衛(wèi)萬榮

(西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，四川 南充 637009)

動物固定的行為模式是長期進化的結(jié)果，但又具有較大的可塑性，受多種因素如棲境中植被結(jié)構(gòu)、繁殖時期、季節(jié)和種群密度大小等的影響[1-4]。嚙齒類動物多以群居和聚集分布，同時棲境中的植被結(jié)構(gòu)會直接或間接影響嚙齒類動物的種群密度，因而種群密度與植被群落結(jié)構(gòu)對嚙齒類動物行為模式的影響尤為重要[5-6]。當(dāng)棲境中嚙齒類動物的種群密度和植被群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，領(lǐng)域、食物等資源都會相應(yīng)的發(fā)生改變，其必將改變自身的行為對策，從而提高自身的棲息適合度[6]。

棲境中的捕食風(fēng)險是決定動物棲息適合度的重要因素[6]，而捕食風(fēng)險高低與動物種群密度和植被群落結(jié)構(gòu)密切相關(guān)[7]。捕食風(fēng)險假說中的多眼效應(yīng)認為捕食風(fēng)險隨種群大小而變，種群密度越大，發(fā)現(xiàn)天敵的時間越早[6]，很多研究的結(jié)果也證實了該假說[3-5]。植被群落結(jié)構(gòu)是決定嚙齒類動物棲息適合度的重要環(huán)境因子，直接或間接影響著嚙齒類動物的捕食風(fēng)險[6]。警戒時間、警戒頻次和警戒距離是評價嚙齒類動物捕食風(fēng)險的三個重要指標[8-10]?，F(xiàn)有的研究中，嚙齒類動物的行為變化和種群密度間的相互作用關(guān)系有過大量研究[3-5]。然而，對于種群內(nèi)個體捕食風(fēng)險與種群密度大小及植被間的關(guān)系卻鮮為報道[11]。

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原上分布范圍最廣泛的一種小型植食性哺乳動物，營家群式生活[12]，種群密度大小與其種群周期的發(fā)展階段密切相關(guān)[13]。長期的高原生活使其形成了獨特的行為模式，國內(nèi)外學(xué)者對高原鼠兔的行為進行了大量研究[3,5,12,17-18]，但涉及種群密度和植被結(jié)構(gòu)與種群內(nèi)單位個體捕食風(fēng)險的研究尚未見報道。因此，本研究通過測定不同種群密度下高原鼠兔個體的警戒時間比例，警戒頻次和警戒距離，探討種群密度與植被群落結(jié)構(gòu)對高原鼠兔捕食風(fēng)險的影響，不僅可以加深對該物種行為進化與適應(yīng)機制的了解，同時還對于未來實施鼠害生態(tài)防治具有重要意義。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于甘南藏族自治州瑪曲縣的河曲馬場，地理坐標為：33.68° N，101.89° E，海拔高度為3 430 m。從地理位置而言，研究地處于青藏高原的東部邊緣。該地區(qū)是典型的高山大陸性氣候，最高平均氣溫10.8℃，最低平均氣溫-9.4℃，年均氣溫為1.2℃；降雨主要集中于6月至9月，最高年份821.9 mm，最低年份472.1 mm，年均降水量為564 mm；植被均為亞高山草甸，典型植物有垂穗披堿草(Elymusnutans)、高山嵩草(Kobresiapygmaea)、小花草玉梅(Anemonerivularis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、莓葉委陵菜(Potentillafragarioides)、乳白香青(AnaphalislacteaMaxim)、火絨草(Leontopodiumalpinum)、金蓮花(Trolliuschinensis)和條葉垂頭菊(Cremanthodiumlineare)等約30多種。該區(qū)域除了高原鼠兔之外無其他嚙齒類動物物種存在。

