姜路帆, 李亞衡, 楊進榮, 王 勇*

(1. 中國科學院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所， 湖南 長沙 410125；2. 中國科學院大學， 北京 100049；3. 吉首大學生物資源與環(huán)境科學學院， 湖南 吉首 416000)

在全球氣候變暖的背景下，降水格局(包括降水強度、降水量、降水的季節(jié)分配)發(fā)生了變化[1-2]。降水是干旱和半干旱地區(qū)生態(tài)系統(tǒng)功能和過程的主要驅(qū)動力，降水的變化對草原生態(tài)系統(tǒng)的功能作用過程有重要的影響[3-4]。降水一方面對土壤動物造成機械沖刷，另一方面改變了土壤微環(huán)境以及資源有效性從而影響土壤動物的生長發(fā)育等生理過程[5-6]。土壤動物作為草原生態(tài)系統(tǒng)重要的組成成分，在地下生態(tài)系統(tǒng)中扮演重要的角色[7-8]，在物質(zhì)循環(huán)和能量流動中起著重要的作用[9]，對保持草原生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定有重要意義。且土壤動物對環(huán)境敏感，可作為監(jiān)測環(huán)境變化的指示性生物[10-13]。因此，在降雨變化背景下，研究降雨變化與土壤動物多樣性的關系以及土壤動物對降雨變化的響應機制，有助于保護土壤動物多樣性和維護生態(tài)系統(tǒng)的功能和穩(wěn)定，是理解全球變化對土壤動物群落及其生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構和功能作用過程的需要，也是探討陸地生態(tài)系統(tǒng)對全球變化響應機制的需要。

目前，關于土壤動物對降雨變化的研究，主要集中在地上土居動物，如Guo等[14]發(fā)現(xiàn)增加降雨量有利于緩解氣溫升高對蝗蟲卵的發(fā)育的影響。地表土居動物如擴散能力較強的地面節(jié)肢動物受降雨影響較小，而擴散能力弱的受降雨的影響則較大[15]。Brown等[16]、Staley等[17]研究發(fā)現(xiàn)降雨量變化對小型和大型節(jié)肢動物能產(chǎn)生強烈的直接影響。在我國，關于土壤動物與降雨變化的研究主要集中在草地和森林生態(tài)系統(tǒng)[14]。錫林郭勒草原是我國四大草原之一，其生態(tài)系統(tǒng)的功能和穩(wěn)定性具有非常重要的作用。因此，深入了解內(nèi)蒙古錫林郭勒草原土壤動物對降水格局變化的響應機制，有助于理解全球氣候變化對草原生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構和功能的作用的過程，對探討陸地生態(tài)系統(tǒng)對全球氣候變化具有重要的科學意義。為此本試驗以內(nèi)蒙古草原動物生態(tài)研究站為依托，選擇草地圍欄為研究樣地，采用人工控制增加降水的方法，探索降水變化對錫林郭勒盟典型草原土壤動物種群分布和數(shù)量的影響，以期為我國典型草原應對氣候變化以及可持續(xù)發(fā)展提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于內(nèi)蒙古自治區(qū)錫林郭勒盟錫林浩特市東北42 km處的毛登牧場(116°27′E，44°11′ N)，處于中溫帶半干旱大陸性氣候區(qū)。年平均氣溫1.6℃，年平均降雨量295 mm。降雨多集中在6-8月份，無霜期90～115 d，具有光、熱、水同期的特點。植被群落主要包括大針茅(Stipagrandis)、克氏針茅(Stipakrylovii)、貝加針茅(Stipabailensis)、羊草(Leymuschinensis)、線葉菊(Filifoliumsibiricum)、糙隱子草(Cleistogenessquarrosa)等[18]。土壤主要為風沙土和鹽堿土。土壤養(yǎng)分特征為：氮和磷較為匱乏、鉀含量豐富、有機質(zhì)含量中等；土壤主要養(yǎng)分含量為：全氮0.982 g·kg-1、全磷0.348 g·kg-1、全鉀22.343 g·kg-1、有機質(zhì)23.024 g·kg-1[19]。

