瞿 攀，伏 毅,2，劉綿學(xué),2，王 艷,2，黃 敏,2*

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植物–微生物聯(lián)合修復(fù)鎳污染土壤研究進(jìn)展①

瞿 攀1，伏 毅1,2，劉綿學(xué)1,2，王 艷1,2，黃 敏1,2*

(1 四川省原子能研究院，成都 610101；2四川省原子能研究院輻照保藏四川省重點實驗室，成都 610101)

土壤健康是糧食安全的保障，人類活動給土壤造成的污染亟待治理。鎳是人體必需微量元素，但過量的鎳具有較大的毒性。目前我國土壤中鎳污染比較嚴(yán)峻，應(yīng)盡快響應(yīng)《土壤污染防治行動計劃》來改善土壤中鎳污染狀況。本文綜述了植物–微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)的基本原理，微生物在鎳污染土壤中對植物生長狀況、有效態(tài)鎳含量以及植物吸收鎳的影響，對尋找合適的植物和微生物修復(fù)鎳污染土壤具有重要意義；最后，提出將有機酸運用到植物–微生物聯(lián)合修復(fù)鎳污染土壤中、建立PGPB庫和尋找我國超富集植物等下一步研究的重點。

植物–微生物；鎳；土壤修復(fù)

隨著經(jīng)濟的快速增長，人類活動給環(huán)境帶來的污染日漸嚴(yán)重。據(jù)我國首次土壤污染狀況調(diào)查顯示，全國土壤總的點位超標(biāo)率達(dá)到16.1%，其中無機污染物的超標(biāo)最為嚴(yán)重，占全部超標(biāo)點位的82.8%，而無機污染物中，鎘(Cd)和鎳(Ni)的點位超標(biāo)率最高，分別為7.0% 和4.8%[1]。盡管Ni是一種必需的生命元素，但已有研究表明過量的Ni對人體具有一定的毒性和致癌性[2-4]。同時Ni污染土壤造成農(nóng)業(yè)減產(chǎn)，并通過食物鏈危害動物及人類的情況已經(jīng)成為世界范圍關(guān)注的問題[5]。因此，對于Ni污染土壤的治理和修復(fù)成為關(guān)注的熱點，且近年來專家們也提出了幾種技術(shù)修復(fù)Ni污染土壤，主要包括物理化學(xué)修復(fù)技術(shù)和生物修復(fù)技術(shù)。雖然物理化學(xué)修復(fù)技術(shù)具有較好的效果，但是過高的成本和可能帶來的二次污染等問題限制了這種方法的實施。而生物修復(fù)技術(shù)具有成本低、可大面積修復(fù)、二次污染小等特點[6]，并且可與其他技術(shù)聯(lián)用，從而成為目前修復(fù)Ni污染土壤有效的方法[7-8]。

超富集植物被認(rèn)為在土壤修復(fù)領(lǐng)域具有較大的應(yīng)用潛力，目前發(fā)現(xiàn)的超富集植物中60% 以上是Ni的超富集植物，但大部分超富集植物的生物量較小，能應(yīng)用到實際環(huán)境中的較少。植物-微生物聯(lián)合修復(fù)是一種新興的技術(shù)，主要是利用微生物-土壤-植物之間互利共生的關(guān)系，促進(jìn)植物的生長發(fā)育，增加植物對Ni的吸收，從而增強對Ni的修復(fù)效果。

本文綜述了我國土壤中Ni污染的現(xiàn)狀，植物-微生物聯(lián)合修復(fù)Ni污染土壤的基本原理以及植物-微生物聯(lián)合修復(fù)Ni污染土壤的效果，并對該技術(shù)的應(yīng)用前景進(jìn)行了展望。

1 我國土壤中鎳污染現(xiàn)狀

土壤中Ni的來源可以分為自然來源和人為來源。在自然來源中，巖石風(fēng)化與成土過程對土壤中Ni的含量影響很大，這決定了土壤中Ni的背景含量。土壤Ni污染是由人類活動造成的土壤中Ni含量過高，主要包括工業(yè)生產(chǎn)、礦業(yè)活動以及污水、污泥的灌溉等[8]。

