李殿偉，姚旭，陳蒙愛(ài)，金志民

(牡丹江師范學(xué)院生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，黑龍江 牡丹江 157011)

在東北溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中，許多林木種子是嚙齒類動(dòng)物重要的食物來(lái)源。嚙齒動(dòng)物既是植物種子的取食者，也是種子的傳播者，對(duì)林木更新產(chǎn)生重要影響[1-3]。動(dòng)物對(duì)種子具有一定的選擇性，決定哪些種子立即取食、哪些種子用來(lái)貯藏、哪些種子舍棄是重要的生存策略[1-4]。嚙齒動(dòng)物可以區(qū)分不同特征的種子，通過(guò)鑒別、選擇影響不同種子的命運(yùn)[2-3]。植物種子的大小、種皮硬度、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)組成、種子品質(zhì)以及種子內(nèi)次生代謝產(chǎn)物等種子自身的因素影響嚙齒動(dòng)物對(duì)種子的選擇與貯藏[3-9]。

為了解嚙齒動(dòng)物對(duì)林木種子的選擇偏好特點(diǎn)，選用北方溫帶森林農(nóng)林交錯(cuò)區(qū)分布的優(yōu)勢(shì)嚙齒動(dòng)物黑線姬鼠Apodemusagrarius為研究對(duì)象，選取紅松Pinuskoraiensis、毛榛Corylusmandshurica、蒙古櫟Quercusmongolica、胡桃楸Juglansmandshurica、山杏Armeniacasibirica5種樹(shù)木種子進(jìn)行試驗(yàn)，研究溫帶森林中同域分布嚙齒動(dòng)物對(duì)多種樹(shù)木種子選擇的差異，以及種子特征對(duì)鼠類選擇食物對(duì)策分化的影響，以深入了解小型嚙齒動(dòng)物選擇植物種子及其對(duì)特定植物種子命運(yùn)和植被更新的影響，為防治嚙齒動(dòng)物危害和保護(hù)森林生態(tài)系統(tǒng)積累資料。

1 研究地點(diǎn)及方法

1.1 研究地點(diǎn) 張廣才嶺東麓(N 44°41′～44°51′，E 129°17′～129°35′)，地處黑龍江省東南部，長(zhǎng)白山山脈北端，海拔高度380～550 m。地形以山區(qū)、丘陵地貌為主。屬于溫帶大陸性季風(fēng)氣候，冬季嚴(yán)寒干燥、晝短夜長(zhǎng)。年平均氣溫4 ℃，最高氣溫33.6 ℃，最低氣溫-30 ℃，年降水量537 mm，平均積溫2 500 ℃，無(wú)霜期130 d左右。該區(qū)域森林主要為次生林森林植被、次生林與農(nóng)田交錯(cuò)的疏林植被和人工純針葉林植被[10]。黑線姬鼠是該地區(qū)森林中主要的小型嚙齒動(dòng)物，廣泛分布在樹(shù)林、林緣、草甸等多種生境中[10-13]。

1.2 研究方法

1.2.1 動(dòng)物采集與飼養(yǎng) 2016年4—7月，按照鋏日法方式[14]，采用籠捕法捕捉嚙齒動(dòng)物活體樣本，并調(diào)查農(nóng)林交錯(cuò)生境中嚙齒動(dòng)物群落物種組成。專用捕鼠籠為鐵皮材質(zhì)，規(guī)格為25 cm×10 cm×8.5 cm，按照動(dòng)物捕捉器裝置[15]制作。捕鼠籠內(nèi)放置炒熟的白瓜子或者麻花(補(bǔ)充食物、增加香味)、胡蘿卜(補(bǔ)充水分)作為誘餌，放置棉花供鼠做巢保暖，在每個(gè)樣地內(nèi)按2 ～ 3條樣線布籠，樣線間距20 m，每條樣線上籠距5 m，次日(24 h后)檢查動(dòng)物捕獲情況，分別統(tǒng)計(jì)捕獲種類與數(shù)量，原地連續(xù)捕捉2 ～ 3 d。將籠捕的活鼠帶回實(shí)驗(yàn)室飼養(yǎng)，以供后續(xù)試驗(yàn)使用。損壞和丟失的捕鼠籠數(shù)量未統(tǒng)計(jì)在數(shù)據(jù)內(nèi)。

將捕捉的成年黑線姬鼠(N=20)放置在飼養(yǎng)箱(65 cm×35 cm×25 cm)內(nèi)飼養(yǎng)，試驗(yàn)中未區(qū)分動(dòng)物性別，飼養(yǎng)箱用鐵絲網(wǎng)蓋住防止鼠類逃脫，箱內(nèi)放入飲水瓶和適量墊料。

