白學(xué)軍 邵夢靈 劉 婷 尹建忠 金 花

羽毛球運動重塑成年早期的大腦灰質(zhì)和白質(zhì)結(jié)構(gòu)

白學(xué)軍邵夢靈劉 婷尹建忠金 花

(教育部人文社會科學(xué)重點研究基地天津師范大學(xué)心理與行為研究院;天津師范大學(xué)心理學(xué)部, 天津 300387) (天津市第一中心醫(yī)院放射科, 天津 300192)

以往研究發(fā)現(xiàn), 球類運動員視知覺腦區(qū)的結(jié)構(gòu)不同于非運動員, 但這些腦區(qū)結(jié)構(gòu)的差異是訓(xùn)練經(jīng)歷引起還是天生結(jié)構(gòu)不同所導(dǎo)致的, 尚未可知。本研究擬采用縱向設(shè)計, 以處于成年早期的成人非運動員為被試(23~27歲), 隨機(jī)分成實驗組和對照組, 實驗組參加12周的羽毛球運動訓(xùn)練, 對照組在此期間不進(jìn)行任何有規(guī)律的運動訓(xùn)練, 采集干預(yù)實驗前后所有被試的結(jié)構(gòu)像和彌散張量成像數(shù)據(jù)。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 實驗組訓(xùn)練后左下枕葉、顳中回、顳下回灰質(zhì)體積增加, 雙側(cè)內(nèi)囊后肢、上放射冠各向異性分?jǐn)?shù)(FA)增加, 進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn), FA增加的原因是徑向擴(kuò)散系數(shù)(RD)下降。提示羽毛球運動可增加成人與視運動知覺有關(guān)腦區(qū)的灰質(zhì)容量, 增加纖維束的髓鞘厚度。

羽毛球訓(xùn)練; 成年早期; 腦可塑性

1 引言

腦可塑性是指在環(huán)境或經(jīng)驗作用下, 腦結(jié)構(gòu)或功能發(fā)生變化。腦可塑性已廣泛應(yīng)用在神經(jīng)康復(fù)、延緩老年人腦衰老、促進(jìn)青少年腦發(fā)育等領(lǐng)域, 并成為近年來的研究熱點。研究已表明音樂家、專業(yè)運動員、電子游戲玩家等, 具有某種專業(yè)技能的專家的腦結(jié)構(gòu)或功能不同于非專業(yè)人員或新手(Abreu et al., 2012; Bishop, Wright, Jackson, & Abernethy, 2013; Gaser & Schlaug, 2003; Gong et al., 2016, 2017; Luo et al., 2012; Park, Lee, Kwon, Lee, & Rhyu, 2015; Wang et al., 2013; Zhang et al., 2013)。

對成人進(jìn)行運動訓(xùn)練引起腦可塑性改變的研究發(fā)現(xiàn), 對成人進(jìn)行3個月的雜耍訓(xùn)練(Draganski et al., 2004)、射擊訓(xùn)練(Baeck et al., 2012)或平衡訓(xùn)練(Rogge, Roder, Zech, & Hotting, 2018)能夠改變成人腦結(jié)構(gòu)或功能。如Rogge等人(2018)對成人分別進(jìn)行12周平衡訓(xùn)練和放松訓(xùn)練發(fā)現(xiàn), 與放松訓(xùn)練組比較, 平衡訓(xùn)練組訓(xùn)練后平衡能力提高, 且與視覺、前庭和自我運動知覺相關(guān)的腦區(qū)(如視覺聯(lián)合皮層、顳上皮層、后扣帶皮層、額上溝和中央前回等腦區(qū))的皮層厚度增加, 殼核體積下降。這表明生活中的運動經(jīng)歷會改變成人腦可塑性, 但是, 拍類運動訓(xùn)練是否改變成人腦結(jié)構(gòu)可塑性仍然不清楚。

然而, 對拍類運動的橫向研究結(jié)果提示, 拍類運動也可能重塑成人腦結(jié)構(gòu)或功能。如靜息態(tài)功能研究發(fā)現(xiàn), 羽毛球運動員的小腦低頻振幅(amplitude of low-frequency fluctuation, ALFF)大于新手, 左上頂葉ALFF小于新手, 左上頂葉和額葉FC大于新手(Di et al., 2012)。電生理研究發(fā)現(xiàn)在觀看羽毛球比賽視頻時, 羽毛球運動員枕葉的C1成分(被認(rèn)為反映了初級視覺皮層電位活動)波幅顯著大于非運動員(Jin et al., 2010)。當(dāng)觀看徑向運動刺激時, 羽毛球運動員誘發(fā)的顳中回的N2潛伏期小于非運動員(作者認(rèn)為他們所選的電極代表了顳中回) (Hulsdunker, Struder, & Mierau, 2017)。任務(wù)態(tài)功能研究發(fā)現(xiàn)在視覺預(yù)期任務(wù)中, 羽毛球運動員不僅正確率高于非運動員, 且顳中回激活也高于非運動員(Wright, Bishop, Jackson, & Abernethy, 2011)。

在結(jié)構(gòu)方面, Di等人(2012)發(fā)現(xiàn)羽毛球運動員的小腦灰質(zhì)密度大于新手。而吳殷、張劍、曾雨雯和沈城(2015)發(fā)現(xiàn)羽毛球運動員主要在右側(cè)中央前回、右側(cè)眶額回、左側(cè)額上回、左側(cè)頂下小葉和左側(cè)楔前葉的灰質(zhì)體積大于非運動員。沈國華等人(2014)比較了籃球運動員和非運動員的腦白質(zhì)差異, 發(fā)現(xiàn)籃球運動員枕中回的各向異性分?jǐn)?shù)(fractional anisotropy, FA)顯著大于非運動員。