1.2 研究方法

1.2.1 圍欄處理 內(nèi)蒙古草原動物生態(tài)研究站大型圍欄系統(tǒng)建立于2008年，共包括24個圍欄，圍欄的尺寸為60 m×80 m，每個圍欄都用鍍鋅鋼板圍起來，高出地面1.4 m，延升到地下1 m，圍欄的4個側(cè)面上用50 cm高的金屬絲網(wǎng)(網(wǎng)眼尺寸：1 cm)覆蓋，頂部用尼龍網(wǎng)(網(wǎng)眼尺寸：10 cm)覆蓋(圖1)。24個圍欄隨機分成4個處理：對照、食物補充、放牧、降雨增補。其中放牧處理包括輕度放牧和中度放牧2個處理，降雨增補處理包括輕度增雨和中度增雨2個處理，每個處理有4個重復，即4個圍欄。

依據(jù)當?shù)亟涤昴昃?95 mm，且400 mm降雨線是草原和森林系統(tǒng)的分界線[20]。2010-2015年，每年5月初-9月份(植物生長期)在降雨圍欄進行人工降雨(圖1)。中度增雨組(處理A組)：共人工增雨100 mm(半個月1次，每次10 mm)；輕度增雨組(處理B組)：共人工增雨50 mm(每月1次，每次10 mm)。

圖1 人工降雨圍欄實景圖(李國梁攝)Fig.1 The actual picture of artificial rainfall fence(photo by LI Guo-liang)

1.2.2 樣品采集與土壤動物鑒定 2013-2015年每年的5月、7月和9月各采1次樣，共采樣9次。

樣品采集根據(jù)陳鵬[21]和尹文英[22]的方法，采用多點采樣。在每個圍欄選擇3個取樣點，揀去表面上的新鮮凋落物，挖掘土壤剖面(深15 cm)，按照0～5 cm,5～10 cm,10～15 cm 3個層次取樣，在每個層次分別用兩種規(guī)格的土環(huán)刀(直徑3.5 cm、高2.8 cm，容量為25 cm3；直徑5 cm、高5 cm，容量為100 cm3)各取一個土樣，分別用濕漏斗法和干漏斗法分離提取濕生和干生土壤動物，所取土樣分別放入取土布袋，并放入標簽，帶回實驗室分離提取中小型土壤動物。

在每個圍欄內(nèi)，再隨機選擇3個取樣點，每個樣點分別用木框框出50 cm × 50 cm的樣方，首先用剪刀剪去地表植被的莖葉，然后先用鐵鏟鏟出一個土壤剖面，再用尺子從上至下量5 cm，最后用鐵鏟挖出5 cm深的土體裝入取土布袋，并分別放入標簽，再附近于地勢平坦處，手揀分離大型土壤動物，用75%酒精殺死固定，帶回實驗室分析鑒定。

收集的所有動物在實驗室內(nèi)進行數(shù)量統(tǒng)計和分類鑒定，鑒定到目，所用的鑒定工具書包括《中國土壤動物檢索》[23]、《昆蟲分類》[24]等。

1.2.3 數(shù)據(jù)分析 運用SPSS 19.0進行數(shù)據(jù)統(tǒng)計和方差分析。捕獲量占總捕獲量的10%以上劃分為優(yōu)勢類群，在1%～10%為常見類群，小于1%為稀有類群[25]。

2 結(jié)果與分析

2.1 土壤動物數(shù)量和群落組成

3年9次調(diào)查共采得土壤樣本567個，經(jīng)分離后獲得土壤動物1969頭，分別隸屬3門5綱13目(見表1)。其中線蟲類占絕對優(yōu)勢，其捕獲量占總捕獲量的51.40%，膜翅目(13.36%)、蜱螨目(13.36%)、鞘翅目(13.10%)也為優(yōu)勢類群；常見類群為蜘蛛目、半翅目、彈尾目，其總的捕獲量占總捕獲量的5.84%；其余為稀有類群，共6類，稀有類群數(shù)占總類群數(shù)的46.15%，個體數(shù)僅占總捕獲量的2.94%。