1.2.2 種子營(yíng)養(yǎng)成分測(cè)定 種子成熟季節(jié)采集新鮮種子，在常溫下自然陰干后保存，直至使用。所有種子從采集到使用的保存時(shí)間不超過(guò)1 a。選取若干種子剝?nèi)シN皮取出種仁后，按照食品安全國(guó)家標(biāo)準(zhǔn)[16-17]食品中蛋白質(zhì)、脂肪的測(cè)定方法，分別測(cè)定100 g種仁中蛋白質(zhì)、脂類的含量。

1.2.3 種子選擇試驗(yàn) 選擇地勢(shì)相對(duì)平坦的地段建造半天然圍欄(1 m×1 m×1 m)。在圍欄一角置1個(gè)鼠巢，巢內(nèi)放置一些棉花供鼠取暖。鼠巢旁放置1個(gè)水槽，供鼠飲水，并按時(shí)補(bǔ)充水槽中的水分。在圍欄中心部位，放置1個(gè)食盤(pán)(種子釋放點(diǎn))，為供試動(dòng)物提供食物。

待供試鼠熟悉環(huán)境與種子2 d后開(kāi)始試驗(yàn)。測(cè)定種子選擇性時(shí)，根據(jù)預(yù)試驗(yàn)中鼠類取食量，投放胡桃楸種子1顆，其余4種植物種子均2顆。既保證食物充足，避免量少而全部被取食，又保證不會(huì)因?yàn)榉N子數(shù)量過(guò)多而只取食某一種喜食種子，而不取食其他種子。種仁吃完、部分吃完、被運(yùn)回巢中以及埋藏都認(rèn)為選擇成功。每只鼠在2 d內(nèi)重復(fù)試驗(yàn)3次后放回飼養(yǎng)室，每次試驗(yàn)間隔3 h左右，以減少前一次取食對(duì)試驗(yàn)的影響，清理圍欄后更換供試鼠重新試驗(yàn)[2]。20只鼠均進(jìn)行試驗(yàn)，合計(jì)試驗(yàn)次數(shù)60次，共投放胡桃楸種子60顆，其余4種植物種子各120顆。

在飼養(yǎng)箱內(nèi)觀測(cè)供試鼠取食種子的優(yōu)先順序，每次試驗(yàn)投放每種植物種子各1顆，種子全部被取食，或者1 h左右動(dòng)物不取食，更換一批種子重復(fù)試驗(yàn)。

1.2.4 選擇指數(shù) 選擇指數(shù)表示取食食物中i種子比例與該種子在投放種子中比例一致性，公式為：Ei=Ri/Pi。其中，Ei為選擇指數(shù)；Ri為取食的i種子占該種子投放量的百分?jǐn)?shù)；Pi為i種子投放量占種子投放量總數(shù)的百分?jǐn)?shù)。當(dāng)E=1時(shí)，表示對(duì)種子沒(méi)有選擇性；當(dāng)E>1時(shí)，表示喜好或者易得；當(dāng)E<1時(shí)，表示厭食或不易得，當(dāng)E=0時(shí)，表示不食或者避食。

1.3 統(tǒng)計(jì)與分析 計(jì)算嚙齒動(dòng)物群落多樣性指標(biāo)，以Shannon-Weiner多樣性指數(shù)、Pielou均勻性指數(shù)、Simpson優(yōu)勢(shì)度指數(shù)和Margalef豐富度指數(shù)分析嚙齒動(dòng)物群落的多樣性特征。

應(yīng)用Excel工作表和SPSS 22.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)處理與檢驗(yàn)分析。計(jì)算不同物種比率，根據(jù)不同研究?jī)?nèi)容的需要，分別利用t檢驗(yàn)(tTest)、多樣本檢驗(yàn)(Kruskal-Wallis test)、獨(dú)立樣本檢驗(yàn)(Mann-Whitney test)進(jìn)行數(shù)據(jù)檢驗(yàn)。數(shù)據(jù)采用平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(Mean± SD)表示。

2 結(jié)果與分析

2.1 小型嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu) 調(diào)查期間共布籠1 877鋏日，捕獲嚙齒動(dòng)物154只，捕獲率8.20%。捕獲的嚙齒動(dòng)物均是典型的古北界物種，分別隸屬于3科5屬6種：鼠科Muridae姬鼠屬Apodemus朝鮮姬鼠Apodemuspeninsulae、黑線姬鼠A.agrarius；倉(cāng)鼠科Circetidae鼠平屬M(fèi)yodes棕背鼠平Myodesrufocanus，倉(cāng)鼠屬Tscherskia大倉(cāng)鼠Tscherskiatriton，田鼠屬M(fèi)icrotus東方田鼠Microtusfortis；松鼠科Sciuridae花鼠屬Tamias花鼠Tamiassibiricus。由于調(diào)查工具和方法，對(duì)體型較大和樹(shù)棲種類的捕獲數(shù)量有所影響。調(diào)查結(jié)果中，黑線姬鼠是優(yōu)勢(shì)種，占50.65%；其次是占22.08%的朝鮮姬鼠和占18.83%的棕背鼠平，其他種類數(shù)量少于5%(表1)。小型嚙齒動(dòng)物群落多樣性、均勻性、優(yōu)勢(shì)度、豐富度指數(shù)分別為1.286、0.718、0.339、0.993。