但是, 上述研究均為橫向研究, 但這些腦區(qū)功能或結(jié)構(gòu)的差異是訓(xùn)練經(jīng)歷引起還是天生不同所導(dǎo)致的, 尚未可知。因此, 已有橫向研究結(jié)果雖為縱向干預(yù)研究的可行性提供了一定的依據(jù), 但拍類運動訓(xùn)練是否能改變成人腦結(jié)構(gòu)的可塑性仍然不清楚。

最新基于120萬被試的大數(shù)據(jù)研究發(fā)現(xiàn), 拍類運動是綜合價值最高的體育活動方式, 對于促進(jìn)心理健康、減少各種致命疾病的患病風(fēng)險非常有效(Chekroud et al., 2018)。而羽毛球運動是最受國人歡迎的健身運動之一, 羽毛球運動人口達(dá)到2億以上, 僅次于跑步人口數(shù)(艾瑞咨詢, 2015; 劉凌云, 2018); 其次, 相對于其它拍類運動, 羽毛球運動對場地、個體的技術(shù)或身體素質(zhì)要求較低, 可行性較強(qiáng)。因此以羽毛球運動為模型探討生活中的運動經(jīng)歷對成人腦可塑性的影響具有較好的普遍性、社會意義和生態(tài)效應(yīng)。

在此, 本研究旨在以羽毛球運動為例考察短時拍類運動訓(xùn)練是否可以改變成年早期的大腦結(jié)構(gòu)。在干預(yù)研究中, 干預(yù)時長的設(shè)置非常關(guān)鍵, 干預(yù)時間過短可能觀察不到干預(yù)的效果; 而干預(yù)時間過長可能導(dǎo)致數(shù)據(jù)脫落率增加也不利于得到可靠的實驗結(jié)果, 另外還可能使干預(yù)方案的可行性下降。本研究將干預(yù)時長設(shè)置為12周, 一是先前研究發(fā)現(xiàn)12周的訓(xùn)練能引發(fā)訓(xùn)練相關(guān)腦區(qū)的結(jié)構(gòu)變化(如Draganski et al., 2004; Rogge et al., 2018), 二是12周的時長可以最大限度地避免因開學(xué)和復(fù)習(xí)考試而可能產(chǎn)生的被試參與度降低及數(shù)據(jù)脫落等現(xiàn)象, 也增加了干預(yù)方案的可行性。研究以無運動健身習(xí)慣的大學(xué)生為被試, 隨機(jī)分成實驗組和對照組, 實驗組進(jìn)行12周的羽毛球運動訓(xùn)練, 對照組在此期間不進(jìn)行任何規(guī)律性的體育運動, 保持原有生活習(xí)慣, 采集干預(yù)實驗前后所有被試的結(jié)構(gòu)像和彌散張量成像(diffusion tensor imaging, DTI)數(shù)據(jù)。使用形態(tài)學(xué)測量(voxel-based morphometry, VBM)和基于追蹤的空間統(tǒng)計(tract-based spatial statistics, TBSS)方法分別考察羽毛球運動經(jīng)歷引起的腦灰質(zhì)體積和白質(zhì)纖維FA的變化。根據(jù)上述研究, 運動員的灰質(zhì)體積或白質(zhì)FA均大于非運動員, 我們假設(shè)：實驗組羽毛球訓(xùn)練后, 腦灰質(zhì)體積和白質(zhì)FA會增加。由于羽毛球運動伴隨著對復(fù)雜動態(tài)視覺信息的知覺訓(xùn)練(Hulsdunker et al., 2017), 因此, 羽毛球運動很可能使和視運動知覺有關(guān)的腦區(qū)發(fā)生結(jié)構(gòu)變化。枕葉和顳中回是視運動知覺加工的關(guān)鍵腦區(qū), 而且羽毛球運動員的這兩個腦區(qū)的功能顯著不同于非運動員(Jin et al., 2010; Hulsdunker et al., 2017; Wright et al., 2011)。此外, 研究表明運動誘導(dǎo)的腦功能可塑性的變化伴隨著腦結(jié)構(gòu)的變化(Wei & Luo, 2010; Wei, Luo, & Li, 2009; Wei, Zhang, Jiang, & Luo, 2011)。據(jù)此, 我們假設(shè)：實驗組羽毛球訓(xùn)練后, 結(jié)構(gòu)發(fā)生變化的腦區(qū)可能位于枕葉和顳中回。

2 方法

2.1 被試

44名大學(xué)生有償志愿參加實驗, 隨機(jī)分成兩組, 實驗組：原有22名, 其中1名被試由于自身原因未能參加后測, 剩余有效被試21名(男生9名, 女生12名, 平均年齡為24.48 ± 1.17歲, 范圍23歲~27歲), 對照組：原有22名, 其中4名被試未能參加后測, 剩余有效被試18名(男生7名, 女生11名, 平均年齡24.06 ± 0.73歲, 范圍23歲~26歲)。

兩組被試的男女比例、年齡(> 0.05)、受教育程度相匹配, 無顯著差異。所有被試經(jīng)愛丁堡問卷測定后均為右利手(Oldfield, 1971), 視力正?；虺C正正常且不是色盲或色弱, 所有被試身體健康, 無腦外傷史、藥物依賴病史、精神病史、神經(jīng)病史及家族史, 所有被試均沒有任何體育項目專業(yè)或業(yè)余的訓(xùn)練史, 沒有業(yè)余時間進(jìn)行球類項目活動的習(xí)慣, 沒有業(yè)余時間觀看球類項目比賽的習(xí)慣。所有被試均在實驗前簽署了《知情同意書》, 并在實驗結(jié)束后獲得一定報酬。本研究通過天津師范大學(xué)心理與行為研究院倫理委員會、天津市第一中心醫(yī)院倫理委員會批準(zhǔn)。

