張玉芬 羅文韜

（北京師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 北京 100875）

葉是植物進(jìn)行光合作用和蒸騰作用的主要場(chǎng)所，為了最有效地行使其功能，植物能精準(zhǔn)地控制葉片的初始發(fā)育和形態(tài)變化［1］。被子植物是陸生植物的主要類(lèi)群，為了進(jìn)一步適應(yīng)復(fù)雜多變的陸生環(huán)境，該類(lèi)群在葉形上演化出了巨大的多樣性。不僅大的分支類(lèi)群間、物種間具有變化多端的葉形，物種之內(nèi)也往往存在各種因素作用下的變異，其中包括單葉形態(tài)的多樣性，例如，全緣、鋸齒狀、不同程度（深淺）和不同式樣（羽狀或掌狀、回?cái)?shù)等）的裂刻等，也有單、復(fù)葉的差異，例如，廣泛分布于熱帶、亞熱帶地區(qū)的蝶形花科豬屎豆屬（Crotalaria）是被子植物最大的屬之一，在全球約有700 余種，其中71%的種為三出復(fù)葉或羽狀復(fù)葉，僅29%的種為單葉，研究顯示，其復(fù)葉類(lèi)型更適應(yīng)于干燥的氣候，而單葉類(lèi)型在潮濕氣候中占據(jù)主導(dǎo)地位。這可能是由于復(fù)葉與同等大小的單葉相比，空氣界面層阻力更小，氣體交換量更大，散熱效果更好，同時(shí)，復(fù)葉通過(guò)調(diào)節(jié)單個(gè)小葉的傾斜角度，能最大限度地捕獲光能［2］。

本文綜述了植物葉形多樣性及其進(jìn)化適應(yīng)意義，尤其是異形葉性（heterophylly）和發(fā)育調(diào)控葉異形性（heteroblasty），二者雖都表現(xiàn)為在同一植株上會(huì)生長(zhǎng)不同形態(tài)的葉，但具有不同的機(jī)制［3］。本文著重厘清二者間的概念區(qū)分，以期為生態(tài)學(xué)、進(jìn)化生物學(xué)等未來(lái)的研究提供新的思路。

1 葉形與環(huán)境氣候的關(guān)系

生物有機(jī)體具有通過(guò)改變自身的形態(tài)響應(yīng)外部環(huán)境中生物和非生物因子變化的能力［4］。當(dāng)植物生長(zhǎng)于波動(dòng)變化的環(huán)境中或短暫暴露于有害條件下時(shí)，表型可塑性是其保持最佳適應(yīng)性的基礎(chǔ)［5］。盡管葉的發(fā)育在遺傳水平上受到嚴(yán)格的控制，但其最終形狀和大小會(huì)在一定程度上根據(jù)環(huán)境條件進(jìn)行調(diào)整［6］，即具有表型可塑性［7］。每一種葉表型都由特定的基因型決定，該基因型調(diào)控葉片從葉原基到成熟衰老的整個(gè)發(fā)育軌跡，包括最初的幼葉和之后的成熟葉。理論上一個(gè)基因型可能發(fā)育出變化多端的與環(huán)境變化相關(guān)的葉形［1］。植物葉片的最終形態(tài)是在高效獲取光能和減少環(huán)境脅迫的平衡條件下建成的，葉與環(huán)境之間的這種緊密聯(lián)系導(dǎo)致了葉形態(tài)的巨大變異性［5］。