1.2 試驗設(shè)計

2016年7月中旬，按有效洞口密度設(shè)定了低密度區(qū)、中密度區(qū)和高密度區(qū)3個梯度樣地，在各樣地內(nèi)用籠捕法捕捉樣地中的所有鼠兔，稱重并選取體重?zé)o顯著性差異的成年鼠兔用被毛染色法(黑色染發(fā)劑)進行標記，待標志完畢，在原捕捉點釋放；同時對樣地中的植被高度和蓋度進行調(diào)查；3個樣地中的高原鼠兔種群大小及植被見表1。5天后，在距每個樣地邊緣約30 m處用錄像機(索尼FDR-AXP55)對標記鼠兔進行行為觀測(經(jīng)測試發(fā)現(xiàn)觀測者在距標記鼠兔30 m之外并不會對鼠兔行為產(chǎn)生影響)，行為觀測時間在早上9：00-11：00之間，觀測10天。

在每個樣地上隨機設(shè)置10個呈波浪型分布的樣方，樣方大小為50×50 cm，樣方間的距離大于8 m，分別進行群落學(xué)調(diào)查，記錄每個樣方內(nèi)的群落高度和蓋度。每個樣方中隨機測定10株植物的高度，將其平均值作為該樣方的群落高度[14]；用針刺法測定群落的總蓋度[15]。

每天試驗完成后帶回室內(nèi)用用四分之一的速度進行回放并記錄警戒時間比例，同時記錄標記鼠兔平均每分鐘的警戒頻次。若鼠兔采食時間小于5分鐘，視該次記錄無效；采食過程中受到同類的追捉或進入洞內(nèi)，亦視該次記錄無效。捕食者對鼠兔的影響極大，因而可以通過測定高原鼠兔警戒距離(人類捕食者)的差異進而研究種群大小對高原鼠兔的影響。將人類作為潛在捕食者是因為我們發(fā)現(xiàn)當(dāng)人類接近高原鼠兔時鼠兔也會做出警戒行為。人類捕食者在離斑塊狀生境約30 m的位置以約1 m· s-1的速度接近不同種群密度中的目標成年鼠兔，當(dāng)觀測者發(fā)現(xiàn)目標鼠兔有警戒行為時發(fā)出信號，人類捕食者扔下一個塑料蓋(30 mm)[16]，然后測定警戒距離。

表1 各樣地高原鼠兔種群密度及植被群落結(jié)構(gòu)Table 1 The population density of plateau pika and vegetation community structure in sample areas

警戒行為參照鼠兔行為定義[17-18]，典型的高原鼠兔警戒行為是將其頭部抬高到背部的水平或前腿抬起而用后腿站立。

警戒時間比例：高原鼠兔在每次觀測時限內(nèi)用于觀察、警視時間的累計值與總觀察時間的比值。

警戒頻次：高原鼠兔平均每分鐘發(fā)生警戒行為的次數(shù)。

警戒距離：當(dāng)高原鼠兔有警戒行為時與捕食者之間的距離。

1.3 統(tǒng)計分析

所有數(shù)據(jù)經(jīng)Kolmogorov-Smirnov檢驗符合正態(tài)分布。因而，用單因素方差(LSD法)分析種群大小對警戒時間比重、警戒頻次和警戒距離的影響，顯著性水平為0.05。用一元線性回歸分析群落蓋度和高度與警戒時間、警戒頻次和警戒距離的相關(guān)性；然后，用多元線性逐步回歸進一步分析哪種群落結(jié)構(gòu)因素對鼠兔警戒時間、警戒頻次和警戒距離的影響較大。所有數(shù)據(jù)均使用SPASS 19.0軟件進行分析，圖表用sigmplot 12.5和Excel 2007進行繪制。

圖1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險(警戒時間比重、警戒頻次和警戒距離)之間的關(guān)系Fig.1 The relationship between population density of plateau pika and predation risks (the proportion of vigilance,vigilance frequency and alert distance)注：不同小寫字母表示差異顯著(P<0.05)Notes:Different lowercase letters represent significant difference at the 0.05 level