2.2 實驗設(shè)計

采用2×2的實驗組、對照組前后測設(shè)計。其中組別(實驗組/對照組)是被試間變量, 測試時間(前測/后測)是被試內(nèi)變量。本實驗包括3個流程：前測、羽毛球訓(xùn)練、后測。前測和后測的內(nèi)容一樣, 均為腦結(jié)構(gòu)掃描。只有實驗組參加連續(xù)12周的羽毛球訓(xùn)練, 對照組在此期間不進(jìn)行任何有規(guī)律的體育運動。

2.3 羽毛球訓(xùn)練

羽毛球訓(xùn)練在某大學(xué)體育館的羽毛球訓(xùn)練館舉行, 在本研究中, 羽毛球訓(xùn)練的干預(yù)時間為每周3次(周一、周三、周五), 每次1小時, 連續(xù)12周。每次的羽毛球訓(xùn)練包括3個部分, 具體安排如下：第一部分, 老師講解并演示。羽毛球老師講解并演示某個或某些正確的羽毛球運動動作(如, 發(fā)球、殺球)或技能(如, 根據(jù)對手肢體動作預(yù)期球路軌跡, 根據(jù)對手所在位置, 將球反擊到左半場或右半場, 前半場或后半場)。這一部分大約持續(xù)10分鐘。第二部分, 練習(xí)。兩人一組, 練習(xí)第一部分講解的動作或技能, 在此期間, 老師觀察每個被試的動作和姿勢, 如有不正確的, 就前去指導(dǎo)。這一部分大約持續(xù)30分鐘。第三部分, 自由打球。兩人一組打羽毛球。這一部分大約持續(xù)20分鐘。在最后一周的運動中, 老師組織小組賽, 兩人一組, 進(jìn)行單打比賽。

2.4 腦結(jié)構(gòu)掃描

所有被試使用天津市第一中心醫(yī)院西門子3.0T磁共振成像系統(tǒng)進(jìn)行掃描。T1加權(quán)結(jié)構(gòu)像由梯度回波序列(gradient recalled echo sequence, GRE)獲得, 掃描參數(shù)如下：TR = 1900 ms, TE = 2.52 ms, 反轉(zhuǎn)角為9°, FOV = 240 mm × 256 mm, 成像矩陣為240 × 256, 掃描層數(shù)176層, 取層方向從右到左, 連續(xù)掃描, 層厚1 mm, 間隔0.5 mm, 體素 = 1 mm × 1 mm × 1 mm, 每個被試的掃描時間為4分10秒。

DTI由平面回波成像序列(echo-planar imaging sequence, EPI)獲得, 掃描參數(shù)如下：TR = 4200 ms, TE = 0.4 ms, 反轉(zhuǎn)角為90°, FOV = 230 × 230, 成像矩陣 = 128 × 128, 掃描層數(shù) = 32, 取層方向由下到上, 間隔掃描, 先掃單層, 層厚 = 4 mm, 間隔 = 0.4 mm, 體素 = 1.8 mm × 1.8 mm × 4 mm, 擴(kuò)散梯度編碼方向64個, B= 0 mm/s、B= 1000 mm/s, 掃描時間4分47秒。

2.5 VBM分析

結(jié)構(gòu)數(shù)據(jù)預(yù)處理在基于MATLAB R2013a (www. mathworks.com/trademarks)的CAT12.5 (http://www. neuro.uni-jena.de)中完成。預(yù)處理之前, 首先將T1原始數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化成TINF格式的數(shù)據(jù); 然后將每名被試的兩次時間點的結(jié)構(gòu)像通過inverse-consistent realignment配準(zhǔn)到平均像上; 使用組織概率圖(tissue probability maps, TPM)將每名被試的平均像分割成灰質(zhì)、白質(zhì)、腦脊液, 通過使用DARTEL方法達(dá)到空間標(biāo)準(zhǔn)化, 將標(biāo)準(zhǔn)化的參數(shù)應(yīng)用到每名被試的每個時間點的結(jié)構(gòu)像中, 得到每名被試每個時間點的標(biāo)準(zhǔn)化的灰質(zhì)分割圖, 然后進(jìn)行調(diào)制; 檢查標(biāo)準(zhǔn)化的圖像的質(zhì)量; 將調(diào)制后的灰質(zhì)分割圖進(jìn)行8 mm × 8 mm × 8mm的空間平滑, 用于接下來的統(tǒng)計分析。

在spm12 (http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/)中進(jìn)行組水平的統(tǒng)計分析, 把顱內(nèi)體積(intracranial volume, ICV)加入?yún)f(xié)變量, 進(jìn)行2 × 2重復(fù)測量方差分析, 組別是被試間變量, 測試時間是被試內(nèi)變量, 顯著水平定義為體素水平上的FWE (family wise error rate, FWE)矯正后< 0.05,> 50 (Everts et al., 2009)。將交互作用顯著的腦區(qū)的灰質(zhì)體積值提取出來, 在SPSS 22.0中進(jìn)行事后分析(即配對樣本t檢驗)。

2.6 TBSS分析

首先將原始的DTI數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換成壓縮的FSL格式的數(shù)據(jù), 將原始的T1數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換成NIFTI格式的數(shù)據(jù)。然后在FSL v5.0工具包(https://fsl.fmrib. ox.ac.uk/fsl/)中進(jìn)行DTI數(shù)據(jù)的預(yù)處理, 步驟包括：渦流矯正, 用來矯正在數(shù)據(jù)采集過程中, 由頭動和渦流引起的圖像形變; 剝頭皮, 去除頭皮等非腦組織結(jié)構(gòu), 閾值設(shè)置為0.2; 指標(biāo)結(jié)算, 計算出FA、L1、L2、L3指標(biāo)。最后在虛擬機(jī)的終端進(jìn)行TBSS數(shù)據(jù)分析, 步驟包括：使用“tbss_1_preproc_*. nii.gz”命令去除預(yù)處理得到的FA中的異常值; 使用“tbss_2_reg ?T”命令, 將每個被試的FA圖非線性配準(zhǔn)到標(biāo)準(zhǔn)的FA模板FMRIB58_FA_1mm中; 使用“tbss_3_postreg ?S”命令, 生成所有被試的平均FA圖和平均FA骨架; 使用“tbss_4_prestat 0.2”命令, 生成一個平均的FA骨架的mask, 并將這個mask投射到每個被試的個體空間, 每個被試均生成一個FA骨架。