從葉的邊緣形態(tài)分析，相對(duì)于全緣葉，邊緣具有齒或裂的葉片具有較強(qiáng)的空間延伸可塑性，能調(diào)節(jié)葉面溫度和水分流失，對(duì)干旱、高溫等脅迫作出抗逆響應(yīng)［8］。大尺度分析發(fā)現(xiàn)，高緯度寒溫帶的木本雙子葉植物葉緣多具齒，而低緯度熱帶樹(shù)木更多擁有較大的全緣葉［9］。移栽實(shí)驗(yàn)表明，美國(guó)紅楓在溫帶地區(qū)的葉裂程度明顯高于亞熱帶地區(qū)［10］。在葡萄中，從同一根藤蔓上測(cè)定多個(gè)季節(jié)的葉形，結(jié)果顯示，葉齒的發(fā)育與寒冷、干燥的氣候相關(guān)［1］。在寒冷氣候下觀察到一年生植物同樣具有相似的變化，說(shuō)明葉齒的這種適應(yīng)性特征并非木本植物所獨(dú)有［11］，例如，東亞的菊科蓍屬（Achillea）植物齒葉蓍（A.acuminata），葉邊緣具有整齊的鋸齒，其生境多為林緣、草甸濕地及河邊。與其相對(duì)照，亞洲蓍（A.asiatica）多生于較為干旱的山坡草地、草場(chǎng)等，其葉為三回羽狀全裂［12］。關(guān)于葉齒或裂功能的探討有很多，相關(guān)假說(shuō)認(rèn)為，葉齒能減少葉片對(duì)主脈的依賴(lài)性，它作為一種適應(yīng)性特征，能增加植物的蒸騰作用以維持葉片的挺立［13］，同時(shí)縮小葉肉組織與葉脈的距離，減少邊界阻力，有利于葉片的熱傳導(dǎo)［14］。此外，葉裂程度的加深可降低樹(shù)冠層對(duì)光線的截留，從而提高了植物的光合效率。

葉片的大小也受氣候環(huán)境的影響。以蓍屬植物為例，北美學(xué)者研究了加利福尼亞和內(nèi)華達(dá)山脈的2 個(gè)A.lanulosa不同海拔高度的種群，分別位于約塞米特蒂?lài)?guó)家公園1 400 m 的馬瑟地區(qū)和海拔3 050 m 的林帶邊界，發(fā)現(xiàn)低海拔種群的葉片較大，且葉面粗糙程度和葉裂狀態(tài)與高海拔的不同。將采自2 個(gè)種群的植株分別移栽于相同的生境中生長(zhǎng)時(shí)，它們基本保留原種群葉片的特征；但在較低溫度的生境中生長(zhǎng)時(shí)，2 個(gè)種群移栽個(gè)體的葉都變短，且葉片排列更加緊密；而在較溫暖的生境中，葉片則變得更長(zhǎng)且排列疏松?？梢?jiàn)，該類(lèi)群的葉形變異是種群遺傳基礎(chǔ)和葉形對(duì)溫度適應(yīng)的共同結(jié)果［15］。

2 植物的異形葉性

異形葉性是專(zhuān)指同一植株上并存的多態(tài)葉片，或指葉片被環(huán)境誘導(dǎo)在2 種或多種可能的形態(tài)間的轉(zhuǎn)變［16］。異形葉性常見(jiàn)于水生植物或半水生植物中，例如，毛茛屬（Ranunculus）、眼子菜屬（Potamogeton）和萍蓬草屬（Nuphar）等屬的植物［17］。這些植物會(huì)產(chǎn)生沉水葉與氣生葉2 種不同形狀的葉片。在水生環(huán)境中的葉片通常較薄且氣孔較少，深裂為絲狀或線形；而挺水的氣生葉葉片較厚，氣孔較多，少裂片或不裂。這些獨(dú)特的葉形態(tài)有效地降低了水介質(zhì)產(chǎn)生的機(jī)械壓力，增加了葉片的表面積，更利于吸收養(yǎng)分和交換氣體［18－19］。

異形葉性是一種特殊的表型可塑性，表現(xiàn)為植物通過(guò)改變?nèi)~形態(tài)響應(yīng)光照、溫度、水分等多種環(huán)境條件的變化［17］。例如，低溫能誘導(dǎo)水生植物水毛茛（Ranunculus trichophyllus）在陸生條件下產(chǎn)生水生葉的形態(tài)［20］。在水生環(huán)境下，溫度升高可使異葉水蓑衣的葉片從羽狀深裂逐漸轉(zhuǎn)換為邊緣鋸齒［21］。