2 結(jié)果與分析

2.1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險的關(guān)系

在3個密度梯度樣地中，高原鼠兔警戒時間比重隨種群密度的增加呈下降趨勢(圖1a)，各梯度樣地中警戒時間比重差異顯著(P< 0. 05)；高原鼠兔警戒頻次隨種群密度的增加呈下降趨勢(圖1b)，但各梯度樣地中警戒頻次差異不顯著(P> 0. 05)；高原鼠兔警戒距離隨種群密度的增加呈增加趨勢(圖1c)，且各梯度樣地中警戒距離差異顯著(P<0.05)。

2.2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險的關(guān)系

一元線性回歸分析表明(圖2)，高原鼠兔的警戒時間比重與群落高度和蓋度呈顯著正相關(guān)性，警戒頻次與群落高度和蓋度無顯著相關(guān)性，而警戒距離與群落高度和蓋度呈顯著負相關(guān)性；為了更好的說明群落高度和蓋度與速度、警戒距離和警戒時間的關(guān)系，采用多元線性逐步回歸分析方法分析得到的最優(yōu)回歸方程如下：

Y1=0.196X1+15.604(R2=0.428;P<0.001)

Y2=-0.285X1+17.656(R2=0.618;P<0.001)

其中Y1是警戒時間，Y2是警戒距離，X1是群落高度。

從上述關(guān)系方程可以看出，植被群落高度對鼠兔警戒時間和警戒距離的影響最大。

3 討論

3.1 高原鼠兔種群密度與捕食風(fēng)險之間的關(guān)系

一般而言，警戒時間越長，警戒頻次越高，警戒距離越短，意味著捕食風(fēng)險越大[8-10]。警戒距離較長意味著動物有充足的時間來評估風(fēng)險水平并作出有利于降低捕食風(fēng)險的行為反應(yīng)[19]，警戒時間比重及警戒頻次越高意味著該生境中的潛在風(fēng)險水平較高[20-22]。多眼效應(yīng)認為捕食風(fēng)險水平與種群密度密切相關(guān)，種群密度越大，平均到單位個體所承受的捕食風(fēng)險就越小，而發(fā)現(xiàn)天敵的幾率就越大，種群密度增加有利于其降低捕食風(fēng)險[6]。許多嚙齒類動物行為學(xué)相關(guān)研究不同程度的證實了這一點，如隨著灌叢八齒鼠(Octodondegus)種群密度的增加，其發(fā)現(xiàn)人類捕食者的時間越早[22]；高原鼠兔覓食時間隨種群數(shù)量增加而上升，相反，其警戒和洞內(nèi)時間卻隨種群密度增加而減少[5]；種群密度大的黑尾草原犬鼠(Cynomysludovicianus)和白尾草原犬鼠(Cynomysleucurus)相比小種群而言能夠較早發(fā)現(xiàn)天敵從而進行有效躲避[24]。我們的研究得出了相似的結(jié)論，高原鼠兔警戒時間比重隨種群密度的增加呈下降趨勢，而警戒距離則隨種群密度的增加呈增加趨勢。這與捕食風(fēng)險假說中的多眼效應(yīng)相符，種群密度的增加有利于高原鼠兔及早發(fā)現(xiàn)天敵，從而采取規(guī)避行為降低捕食風(fēng)險，增加個體的安全感[6]。另外，我們的研究還表明，單位時間內(nèi)高原鼠兔的警戒頻次并不隨種群密度發(fā)生改變，這說明采食過程中單位時間內(nèi)的警戒頻次足以高原鼠兔發(fā)現(xiàn)潛在的天敵。

圖2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險(警戒時間比重、警戒頻次和警戒距離)之間的關(guān)系Fig.2 The relationship between vegetation community structure and predation risks (the proportion of vigilance, vigilance frequency and alert distance)