將所有被試的FA骨架在FSL v5.0里進(jìn)行2×2重復(fù)測量方差分析的非參數(shù)統(tǒng)計分析, 進(jìn)行置換檢驗5000次, 顯著水平設(shè)置為無閾限的團(tuán)塊增強(qiáng)(Threshold-free cluster enhancement, TFCE)水平矯正< 0.05。統(tǒng)計結(jié)果圖被定位到JHU ICBM-DTI- 81白質(zhì)模板中。將有顯著交互作用的FA值提取出來,在SPSS 22.0中進(jìn)行事后分析(即配對樣本t檢驗)。

2.7 ROI分析

FA反映了水分子在白質(zhì)纖維中軸向和徑向擴(kuò)散的比例。為了進(jìn)一步分析導(dǎo)致FA變化的原因, 將TBSS結(jié)果中交互作用顯著的FA對應(yīng)的腦區(qū)作為感興趣區(qū)(regions of interest, ROIs), 提取每個ROI的軸向擴(kuò)散系數(shù)(axial diffusivity, AD)和徑向擴(kuò)散系數(shù)(radial diffusivity, RD), 然后在SPSS 22.0中對AD和RD進(jìn)行重復(fù)測量方差分析。

3 結(jié)果

因本研究主要關(guān)注組別和測試時間的交互作用, 即訓(xùn)練干預(yù)是否引發(fā)了腦結(jié)構(gòu)的變化, 因此僅報告交互作用結(jié)果。

3.1 灰質(zhì)體積結(jié)果

組別和測試時間交互作用顯著的腦區(qū)有：左顳下回、左下枕葉、左顳中回(見圖1)。事后檢驗結(jié)果顯示, 實驗組訓(xùn)練后, 上述腦區(qū)的灰質(zhì)體積顯著增加(s< 0.001); 對照組左顳下回、左下枕葉前后測無顯著差異(s> 0.05), 左顳中回灰質(zhì)體積下降(< 0.001)。見圖2、表1。此外, 將兩組被試在前測的上述腦區(qū)的灰質(zhì)體積進(jìn)行獨立樣本t檢驗, 結(jié)果顯示, 兩組被試的上述腦區(qū)在前測均無顯著差異(s > 0.05)。左下枕葉：(37) = 1.33,= 0.191 > 0.05。左顳下回：(37) = 1.91,= 0.065 > 0.05。左顳中回：(37) = 0.91,= 0.369 > 0.05。

3.2 白質(zhì)結(jié)果

組別和測試時間交互作用顯著的腦區(qū)有：雙側(cè)內(nèi)囊后肢、雙側(cè)上放射冠(見圖3)。將這4個腦區(qū)的FA信號值提取出來, 在SPSS中進(jìn)行事后檢驗分析, 結(jié)果顯示, 實驗組訓(xùn)練后上述腦區(qū)的FA均顯著增加(s< 0.05), 對照組上述腦區(qū)的FA顯著下降(s< 0.05), 見表2。

FA增加可能是AD增加、RD減少, 或兩種結(jié)合, 為了進(jìn)一步證明FA增加的原因, 以交互作用顯著的腦區(qū)為ROIs, 分析每個ROI的AD和RD的變化。共4個ROIs：左內(nèi)囊后肢、右內(nèi)囊后肢、左上放射冠、右上放射冠。結(jié)果顯示, 在AD方面, 4個ROIs的交互作用均不顯著(s> 0.05)。在RD方面, 雙側(cè)內(nèi)囊后肢(左：(1, 37) = 19.13,< 0.001, η= 0.34; 右：(1, 37) = 29.01,< 0.001, η= 0.44)、雙側(cè)上放射冠(左：(1, 37) = 15.68,< 0.001, η= 0.30; 右：(1, 37) = 34.70,< 0.001, η= 0.48)交互作用均顯著。簡單效應(yīng)結(jié)果顯示, 實驗組訓(xùn)練后, 雙側(cè)內(nèi)囊后肢、右上放射冠顯著下降了(s < 0.01), 左上放射冠前后測無顯著差異(> 0.05); 對照組后測的雙側(cè)內(nèi)囊后肢、雙側(cè)上放射冠顯著增加了(s < 0.01)。見圖4、表3。

4 討論

本研究考察了羽毛球運動對成年早期腦結(jié)構(gòu)可塑性的影響, 灰質(zhì)體積方面, 結(jié)果顯示實驗組訓(xùn)練后左側(cè)下枕葉、顳中回、顳下回灰質(zhì)體積增加; 而對照組顳中回灰質(zhì)體積減小, 表明羽毛球運動可增加成人與視運動知覺加工有關(guān)腦區(qū)的灰質(zhì)容量。白質(zhì)方面, 實驗組訓(xùn)練后雙側(cè)內(nèi)囊后肢、上放射冠表現(xiàn)為RD下降引起的FA增加, 而對照組這些腦區(qū)表現(xiàn)為RD增加引起的FA下降, 表明羽毛球運動可能增加了成人白質(zhì)纖維的髓鞘厚度。