異形葉植物能通過(guò)調(diào)整形態(tài)結(jié)構(gòu)提高個(gè)體對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性，因此，異形葉性被認(rèn)為是植物對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性特征［22］。例如，鈍脊眼子菜（Potamogeton octandrus）漂浮葉的表皮較厚，具氣孔且有明顯的臘質(zhì)層；沉水葉表皮光滑，沒(méi)有臘質(zhì)層，這些特征使植物更好地適應(yīng)波動(dòng)的環(huán)境［23］。歐亞萍蓬草（Nuphar lutea）的氣生葉和漂浮葉是對(duì)光的一種適應(yīng)，而沉水葉則可看作是對(duì)遮蔭的適應(yīng)。葉片所展現(xiàn)的高度表型可塑性是在變化的環(huán)境中，尤其是不同光照強(qiáng)度下保障光合效率的一種適應(yīng)方式［24］。此外，異形葉的形態(tài)特征也可能使其在干擾環(huán)境下更具競(jìng)爭(zhēng)力，能拓殖野生環(huán)境［25］。

在異形葉植物中，有些植物同時(shí)產(chǎn)生有刺和無(wú)刺葉，其多刺葉是抵御食植動(dòng)物的可塑性響應(yīng)。動(dòng)物的食草行為對(duì)誘導(dǎo)植物有刺葉的產(chǎn)生和對(duì)食草損傷的響應(yīng)起到了雙重作用［26］。例如，異形葉性的枸骨葉冬青（Ilex aquifolium），其樹(shù)冠距地面近的種群頻繁被采食的跡象很明顯，高度在2.5 m以下的樹(shù)冠無(wú)一幸免被采食，這與成年紅鹿觸及的采食高度極其一致，食草頻率與多刺葉分枝的比例之間具有顯著相關(guān)性［27］。

3 發(fā)育調(diào)控葉異形性

發(fā)育調(diào)控葉異形性是與植物生活史階段相關(guān)聯(lián)的，在個(gè)體發(fā)生過(guò)程中器官形態(tài)與功能的躍變，這種變化是不可逆的［28］。比較常見(jiàn)的具有發(fā)育調(diào)控葉異形性的植物有長(zhǎng)青藤（Hedera helix），其葉片從幼株的裂葉變?yōu)槌墒熘仓甑娜壢~［29］；一些鳳梨科植物從幼株的氣生葉變成了成株的儲(chǔ)水罐狀［30］；桉屬（Eucalyptus）植物的幼態(tài)葉卵圓形，成熟葉片伸長(zhǎng)成卵狀披針形［31］。除了葉片形態(tài)在個(gè)體發(fā)育中發(fā)生改變以外，不斷有證據(jù)證明，幼株和成株的葉片在解剖結(jié)構(gòu)［32］、生理［31］等方面也存在差異。這些差異是由于不同的生物因子相互作用的結(jié)果，包括對(duì)病原菌［33］、昆蟲(chóng)［34］和脊椎動(dòng)物［32］的敏感性，強(qiáng)有力地支持了發(fā)育異形性在個(gè)體發(fā)育過(guò)程中發(fā)揮的生物學(xué)功能［35］。