2013年共捕獲土壤動物713頭，以線蟲類(29.03%)、鞘翅目(22.80%)、膜翅目(21.18%)、蜱螨目(11.92%)為優(yōu)勢類群，蜘蛛目、半翅目、彈尾目、寡毛目為常見類群，其余為稀有類群；2014年共捕獲土壤動物912頭，共8類，以線蟲類(72.26%)為優(yōu)勢類群；鞘翅目、膜翅目、蜘蛛目、蜱螨目為常見類群，其捕獲量占總捕獲量的26.21%，其余為稀有類群；2015年共捕獲344頭，以線蟲(42.44%)、蜱螨目(29.07%)、膜翅目(12.50%)為優(yōu)勢類群；鞘翅目、蜘蛛目、半翅目、彈尾目為常見類群，其余為稀有類群。土壤動物在3年間的總捕獲量2014年>2013年>2015年，并且鞘翅目、膜翅目和蜱螨目在2013-2015的捕獲量有減少趨勢，特別是在2015年，捕獲數(shù)量與前兩年比，成倍減少。2013-2015年的降雨量和平均氣溫的變化見圖2。

表1 土壤動物數(shù)量和群落組成Table 1 The number and community composition of soil fauna

注：N為土壤動物的數(shù)量。下同

Note：N means the number of soil fauna. The same as below

圖2 降水量和平均氣溫在不同月份的變化Fig.2 Changes in precipitation and average temperature in different months

2.2 降水對大型土壤動物的影響

3年9次調(diào)查，共捕獲大型土壤動物679頭，詳見表2。鞘翅目和膜翅目為絕對優(yōu)勢類群，兩者之和超過當年大型土壤動物數(shù)量的75.00%。2種降水處理，大型土壤動物各類群的比例不盡相同，降水處理A組中，鞘翅目和膜翅目占絕對優(yōu)勢，其每年捕獲量之和均占處理A組的60.00%以上，但寡毛目在2013年中也達到優(yōu)勢類群(25.85%)。降水處理B組，鞘翅目和膜翅目占絕對優(yōu)勢，2014除鞘翅目和膜翅目外，蜘蛛目上升為優(yōu)勢類群(19.67%)。對照組，鞘翅目和膜翅目均為優(yōu)勢類群，2013年半翅目上升為優(yōu)勢類群，2014年蜘蛛目上升為優(yōu)勢類群，2015年嚙目上升為優(yōu)勢類群。

不同月份優(yōu)勢類群不同，5月份，降水處理A組的優(yōu)勢類群，2013年為鞘翅目、膜翅目和半翅目，2014年為鞘翅目和蜘蛛目，2015為膜翅目。降水處理B組，3年的優(yōu)勢類群分別為，2013年以鞘翅目、膜翅目為優(yōu)勢類群，2014年以膜翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群；而對照組2013年的優(yōu)勢類群為鞘翅目、膜翅目和半翅目，2014年為鞘翅目和膜翅目，2015年為雙翅目。7月捕獲土壤動物中，降水A組，2013年以鞘翅目、膜翅目和寡毛目為優(yōu)勢類群，2014年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目、膜翅目、蜘蛛目和半翅目為優(yōu)勢類群；增雨B組中，2013年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群，2014年以鞘翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群；在對照組中，2013年以鞘翅目、膜翅目、蜘蛛目和半翅目為優(yōu)勢類群；2014年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目、膜翅目、蜘蛛目和嚙目為優(yōu)勢類群；9月捕獲的土壤動物中，降水A組，2013年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群，2014年以鞘翅目和膜翅目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目、膜翅目和半翅目為優(yōu)勢類群，膜翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群，2014年以鞘翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群，2015年以鞘翅目和半翅目為優(yōu)勢類群；在對照組中，2013年以鞘翅目為優(yōu)勢類群，2014年以鞘翅目、膜翅目和蜘蛛目為優(yōu)勢類群，2015年以膜翅目、蜘蛛目和雙翅目為優(yōu)勢類群。單因素方差分析表明，降水處理對大型土壤動物的密度沒有顯著差異(P>0.05)。由此可知，降水處理對大型土壤動物的種類的密度沒有顯著的影響，不同季節(jié)中大型土壤動物的優(yōu)勢種略有變化，但優(yōu)勢類群鞘翅目和膜翅目較為穩(wěn)定。