研究發(fā)現(xiàn)實驗組訓(xùn)練后左下枕葉灰質(zhì)體積增加的結(jié)果與我們假設(shè)一致。下枕葉是紋外視覺皮層的一部分, 最近研究(Hu et al., 2018)表明紋外視覺皮層有編碼運動信息的神經(jīng)元(方向選擇神經(jīng)元), 這類神經(jīng)元對運動對比非常敏感, 這在圖形?背景分離中起重要作用。有行為學(xué)研究表明, 在隨機(jī)點陣范式中, 羽毛球運動員的連貫性運動判斷能力優(yōu)于非運動員(孔麗娜等, 2012), 下枕葉灰質(zhì)體積增加可能與羽毛球運動過程反復(fù)在靜態(tài)的場地和動態(tài)的球及對手間進(jìn)行運動信息編碼有關(guān)。在羽毛球運動場景中, 對手的動作與飛行的羽毛球和靜止的背景環(huán)境, 構(gòu)成了運動對比刺激。

圖1 交互作用顯著的灰質(zhì)體積腦區(qū)

注：該圖為MNI空間下的軸狀圖, 圖中左為右半球, 右為左半球。A：左下枕葉(= ?33,= ?78,= ?6,= 111,= 60.50,< 0.001), B：左顳下回(= ?44,= ?50,= ?9,= 127,= 56.18,= 0.001), C：左顳中回(= ?51,= ?39,= 8,= 79,= 51.08,= 0.002)。

圖2 灰質(zhì)體積變化圖

顳中回和加工生物運動(Grezes et al., 2001; Peuskens, Vanrie, Verfaillie, & Orban, 2005)及理解他人動作意圖有關(guān)(Lestou, Pollick, & Kourtzi, 2008; Pelphrey, Morris, & McCarthy, 2004)。如, 讓被試觀看由點光源組成的人體做生物運動(如, 走路)比觀看剛體運動能夠引起雙側(cè)顳中回更大的激活(Grezes et al., 2001)。讓被試觀看兩個不同運動目的的行為比觀看兩個相同目的行為的點光源運動, 引起顳上溝更大的激活(Lestou et al., 2008)。更直接地, 研究發(fā)現(xiàn)該腦區(qū)參與運動過程中的視知覺任務(wù)(Abreu et al., 2012; Bishop et al., 2013; Wright et al., 2011)。如, 在觀看打羽毛球視頻片段進(jìn)行視覺預(yù)期時, 羽毛球運動員顳中回激活高于非運動員(Wright et al., 2011)。一定持續(xù)時間的羽毛球訓(xùn)練后成人顳中回灰質(zhì)體積的增加很可能與羽毛球運動過程伴隨豐富的動態(tài)信息和準(zhǔn)確的視知覺預(yù)期需求有關(guān)。羽毛球運動是一項有高度時間制約的對抗性運動, 視覺預(yù)期球的落地點對贏得比賽非常關(guān)鍵, 而視覺分析對手的生物運動、理解對手動作意圖對正確判斷球的落地點(進(jìn)行視覺預(yù)期)非常重要。行為實驗已證明, 專業(yè)羽毛球運動員的視覺預(yù)期能力優(yōu)于非運動員或新手(Abernethy & Zawi, 2007; Alder, Ford, Causer, & Williams, 2014; Jin et al., 2011), 本實驗所屬項目下的另一個實驗確實發(fā)現(xiàn), 被試進(jìn)行3個月的羽毛球訓(xùn)練后, 對羽毛球的視覺預(yù)期能力顯著提高(Liu et al., 2017)。

表1 兩組被試交互作用顯著腦區(qū)的灰質(zhì)體積值(M ± SD)

圖3 FA交互作用顯著的腦區(qū)

注：該圖為MNI空間下的軸狀圖, 圖中的左為右半球, 右為左半球。A：左內(nèi)囊后肢(= ?24,= ?11,= 15,= 32,= 0.045), B：右內(nèi)囊后肢(= 25,= ?13,= 15,= 253,= 0.019), C：左上放射冠(= ?27,= ?18,= 21,= 79,= 0.040), D：右上放射冠(= 29,= ?17,= 21,= 22,= 0.049;= 27,= ?20,= 25,= 6,= 0.050;= 21,= ?17,= 39,= 126,= 0.044)。綠色：平均FA骨架。底圖：標(biāo)準(zhǔn)空間MNI152圖。

表2 兩組被試的FA值(M ± SD)

圖4 4個ROIs腦區(qū)的RD變化圖

本實驗觀察到實驗組訓(xùn)練后顳下回灰質(zhì)體積增加可能與羽毛球運動改變了成人對羽毛球動作模式的再認(rèn)有關(guān)。研究發(fā)現(xiàn), 顳下回和專家的專業(yè)領(lǐng)域的模式再認(rèn)有關(guān)(Bilalic, Langner, Erb, & Grodd, 2010)。Bilalic等人(2010)比較了象棋專家和新手在象棋有關(guān)的視覺搜索任務(wù)中的表現(xiàn)及其神經(jīng)機(jī)制, 發(fā)現(xiàn)專家對擺放正常的棋局的視覺搜索優(yōu)于新手, 表明專家的專業(yè)領(lǐng)域的模式再認(rèn)能力優(yōu)于新手; 腦成像結(jié)果發(fā)現(xiàn)象棋專家在模式再認(rèn)任務(wù)中,顳下回激活高于新手, 作者認(rèn)為顳下回參與象棋中的模式再認(rèn)。大量研究表明特定領(lǐng)域的專家比普通人有較好的專業(yè)領(lǐng)域內(nèi)的模式再認(rèn)能力(Bilalic et al., 2010; Hohmann, Troje, Olmos, & Munzert, 2011; Smeeton, Ward, & Williams, 2004)。如, 籃球運動員、足球運動員、冰球運動員對特定動作、隊友和對手的位置的回憶和再認(rèn)優(yōu)于非運動員或新手。專家具有專業(yè)領(lǐng)域的模式再認(rèn)優(yōu)勢, 這和專家儲藏了大量的專業(yè)領(lǐng)域的模式, 并且能夠快速區(qū)分和比較觀察到的模式和儲藏的模式有關(guān)(Abernethy, 1996)。在本研究中, 實驗組進(jìn)行多次重復(fù)的羽毛球練習(xí), 可能獲得了一些專業(yè)知識, 如特定的羽毛球動作結(jié)構(gòu), 這些知識有助于模式再認(rèn), 即將看到的對手的動作信息和已有的模式進(jìn)行比較, 做出預(yù)期判斷。