3.2 植被群落結(jié)構(gòu)與捕食風(fēng)險之間的關(guān)系

植被群落結(jié)構(gòu)是決定嚙齒類動物棲息適合度的重要環(huán)境因子，植被群落不僅決定著鼠類食物的豐富度和質(zhì)量，更主要的是植被結(jié)構(gòu)直接或間接影響著嚙齒類動物的捕食風(fēng)險[6]。警戒行為是動物最重要的反捕食行為對策之一[25]，動物的警戒行為嚴重依賴于感知的捕食風(fēng)險大小[26-27]。對于依賴于視覺監(jiān)測并及時規(guī)避天敵的動物而言，開闊生境能讓其在較遠的距離就能發(fā)現(xiàn)天敵并及時做出規(guī)避反應(yīng)，因而植被群落高度和蓋度較低能降低那些依賴于視覺監(jiān)測天敵動物的警戒程度[28-29]。如洛基山黃鼠(Spermophilusarmatus)[30]地松鼠(Spermophilustridecemlineatus)[31]和草原松鼠(Spermophilustownsendii)[32]主要通過視覺途徑發(fā)現(xiàn)天敵，亦偏好于開闊生境[33]。然而，也有研究發(fā)現(xiàn)警戒程度與植被蓋度負相關(guān)，一些嚙齒類動物將開闊生境視為危險生境。例如，八齒鼠(Octodondegus)[16,34]和沙鼠(Psammomysobesus)[35]在植被蓋度較大的生境中其警戒程度較低，主要是因為植被蓋度較大對它們的保護作用更好。以上結(jié)果均表明，生境中的植被結(jié)構(gòu)會影響嚙齒類動物的警戒程度。歸納而言，對一些物種而言，植被蓋度由于保護性好因而會降低其警戒度[36-37]；但對其他一些物種而言，較高的植被蓋度會阻礙其發(fā)現(xiàn)天敵的能力，增加了捕食風(fēng)險[38]。本研究結(jié)果表明，植被高度和蓋度均會影響高原鼠兔的警戒行為，但植被高度對高原鼠兔的警戒行為影響最大，說明群落高度越高，與之相關(guān)的捕食風(fēng)險水平就越高。

植被群落結(jié)構(gòu)會影響獵物發(fā)現(xiàn)天敵的能力[39]。很多研究發(fā)現(xiàn)獵物對天敵的警戒距離與植被性狀密切相關(guān)[40-41]。群落高度高的垂穗披堿草生境因捕食風(fēng)險較高，因而鼠兔將其視為危險生境[42]。本研究也得出了相似結(jié)論——警戒時間比重與植被群落高度和蓋度正相關(guān)，而警戒距離與群落高度和蓋度負相關(guān)。高原鼠兔將植被高度高的生境視為危險生境是因為高大植被阻礙了其視線，影響了其感知捕食風(fēng)險的能力[43]。多元線性回歸分析表明，植被群落高度對警戒距離的影響要大于群落蓋度，這不僅說明植被的高度會影響高原鼠兔(視覺是高原鼠兔監(jiān)測捕食者的重要手段)發(fā)現(xiàn)天敵的能力，同時也表明群落高度越高，高原鼠兔發(fā)現(xiàn)天敵時與天敵的距離則越短，做出規(guī)避行為的時間越短，意味著捕食風(fēng)險水平就越高。

4 結(jié)論

高原鼠兔個體捕食風(fēng)險的水平與其種群密度密切相關(guān)。植被群落高度、蓋度與警戒行為顯著正相關(guān)，而與警戒距離顯著負相關(guān)，與警戒頻次無顯著相關(guān)性，植被高度對高原鼠兔個體警戒行為及警戒距離的影響要大于植被蓋度。另外，本研究結(jié)果還表明，采食過程中的警戒頻次足以高原鼠兔發(fā)現(xiàn)潛在的天敵。