL：體長；TL：尾長；HL：頭長)(Males：solid dots and solid lines.Females：open dots and dash lines.SVL：snout-vent length.TL：tail length.HL：head length)

表2 葉城沙蜥局部特征與體長的相關(guān)性分析

Tab.2 The correlation analysis of body partial features with SVL of Phrynocephalus axillaris

注：*表示顯著差異(P<0.05)，**表示極顯著差異(P<0.01)

Note：*indicate significant difference(P<0.005)，**indicate highly significant difference(P<0.01)

3 討論

個體大小是動物兩性異形最重要的指標(biāo)，在蜥蜴等爬行動物中體現(xiàn)在頭體長上[11]。結(jié)果顯示葉城沙蜥雄性明顯大于雌性(表1)，表明葉城沙蜥是蜥蜴中雄性偏大的兩性異形模式，這一結(jié)果與荒漠沙蜥(Phrynocephalusprzewalskii)[12]、藍尾石龍子(Eumeceselegans)[13]以及中國石龍子(Eumeceschinensis)[14]等的研究結(jié)果一致，它們都呈現(xiàn)出雄性偏大的兩性異形模式。同時，蜥蜴中也有些物種兩性個體大小沒有差異例如奇臺沙蜥(Phrynocephalusgrumgrzimailoi)[15]、新疆沙虎(Teratoscincusprzewalskii)[9]以及鱷蜥(Shinisauruscrocodilurus)[8]等，還有一些種類呈現(xiàn)雌性偏大的兩性異形模式，比如在蛇類中多數(shù)物種的雌性個體都比雄性大[4，16]，說明在爬行動物中，兩性異形的模式比較復(fù)雜，沒有統(tǒng)一的規(guī)律。動物的兩性異形是受多個因素綜合作用的結(jié)果，目前研究認(rèn)為主要影響因素有性選擇壓力、生育力選擇壓力以及自然選擇壓力下的生態(tài)位分離3種[2，4]。像葉城沙蜥這種雄性偏大的兩性異形模式，通常認(rèn)為是性選擇壓力起主導(dǎo)作用的結(jié)果。性選擇壓力主要作用于雄性個體，在競爭配偶和交配機會時，體型大的雄性個體往往更有優(yōu)勢，因而在性選擇壓力作用下，呈現(xiàn)出雄性偏大的兩性異形模式[2-4]。生育力選擇壓力主要作用于雌性個體，通常體長越長的雌性產(chǎn)的卵更多也更大，具有更高的適合度，因此在生育力選擇壓力作用下，雌性個體的體長大于雄性，從而產(chǎn)生雌性偏大的兩性異形模式[2，4，16]。自然選擇壓力作用下的生態(tài)位分離假說與以上兩種解釋不同，它沒有固定的方向，該假說認(rèn)為在自然選擇壓力下，雌雄兩性個體在體形上產(chǎn)生差異，有利于兩者在食物選擇和生境選擇等方面產(chǎn)生差異，避免種內(nèi)之間的競爭，因此許多動物就進化出了雌雄兩性異形[2，4]。就本研究而言，葉城沙蜥具有顯著的雄性偏大的兩性異形(圖1)，這可能是性選擇壓力作用的結(jié)果。

本研究還表明葉城沙蜥除了在體長上有差異外，身體的其他形態(tài)特征也存在顯著差異，例如雄性葉城沙蜥的頭部和尾部更長(表1)；而雌性的腹部更長(表1)。蜥蜴頭部大小的兩性異形較為常見，并且?guī)缀醵际切坌源笥诖菩訹9]，比如以往研究顯示北草蜥(Takydromusseptentrionalis)[17]、藍尾石龍子[18]、中國石龍子[19]和青海沙蜥(Phrynocephalusvlangalii)[20]等蜥蜴的雄性頭長、頭寬均大于雌性，本次研究顯示葉城沙蜥的頭寬兩性間無差異，但是頭長有差異(表1)。這種頭部大小方面的差異，很可能是性選擇壓力作用的結(jié)果。蜥蜴的頭部大小一般與其咬合力大小有關(guān)，蜥蜴的頭部越大，其咬合力越大，因此頭部大的雄性蜥蜴在性選擇中具有優(yōu)勢，這種性選擇壓力可能是驅(qū)使雄性蜥蜴頭部較大的主要原因[2，4]。

雄性葉城沙蜥的尾部更長，可能與雄性的卷尾行為有關(guān)。卷尾行為是雄性蜥蜴間進行交流的主要行為方式之一，它可能與警戒以及性選擇中的雄性競爭等多種行為有關(guān)，較長的尾部有利于雄性個體在性選擇中獲得更大的優(yōu)勢[2，4]，這與性選擇壓力對兩性異形影響的假說相符，說明對葉城沙蜥而言，具有較長的尾部很可能是性選擇壓力影響的結(jié)果(表1)。這一結(jié)果也與青海沙蜥[20]、變色沙蜥(Phrynocephalusversicolor)、草原沙蜥(Phrynocephalusfrontalis)[21]、麗紋攀蜥(Japalurasplendida)[22]和原尾晰虎(Hemidactylusbowringii)[23]等研究結(jié)果一致。

除了性選擇壓力外，生育力選擇壓力也是影響兩性異形的主要因素[2，4]。生育力選擇壓力通過作用于雌性，腹部較大的雌性個體具有更大的腹部空間生育力更強，因此在生育力選擇壓力作用下雌性個體在兩性異形中往往具有更長的腹部[2，4，11]。本研究表明雌性葉城沙蜥具有更長的腹部，并且雌雄性葉城沙蜥的腹部長呈現(xiàn)明顯地異速生長，符合生育力選擇壓力假說，表明對葉城沙蜥而言，生育力選擇壓力可能是促使其雌性腹部更長的主要影響因素。

綜上所述，葉城沙蜥雄性明顯大于雌性，具有雄性偏大的兩性異形模式。雄性的頭長以及尾長明顯大于雌性，這可能是性選擇壓力作用的結(jié)果；而雌性的腹部明顯長于雄性，并且兩性的腹部長呈明顯的異速生長，這可能是生育力選擇壓力作用的結(jié)果。