白質(zhì)方面, FA反映了水分子在白質(zhì)纖維中軸向和徑向擴(kuò)散的比例, FA越大說明水分子在軸向的擴(kuò)散程度大于在徑向的擴(kuò)散程度。FA增加有三種可能：AD增加、RD下降或AD增加結(jié)合RD下降。而本實驗研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)實驗組訓(xùn)練后雙側(cè)內(nèi)囊后肢、上放射冠FA增加, 是由RD下降導(dǎo)致的。FA變化受多種因素影響, 如神經(jīng)元數(shù)量、密度、直徑、髓鞘厚度(Beaulieu, 2002; Blumenfeld-Katzir, Pasternak, Dagan, & Assaf, 2011)。已有研究表明, AD對軸突損傷敏感(Sun, Liang, Cross, & Song, 2008; Zhang et al., 2009); 而RD對髓鞘損傷敏感, RD下降和髓鞘增加有關(guān)(Kim et al., 2007; Song et al., 2002; Zhang et al., 2009)。如, Zhang等人(2009)以白鼠為被試, 對白鼠的脊髓進(jìn)行人為損壞, 結(jié)果發(fā)現(xiàn), RD增加和髓鞘解體成正相關(guān)。Song等人(2002)比較了顫抖鼠和健康鼠的多個纖維束的髓鞘厚度、AD和RD, 結(jié)果發(fā)現(xiàn), 顫抖鼠表現(xiàn)出髓鞘損失, 且RD大于健康鼠, 但是AD和健康鼠無差異。因此, 本實驗發(fā)現(xiàn)實驗組羽毛球訓(xùn)練后呈現(xiàn)出RD下降引起的FA增加的生理基礎(chǔ)可能和羽毛球訓(xùn)練引起的纖維束髓鞘厚度增加有關(guān)。

上放射冠向上投射到大腦皮層的運動區(qū)、前運動區(qū), 向下到達(dá)內(nèi)囊后肢和大腦腳。內(nèi)囊是由聯(lián)系大腦皮層和腦干、脊髓的上、下行纖維組成的白質(zhì)板。而內(nèi)囊后肢包含的皮質(zhì)脊髓束, 更是運動、感覺傳導(dǎo)纖維高度集中的部位。本實驗觀察到短期羽毛球運動后內(nèi)囊后肢和上放射冠發(fā)生FA變化, 提示該部分白質(zhì)具有較強(qiáng)的結(jié)構(gòu)可塑性, 這一結(jié)果和文獻(xiàn)相符。先前研究發(fā)現(xiàn), 不同類型的短期訓(xùn)練(3周的視空間運動訓(xùn)練, Wang, Casadio, Weber, Mussa-Ivaldi, & Parrish, 2014; 4周的左手序列運動訓(xùn)練, Reid, Sale, Cunnington, Mattingley, & Rose, 2017)均可引發(fā)這部分白質(zhì)FA的增加。如Wang等人(2014)發(fā)現(xiàn)3周的視空間訓(xùn)練后, 成人被試內(nèi)囊后肢、上放射冠FA增加, RD減少。短期訓(xùn)練后發(fā)生的FA變化被認(rèn)為是反復(fù)進(jìn)行某項運動或運動學(xué)習(xí)的結(jié)果, 和個體在該活動項目上的行為改善有關(guān)(Reid et al., 2017; Wang et al., 2014)。綜合起來, 我們推測, 本實驗中實驗組訓(xùn)練后由RD下降導(dǎo)致的FA增加也可能是由于神經(jīng)元髓鞘厚度增加引起的, 是羽毛球運動學(xué)習(xí)的結(jié)果, 這可以使白質(zhì)在運動過程中更好更快地完成中樞和外周神經(jīng)系統(tǒng)間的信息傳遞。

表3 兩組被試4個ROIs腦區(qū)的RD值(M ± SD)

但是, 本實驗結(jié)果和以有長期(10年以上)訓(xùn)練經(jīng)歷的專家(音樂家, Schmithorst & Wilke, 2002; 高爾夫運動員, Jancke, Koeneke, Hoppe, Rominger, & Hanggi, 2009)為對象的研究結(jié)果并不一致。這些研究發(fā)現(xiàn), 從幼年開始接受音樂訓(xùn)練的音樂家比非音樂家的內(nèi)囊和放射冠的FA更低; 高技能高爾夫運動員比低技能高爾夫運動員和非運動員的內(nèi)囊后肢有更低的FA。這些作者認(rèn)為下降的FA和更熟練的、自動化的動作有關(guān)。結(jié)果不一致的可能性很多, 有可能運動誘發(fā)的白質(zhì)FA變化具有項目特異性, 羽毛球是一項對抗性球類運動, 運動過程中與他人的互動較多, 且對視運動知覺有較高要求, 而音樂訓(xùn)練、高爾夫運動是非對抗性訓(xùn)練且對視運動知覺沒有較高需求。也可能運動誘發(fā)的FA變化是非線性的。也或者, 是實驗設(shè)計上的差異引起的, 和本研究結(jié)果一致的研究均為縱向研究, 而以專業(yè)選手為對象的研究均為橫向研究。這些可能性需要在將來的研究中, 設(shè)計更為嚴(yán)謹(jǐn)?shù)膶嶒炘O(shè)計來分離和確定。