表2 增加降雨對大型土壤動物的影響Table 2 Effect of increased precipitation intensities on larger soil fauna

2.3 降水對中小型干生土壤動物的影響

3年的調(diào)查結(jié)果顯示，內(nèi)蒙古典型草原捕獲的中小型干生土壤動物為蜱螨目和彈尾目。不同降水處理組中小型干生土壤動物的密度變化見圖3。降水強度對2014和2015年各月份中小型干生土壤動物的密度均沒有顯著的影響，但2013年降水對中小型干生土壤動物密度的影響顯著(P<0.05)，其中小型干生土壤動物的密度在對照組中5月和9月的差異達到顯著水平(P<0.05)；在降水處理B組，5月和7月、9月的差異達到顯著水平(P<0.05)；5月，處理A組與處理B組和對照組的差異均極顯著(P<0.01)。

圖3 中小型干生土壤動物密度在不同降水處理下的季節(jié)變化Fig.3 Seasonal changes in the density of soil dry-type meso-and micro-fauna under different precipitation treatments注：*表示差異顯著(P<0.05)，**表示差異極顯著(P<0.01)。下同Note：* indicates significant differences at the P<0.05 level，**indicates significant differences at the P<0.01 level. The same as below

2.4 降水對中小型濕生土壤動物的影響

內(nèi)蒙古典型草原中小型濕生土壤動物以線蟲為主，各處理中中小型濕生土壤動物的密度變化見圖4。2013年5月降水處理B組與對照組和降水處理A組的差異均達顯著水平(P<0.05)；降水處理B組中5月均與7月和9月的差異達均到極顯著水平(P<0.01)。在2014年中小型濕生土壤動物的密度在不同的處理中存在季節(jié)差異，其中在對照組中7月與9月差異顯著(P<0.05)，在降水處理B組中5月均與7月和9月差異顯著(P<0.05)；在同年9月，對照組與降水處理B組的差異極顯著(P<0.01)，與降水處理A組差異顯著(P<0.05)。單因素方差分析表明，在2015年中小型濕生土壤動物的密度在不同月份間的差異顯著(P<0.05)，進一步成對比較表明，在降水處理B組5月均與7月和9月的差異極顯著，均為P<0.01。雙因素方差分析結(jié)果表明，在2013年和2015年降水強度和季節(jié)對中小型濕生土壤動物密度的影響均沒有顯著差異，但在2014年差異達到顯著水平(P<0.05)。由此可知，在5月份適度的增加降水處理有利中小型濕生土壤動物的生存。

3 討論

土壤動物作為草地生態(tài)系統(tǒng)鏈接地上和地下的重要紐帶，通過對地上凋落物的分解和釋放營養(yǎng)元素，使整個生態(tài)系統(tǒng)得以循環(huán)[26]。降水的變化直接影響土壤含水量[27-28]，土壤含水率的變化對植被和土壤動物的生命活動都具有重要的作用。殷秀琴等[29]研究表明，凋落物的分解對大型土壤動物的種類和數(shù)量分布有影響，以及土壤因子(土壤溫度、土壤含水率、土壤有機質(zhì)、pH、全氮、全磷等)與大型土壤動物的分布關系密切[30]。本研究發(fā)現(xiàn)，鞘翅目和膜翅目在不同降水處理和季節(jié)中均為優(yōu)勢類群，表明鞘翅目昆蟲和膜翅目昆蟲為錫林郭勒盟草原毛登牧場較穩(wěn)定的優(yōu)勢物種，受氣候和季節(jié)的影響較少。在降水處理A組，大型土壤動物在7月其密度顯著高于5月和9月，可能原因一方面是夏季豐富的降雨量促進植被的恢復，對鞘翅目中步甲科和象甲科幼蟲個體密度有積極的影響[31]，另一方面大型土壤動物較強的移動能力，能夠避開降雨帶來的影響[32]，而且夏季較高的溫度(圖1)降低了土壤含水量，為大型土壤動物的存活提供有利的環(huán)境[33]。此外，在處理B組和對照組中大型土壤動物的數(shù)量在9月高于5月，其原因可能是9月植被豐富度高，增加了大型土壤動物的食物來源，有利于其生長發(fā)育[34]。