表1 張廣才嶺東麓嚙齒動(dòng)物捕獲情況統(tǒng)計(jì)Tab.1 Statistics of rodent capture

注：調(diào)查期間共布籠1 877鋏日。

Note:The trapping event consisted of 1 877 trap nights during the research period.

2.2 種子營(yíng)養(yǎng)成分 100 g種仁中營(yíng)養(yǎng)成分測(cè)定結(jié)果顯示：蛋白質(zhì)含量從高到低依次為胡桃楸，山杏，毛榛，紅松，蒙古櫟；脂類含量從高到低依次為紅松，胡桃楸，毛榛，蒙古櫟，山杏。相應(yīng)計(jì)算出碳水化合物等含量從高到低依次為蒙古櫟，山杏，毛榛，紅松，胡桃楸。(表2)。

表2 5種植物種子100 g種仁主要營(yíng)養(yǎng)成分含量Tab.2 The nutrition content per 100 g studied seeds

2.3 黑線姬鼠對(duì)不同種子的選擇 根據(jù)表3可知，黑線姬鼠取食了78.33%的毛榛種子、55.83%的紅松種子、53.33%的蒙古櫟種子和7.5%的山杏種子，未取食胡桃楸種子。對(duì)毛榛、紅松和蒙古櫟種子的取食量均大于投食量的50%。毛榛、紅松和蒙古櫟的取食量分別占總?cè)∈沉康?0.17%、28.63%和27.35%，三者的總量超過(guò)取食種子量的95%。

根據(jù)黑線姬鼠(N=20)的60次試驗(yàn)顯示，其對(duì)毛榛、紅松和蒙古櫟種子的選擇指數(shù)平均值分別為3.52、2.51、2.40，顯著高于山杏(0.34)和胡桃楸(0)。根據(jù)數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)結(jié)果，黑線姬鼠對(duì)5種不同樹(shù)木種子的選擇性差異極顯著(χ2=161.165，df=4，P<0.001)，表現(xiàn)為喜食毛榛、紅松和蒙古櫟，厭食山杏，不食胡桃楸。喜食種子毛榛、紅松、蒙古櫟之間，對(duì)毛榛選擇性極顯著大于紅松(Z=-2.876，P<0.01)和蒙古櫟(Z=-4.043，P<0.001)，紅松與蒙古櫟之間的選擇性差異不顯著(Z=-0.481，P=0.630)。

表3 黑線姬鼠取食5種植物種子情況Tab.3 Statistical data and analysis of feeding and utilization of seed of five species

注：同列不同字母表示不同種子間相應(yīng)指標(biāo)值差異顯著。

Note:Those with different letters in the same column show significant difference between groups.

黑線姬鼠對(duì)喜食種子取食量顯著多于其他種子(P<0.001)。其中，對(duì)毛榛的選擇性顯著大于山杏(Z=-8.926，P<0.001)和胡桃楸(Z=-9.903，P<0.001)；對(duì)紅松的選擇性顯著大于山杏(Z=-6.414，P<0.001)和胡桃楸(Z=-7.702.000，P<0.001)；對(duì)蒙古櫟顯著大于山杏(Z=-7.227，P<0.001)和胡桃楸(Z=-8.654，P<0.001)。

黑線姬鼠對(duì)5種樹(shù)木種子的優(yōu)先選擇次序依次為紅松，蒙古櫟，毛榛，山杏，胡桃楸；在選擇的第一顆種子中紅松種子比例最高，占50%，其次是蒙古櫟(35%)和毛榛(15%)，不取食胡桃楸(圖1)。