出乎我們的預(yù)期, 實驗還觀察到了對照組腦結(jié)構(gòu)的變化, 實驗后對照組顳中回灰質(zhì)體積的下降、白質(zhì)FA下降。這一現(xiàn)象可能符合大腦畢生發(fā)展的規(guī)律。大量研究發(fā)現(xiàn), 個體大腦的灰質(zhì)體積在兒童期甚至更早的發(fā)育期就開始了下降(Ge et al., 2002; Kalpouzos et al., 2009; Pfefferbaum et al., 1994; Sowell et al., 2003; Tamnes et al., 2013)。如Pfefferbaum等人(1994)以161名年齡在3個月到70歲的健康人為被試, 測量腦容量, 發(fā)現(xiàn)灰質(zhì)體積在4歲時達(dá)到峰值, 之后開始下降。Tamnes等人(2013)對處于發(fā)育期的8~19歲被試的灰質(zhì)體積進(jìn)行了2.6年的追蹤, 也得到了類似的結(jié)果。他們發(fā)現(xiàn)許多皮層的年下降率超過1%, 在20歲時, 下降最多的腦區(qū)在額葉、外側(cè)顳葉。一項考察白質(zhì)纖維在生命全程中變化的研究表明, 大部分白質(zhì)較早達(dá)到成熟, 如枕葉、額葉的白質(zhì)FA在青少年后期達(dá)到最大值, 50%的皮質(zhì)脊髓束體素在20歲左右達(dá)到峰值, 然后呈下降趨勢(Westlye et al., 2010)。更值得注意的是, 有干預(yù)研究表明, 在短時間跨度內(nèi), 對照組的腦容量下降達(dá)到統(tǒng)計學(xué)顯著水平, 如, Lovden等人(2012)以年輕人(20~30歲)為實驗對象, 實驗組參加4個月(42天, 每天50分鐘)的導(dǎo)航訓(xùn)練(在虛擬的動物園中尋找動物), 對應(yīng)的對照組執(zhí)行和實驗組相同運動量的走路任務(wù)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)實驗組的海馬(與導(dǎo)航有關(guān))灰質(zhì)體積增加了, 而對照組的海馬體積下降了, 該作者認(rèn)為這是正常的與年齡相關(guān)的下降現(xiàn)象。Thomas等人(2009)對平均32.5歲的健康被試, 進(jìn)行了三次結(jié)構(gòu)像掃描, 第一次與第二次掃描間隔2周, 在此期間, 沒有對被試進(jìn)行任何干預(yù); 第二次與第三次掃描間隔2周, 在此期間, 對被試進(jìn)行一項每次25分鐘, 共6次的視運動訓(xùn)練(操縱桿任務(wù))。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 在無干預(yù)階段, 雙側(cè)海馬旁回、右腦島、右楔前葉的灰質(zhì)密度顯著下降了。因此, 我們推測, 本實驗觀察到的對照組顳中回灰質(zhì)體積下降屬于大腦畢生發(fā)展的正常現(xiàn)象。

但是, 如果以“非拍類運動”如室內(nèi)跑步為對照組, 是否可能觀察不到顳中回下降的現(xiàn)象？或者說, 對照組顳中回的變化是因為沒有進(jìn)行運動而非沒有進(jìn)行羽毛球運動引起的？雖然本研究因為沒有設(shè)置活動對照組而無法直接排除這種可能性, 但間接的文獻(xiàn)綜合提示這種可能性存在的概率很低。首先, 已有研究發(fā)現(xiàn)顳中回和視運動知覺有關(guān)(Peuskens et al., 2005); 而Sumiyoshi, Taki, Nonaka, Takeuchi和Kawashima (2014)對小鼠進(jìn)行7天的跑籠運動訓(xùn)練發(fā)現(xiàn), 運動皮層和視覺皮層灰質(zhì)體積增加, 該作者認(rèn)為運動區(qū)的變化和運動量有關(guān), 視覺腦區(qū)的變化和環(huán)境的豐富度有關(guān)。這提示, 即使本研究設(shè)置了“室內(nèi)跑步”這樣的活動對照組, 跑步組和羽毛球運動組也只能是在運動量上匹配, 但無法經(jīng)歷如羽毛球組那樣豐富的視覺動態(tài)環(huán)境, 二組可能在運動皮層的變化上差異不顯著, 但難以推斷二組在視知覺相關(guān)腦區(qū)的變化上差異不顯著。其次, 我們另一個橫斷研究比較了羽毛球運動員、短跑運動員和普通成人的運動知覺, 結(jié)果發(fā)現(xiàn)羽毛球運動員的知覺敏感性顯著高于短跑運動員和普通成人, 但后二者間的差異不顯著; 具體到徑向運動, 羽毛球運動員的知覺敏感性顯著高于短跑運動員和普通成人, 普通成人的顯著高于短跑運動員(Liang et al., 2019. 審稿中)。這證明單純的跑步可能不易引起個體運動知覺的行為變化, 提示單純的跑步可能也不易引發(fā)個體與視運動知覺相關(guān)腦區(qū)的結(jié)構(gòu)或功能變化。無論如何, 更直接的有力證據(jù)需要未來更嚴(yán)謹(jǐn)?shù)膶嶒炘O(shè)計結(jié)合單變量、多變量模式分析方法來考察該問題。