本研究發(fā)現(xiàn)，適當增加降水對中小型干生土壤動物的種群密度沒有顯著的影響[35]。其原因一方面可能土壤螨類和跳蟲具有一定的運動能力使其能夠躲避環(huán)境脅迫，另一方面其對土壤濕度變化的耐受性較強[36]。2013年中小型干生土壤動物受降水變化的反應敏感，但在2014和2015年沒有顯著的變化，其原因可能是中小型干生土壤動物逐漸適應了這種增加降水的環(huán)境，因此，說明中小型干生土壤動物對長期降水變化具有良好的適應性。

降水增加顯著增加植物的初級生產(chǎn)力，促進土壤微生物的生長繁殖，為土壤線蟲提供更多的食物來源[37-38]。本研究發(fā)現(xiàn)，在適度增加降水50 mm，其密度在5月時顯著高于7月和9月，其可能原因一方面是溫度的升高改變了土壤的微環(huán)境降低線蟲種群密度，另一方面，可能是溫度升高導致蒸騰作用增強，降低土壤含水率，限制了土壤線蟲的生存和繁殖。Landesman等[39]研究發(fā)現(xiàn)，土壤線蟲種群密度隨降水的增加而增加，同時宋敏[40]在中國北方平原棄耕草地研究發(fā)現(xiàn)增加降水使土壤線蟲的數(shù)量顯著增加。因此，降水的增加有利于增加線蟲的密度。本研究中，年降水量2015>2013>2014，線蟲數(shù)量在2015年最少，其原因可能是在2015年6月的特大降水量影響了線蟲的種群數(shù)量。在5月，增加降水處理密度高于對照組，其原因可能一方面土壤線蟲的運動和捕食活動依賴土壤孔隙水進行[41]、其繁殖速度快、世代周期短，對環(huán)境變化敏感。在同一增加降水處理下，5月其密度也顯著高于7月和9月，其原因一方面適度降水的增加促進植被的生長給土壤線蟲提供了更多的食物來源，有利于其種群的發(fā)展；另一方面，春季土壤蒸發(fā)量小，增加降水進而增加土壤中的含水量，有利于線蟲的運動和捕食，從而擴大了其群落規(guī)模。但在2015年6月降雨量異常大，容易導致土壤表層的營養(yǎng)物質(zhì)(全氮，有機質(zhì)等)含量下降[42]以及淋溶于更深層的土壤[41]，降低了土壤的資源有效性，從而降低土壤線蟲的密度。因此，土壤線蟲對降水變化敏感，適當?shù)脑黾咏邓欣谠黾悠涿芏?，但過度的降水不利于其生存活動，從而導致其密度下降。

圖4 中小型濕生土壤動物密度在不同降水處理下的季節(jié)變化Fig.4 Seasonal changes in the density of soil wet-type meso-and micro-fauna under different precipitation treatments

連續(xù)3年的持續(xù)增雨作業(yè)下，土壤動物的數(shù)量捕獲量在2014>2013>2015年，且2015年的捕獲量比前兩年成倍的較少，其原因可能是在2015年6月出現(xiàn)特大降雨量(接近前兩年的6月降雨量的總和)使土壤中的水分過多導致土壤動物缺氧[43]，從而影響了土壤動物的生存，進而快速減少了土壤動物的數(shù)量。因此，適當增加降雨量能夠增加和豐富土壤動物的數(shù)量，但過度的降水變化能夠引起土壤動物種群數(shù)量的急劇變化。

土壤動物對降水變化的響應，除了受到土壤含水量變化的影響以外，還受到植被、土壤環(huán)境因子等影響[44-46]，因此進一步研究土壤動物生物量、功能以及土壤理化性質(zhì)對降水變化的響應，有助于理解土壤動物對降水變化的響應機制。

4 結(jié)論

大型和中小型干生土壤動物對降水變化具有相對較好的耐受性，中小型濕生土壤動物對降雨變化反應強烈，尤其線蟲類對降水變化具有重要的指示作用。在全球氣候變化的背景下，了解土壤動物對降水的響應模式對草地生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構、功能和穩(wěn)定性的科學管理和可持續(xù)利用具有重要的科學意義。