圖1 黑線姬鼠取食5種種子的選擇次序Fig.1 The priorities of selected seeds

3 討論

張廣才嶺森林生態(tài)系統(tǒng)中嚙齒動(dòng)物種類豐富[10-14]，嚙齒動(dòng)物群落通常以朝鮮姬鼠、黑線姬鼠和棕背鼠平按照不同形式組合構(gòu)成優(yōu)勢(shì)種群落的主體[10]，本研究中的調(diào)查結(jié)果也體現(xiàn)出這一特點(diǎn)。不同生境中嚙齒動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)和多樣性特征具有差異[12]，主要受植被類型、食物資源狀況和動(dòng)物利用方式的影響并由物種的生態(tài)特性所決定，表現(xiàn)出隨地理性、植被地帶性及生境不同而變化的規(guī)律性[10]。已有研究表明，黑線姬鼠在林緣、灌叢、農(nóng)田草叢分布較多，從次生森林到灌叢、農(nóng)田草叢，主要優(yōu)勢(shì)種呈現(xiàn)從朝鮮姬鼠逐漸演變成黑線姬鼠的趨勢(shì)[10-12]。由于森林采伐等人為活動(dòng)干擾，張廣才嶺地區(qū)植被以次生林和人工林為主，農(nóng)田交錯(cuò)其中，使植被群落演替處于過(guò)渡階段，部分森林植被不斷退化，群落結(jié)構(gòu)和數(shù)量不斷發(fā)生變化[11]。因此，作為農(nóng)林交錯(cuò)區(qū)的絕對(duì)優(yōu)勢(shì)物種，黑線姬鼠對(duì)農(nóng)林的危害和植被更新的影響不容忽視。

不同植物種子特征各不相同，從而影響嚙齒動(dòng)物選擇策略。種子大小、種皮厚度和種仁營(yíng)養(yǎng)成分及單寧等次生代謝產(chǎn)物對(duì)鼠類的取食和貯藏行為有一定影響，嚙齒動(dòng)物對(duì)種子的選擇偏好是對(duì)種子特征做出的回應(yīng)[18-23]。試驗(yàn)中選用的5種植物種子是東北溫帶森林中常見(jiàn)的林木種子，資源比較豐富，各種種子的形態(tài)特征和營(yíng)養(yǎng)成分差異很大[23]。一般認(rèn)為，種子較大會(huì)具有較高的營(yíng)養(yǎng)價(jià)值，從而取食回報(bào)與種子大小成正相關(guān)，但這些種子同時(shí)具有厚而堅(jiān)硬的種皮，種皮的特征對(duì)動(dòng)物的取食行為策略具有調(diào)節(jié)作用，種皮結(jié)構(gòu)差異可能是影響嚙齒動(dòng)物取食決策的重要因素，堅(jiān)硬種皮引起處理種子時(shí)間延長(zhǎng)意味著動(dòng)物吃掉種子要比貯藏種子耗費(fèi)的時(shí)間更長(zhǎng)，處理種皮的能量消耗降低了種子的回報(bào)率，增加了被取食風(fēng)險(xiǎn)[2-3,22-23]。在自然環(huán)境下，嚙齒動(dòng)物對(duì)不同種子會(huì)選擇不同的策略優(yōu)先取食或者優(yōu)先貯藏，從而影響種子的萌發(fā)和植被的更新[23]。

在可得資源中進(jìn)行選擇性取食是動(dòng)物界中普遍的現(xiàn)象[24]。作為植物種子的取食者和傳播者，黑線姬鼠對(duì)多種林木種子具有明顯的選擇性。動(dòng)物為了提高單位投入時(shí)間的取食凈收益，可能優(yōu)先就地取食種皮薄而脆的種子，而搬運(yùn)和貯藏種皮堅(jiān)硬的種子[2-3,22-23]，以便獲得較大的能量收益[23,25]。由于種子營(yíng)養(yǎng)成分、大小適當(dāng)、容易處理等綜合因素的影響，毛榛、紅松、蒙古櫟成為黑線姬鼠的主要偏好食物。從種子選擇次序看，黑線姬鼠優(yōu)先選擇了紅松、蒙古櫟種子，可能與種子的脂類、碳水化合物含量較高且種皮容易處理有關(guān)。黑線姬鼠對(duì)毛榛的更多偏好，可能是由于資源分布導(dǎo)致的生態(tài)位分化，因?yàn)槊皇瞧渖持蟹植甲疃嗟氖澄镔Y源。胡桃楸種子過(guò)大且種皮厚而堅(jiān)硬，黑線姬鼠屬小型嚙齒動(dòng)物，無(wú)法有效的處理胡桃楸種子[23]。而山杏種子中單寧類次生產(chǎn)物可能對(duì)鼠類取食具有一定影響[18-22]，有待深入研究。研究中發(fā)現(xiàn)黑線姬鼠對(duì)喜食種子的選擇存在個(gè)體差異，可能是受不同個(gè)體年齡、性別等因素的影響，在食物選擇偏好方面存在一定差異。另外重復(fù)試驗(yàn)中不同個(gè)體在對(duì)喜食種子的選擇指數(shù)、取食量和優(yōu)先取食順序存在一定差異，同一個(gè)體的在重復(fù)實(shí)驗(yàn)過(guò)程中對(duì)喜食種子的選擇過(guò)程也不完全一致，但對(duì)厭食和不食種子的選擇比較一致，說(shuō)明黑線姬鼠對(duì)種子特征具有明顯的鑒別能力，且對(duì)于喜食種子的選擇存在一定的隨機(jī)性。