本實驗采用干預(yù)研究得出了一些結(jié)論, 擴(kuò)展了以往橫向研究的結(jié)果。但是本研究也存在一些問題, 需要進(jìn)一步研究, 第一, 已有研究表明灰質(zhì)體積和白質(zhì)FA在訓(xùn)練過程中是呈非線性變化的(Draganski et al., 2004; Scholz, Klein, Behrens, & Johansen-Berg, 2009), 而本實驗僅采集了訓(xùn)練前后的兩個時間點的數(shù)據(jù), 難以考察腦可塑性變化和訓(xùn)練時間的關(guān)系, 未來研究可以在訓(xùn)練過程中采集多個時間點的數(shù)據(jù)。第二, 本實驗的干預(yù)時間較短(12周), 結(jié)果和以接受過十幾年運動訓(xùn)練經(jīng)歷的被試為對象的研究結(jié)果的可比性較差。今后的研究中可延長訓(xùn)練時間、加強(qiáng)訓(xùn)練強(qiáng)度。第三, 本實驗沒有應(yīng)用如隨機(jī)點陣等范式直接分析比較被試在羽毛球訓(xùn)練前后視運動知覺敏感性的變化, 難以推斷本研究觀察到的腦結(jié)構(gòu)的變化與個體視運動知覺行為表現(xiàn)上的變化之間的關(guān)系。未來研究可以增加行為測量, 以更直接地揭示腦功能區(qū)結(jié)構(gòu)變化與行為變化間的關(guān)系。第四, 雖然本實驗將被試隨機(jī)分成了兩組, 但是不能完全控制視力水平的基線差異。雖然還沒有研究發(fā)現(xiàn), 非盲人的視力水平與腦可塑性存在相關(guān); 以往研究也沒有考慮視力水平在運動引發(fā)腦結(jié)構(gòu)可塑性中的作用(Bezzola, Merillat, Gaser, & Jancke, 2011; Draganski et al., 2004; Hamzei, Glauche, Schwarzwald, & May, 2012; Jonasson et al., 2017; Lakhani et al., 2016; Reid et al., 2017; Rogge et al., 2018; Taubert et al., 2010; Tavor, Botvinik-Nezer, Bernstein-Eliav, Tsarfaty, & Assaf, 2019)。但是, 我們不能完全排除基線視力水平在運動訓(xùn)練引發(fā)腦結(jié)構(gòu)變化中的作用, 因此, 未來的干預(yù)實驗應(yīng)該控制被試的基線視力。第五, 本研究的對照組為“不進(jìn)行任何體育運動訓(xùn)練”, 雖然使用這種設(shè)置得出的結(jié)果能夠說明羽毛球作為一種運動訓(xùn)練, 能夠改變成人腦結(jié)構(gòu); 但是, 不能直接有力地證明這種腦結(jié)構(gòu)變化是羽毛球運動訓(xùn)練的特異性結(jié)果。因此, 未來研究可以以非拍類運動訓(xùn)練, 如室內(nèi)跑步為活動對照組, 進(jìn)一步研究該問題。

5 結(jié)論

短期羽毛球訓(xùn)練可增加成人與視運動知覺有關(guān)的腦功能區(qū)的灰質(zhì)容量, 增加成人內(nèi)囊后肢和上放射冠這兩個纖維束的髓鞘厚度?？傊? 成年早期的腦灰質(zhì)和白質(zhì)均具有一定的可塑性。

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Altered structural plasticity in early adulthood after badminton training

BAI Xuejun; SHAO Mengling; LIU Ting; YIN Jianzhong; JIN Hua

(Key Research Base of Humanities and Social Sciences of Ministry of Education, Academy of Psychology and Behavior, Tianjin Normal University, Tianjin 300387, China) (Faculty of Psychology, Tianjin Normal University, Tianjin 300387, China) (Department of Radiology, Tianjin First Center Hospital, Tianjin 300192, China)

Brain imaging studies have found that the athletes engaged in racquet sports showed different brain structure and function based on expert-novice paradigm. However, the present findings cannot fully interpret the role of sport experience in brain plasticity. For example, it is still not clear whether such differences in brain structure are due to training experience or innate differences. The aim of the present study was to investigate whether young adults' brain structures are influenced by a short period of badminton training experience.

A group of young adults (23 ~ 27 years) without any professional or amateur sports training were recruited to take part in the experiment. They were randomly divided into either the experimental group (21 non-athletes) or the control group (17 non-athletes). Participants in the experimental group were trained for 12 weeks (one hour each time and three times each week), and participants in the control group did not attend any regular sport trainings during this period. Structure imaging and diffusion tensor imaging (DTI) techniques were used to assess the effects of badminton training on the brain structural plasticity in young adults. T1 images and DTI data for all participants were collected before and after the intervention. Voxel-based morphometry (VBM) and Tract-based spatial statistics (TBSS) were used to perform a whole-brain analysis of the T1 and DTI data respectively. A 2 (participant group: experimental group, control group) × 2 (test time: pretest, posttest) repeated measure ANOVA was used to perform statistical analysis.

The results showed that there were significant interactions between participant group and test time for the gray matter volume in the left inferior occipital lobe, middle temporal gyrus and inferior temporal gyrus. Specifically, participants in the experiment group exhibited increased gray matter volume in the above brain regions after the training, whilst participants in the control group showed decreased gray matter volume in the left middle temporal gyrus at posttest as compared to pretest. Furthermore, for the participants in the control group, there were no significant differences between pretest and posttest in the volume of left inferior occipital lobe and inferior temporal gyrus. In relation with the white matter microstructures, the experiment group had increased fractional anisotropy (FA) in the bilateral posterior limb of internal capsule and the superior corona radiate in posttest as compared to pretest. And the increased FA was induced by decreased radial diffusivity (RD). In contrast, the control group had decreased FA and increased RD in the above fibers at posttest relative to pretest.

Taken together, these results suggest that badminton training increased the gray matter volume in the brain regions related to visual motion perception processing and increased the myelin sheath thickness of the fibers associated with motor learning. These results imply that in early adulthood, the gray matter and white matter of the brain might have plasticity to some extent.

badminton training; early adulthood; brain plasticity

2018-11-08

* 國家自然科學(xué)基金項目(31471003)。

金花, E-mail: jinhua@mail.tjnu.edu.cn

B845; G804

10.3724/SP.J.1041.2020.00173