發(fā)育調(diào)控葉異形性為研究自然選擇在渠限化發(fā)育過(guò)程（canalizing development）中的作用提供了機(jī)會(huì)。例如，夏威夷相思樹(shù)（Acacia koa）是一種具有獨(dú)特發(fā)育調(diào)控葉異形的植物，其幼態(tài)的葉是典型的平展二回羽狀復(fù)葉，而成熟葉片則轉(zhuǎn)變?yōu)樨Q直的葉狀枝。對(duì)該物種在不同環(huán)境濕度下的種群中的研究發(fā)現(xiàn)，濕地種群的個(gè)體發(fā)育異形性轉(zhuǎn)變比較慢，而干旱種群在水分脅迫下異形性轉(zhuǎn)變提前，因?yàn)樵诟珊得{迫期間葉狀枝比真葉更具有適應(yīng)優(yōu)勢(shì)［36］。對(duì)桉樹(shù)的研究發(fā)現(xiàn)，某些桉樹(shù)幼株階段似乎比成株更能耐受遮蔭但不抗旱，而另一些桉樹(shù)物種似乎已更好地適應(yīng)了抵抗霜凍、高日曬負(fù)荷和干旱脅迫［37］。在地中海類(lèi)氣候地區(qū)，許多物種豐富和具有重要生態(tài)意義的植物類(lèi)群都存在發(fā)育異形性，這是其對(duì)共有的地中海式氣候的響應(yīng)［38］。對(duì)小檗屬植物（Berberis s.str.）的研究發(fā)現(xiàn)，該屬植物的短枝上不斷生出新的葉片，均勻分布在植株上進(jìn)行光合作用，而長(zhǎng)枝由于缺少頂端生長(zhǎng)的限制，并有較高的脅迫忍耐性，起到維持植物快速持續(xù)生長(zhǎng)的作用。小檗屬植物的短枝葉承擔(dān)了快速有效和持續(xù)的光合作用，保證了開(kāi)花結(jié)實(shí)，而長(zhǎng)枝不僅保證植物持續(xù)的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)，其上的刺可能起到了抵御捕食的作用。由此可見(jiàn)，發(fā)育調(diào)控葉異形性可能是提高植物適合度的有效機(jī)制［39］。

發(fā)育調(diào)控葉異形性變化可能揭示了物種間的進(jìn)化關(guān)系。由于發(fā)育調(diào)控葉異形性在植物界獨(dú)立起源、演化了多次，其依賴(lài)的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)在進(jìn)化過(guò)程中應(yīng)已從祖先狀態(tài)發(fā)生了修飾和分化，所產(chǎn)生的不同的發(fā)育程序可能在發(fā)育調(diào)控葉異形性的進(jìn)化過(guò)程中起著主要作用。經(jīng)典的例子是金合歡屬植物幼態(tài)的羽狀復(fù)葉被看作是演化過(guò)程中具有此樣葉片的祖先的遺產(chǎn)；與此相對(duì)的是，在許多其他具有發(fā)育異形葉的植物中，幼態(tài)葉的形態(tài)與近緣物種成熟葉的形態(tài)相同或相似，這類(lèi)現(xiàn)象被解釋為幼態(tài)成熟或幼態(tài)持續(xù)（neoteny）［28］。

4 總結(jié)與展望

綜上所述，各種生物、非生物因素與遺傳因素相互作用形成了一個(gè)復(fù)雜的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，共同參與植物葉片的形態(tài)建成和發(fā)育。將葉形態(tài)的自然變化與其背后的分子調(diào)控途徑相整合，是進(jìn)化發(fā)育生物學(xué)的重要目標(biāo)。由于同一基因型能發(fā)育出不同的葉形，這為理解植物遺傳背景與環(huán)境的相互作用提供了很好的機(jī)會(huì)。發(fā)育渠限化對(duì)植物葉形變異存在一定的限制作用，為了充分了解葉形態(tài)多樣性的演化發(fā)育及其對(duì)環(huán)境壓力的響應(yīng)機(jī)制，應(yīng)建立遺傳多樣性、發(fā)育背景和環(huán)境可塑性綜合定量模型［1］，解開(kāi)異形葉性與環(huán)境波動(dòng)、基因及物種形成之間的關(guān)系，從而有助于理解植物表型可塑性和適應(yīng)的分子和演化機(jī)制［27］，為生物多樣性保護(hù)，并且為有方向、有目標(biāo)地利用植物的適應(yīng)性特征提供科學(xué)依據(jù)。