當(dāng)前，我國土壤中Ni污染狀況不容樂觀，全國土壤污染調(diào)查中Ni的點位超標(biāo)率達(dá)到4.8%，僅次于Cd污染[1]。隨著我國城市化水平的提高，城市土壤面臨的重金屬污染源較多。由于人們生活水平的提高，城市土壤環(huán)境質(zhì)量受到越來越多的重視。耕作土壤環(huán)境質(zhì)量關(guān)系糧食作物安全以及人體的健康。根據(jù)前人研究，我國一些主要城市如長春市[9]、成都市[10]、武漢市[11]、西安市[12]、天津市[13]、石家莊市[14]、海倫市[15]、北京市[16]、杭州市[17]、鄭州市[18]和廣州市[19]的耕作土壤中Ni的平均含量分別為74.3、62.8、37.3、33.2、31.9、28.1、25.7、23.5、22.6、15.4和12.4 mg/kg，其中長春市和成都市的土壤中Ni的平均含量超標(biāo)，對作物的品質(zhì)有一定的影響；而大部分城市土壤中Ni的平均含量低于土壤環(huán)境質(zhì)量二級標(biāo)準(zhǔn)，但其中仍有部分點位由于長期污水污泥灌溉、農(nóng)藥化肥的施用等情況的出現(xiàn)致使Ni的累積而超標(biāo)。植物-微生物聯(lián)合修復(fù)是一種新興的并且能較好地用于Ni污染土壤的技術(shù)，能夠?qū)崿F(xiàn)原位修復(fù)，且經(jīng)濟適用，在國內(nèi)外得到了很多學(xué)者的推廣。

2 植物-微生物聯(lián)合修復(fù)鎳污染土壤的基本原理

植物修復(fù)技術(shù)利用Ni富集植物對土壤中Ni進(jìn)行吸收，從地下轉(zhuǎn)移到莖、葉等地上部分，然后將植物的地上部分收割并集中回收處理Ni。但大部分超富集植物的生物量較小，加上土壤中可被植物利用的Ni含量低，從而應(yīng)用到實際污染場地中修復(fù)效率并不高[20]。微生物在土壤中無處不在，在凈化環(huán)境方面起著重要的作用。在修復(fù)Ni污染土壤時，利用耐Ni微生物固定Ni離子或?qū)⒂卸镜腘i形態(tài)轉(zhuǎn)變?yōu)闊o毒或低毒的形態(tài)，可以改善Ni污染的土壤環(huán)境[21]。但由于微生物和土壤難以分離，微生物吸收的Ni仍然殘留在土壤中，因此直接利用微生物修復(fù)Ni污染土壤有一定的回收難度。微生物在土壤環(huán)境中與植物相互作用，一些微生物能夠促進(jìn)植物生長發(fā)育，并能活化土壤中Ni，從而提高植物對土壤Ni的提取效果。此外，植物的根系分泌物也能被微生物所利用，促進(jìn)微生物的生長和繁育。圖1為植物促生菌(plant growth-promoting bacteria，PGPB)與植物根際的協(xié)同作用和后續(xù)效應(yīng)，反映了PGPB在土壤中發(fā)揮的作用。植物-微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)是目前國內(nèi)外研究的熱點，該技術(shù)可以充分發(fā)揮微生物和植物在修復(fù)技術(shù)上各自的優(yōu)勢，提升去除土壤中Ni的效率。其中微生物促進(jìn)植物生長以及提高植物對Ni的吸收可分為以下幾個作用。

2.1 微生物分泌植物激素和ACC脫氨酶

微生物在旺盛的生命活動代謝過程中，將分泌出大量的次生代謝產(chǎn)物，而分泌的植物激素如細(xì)胞分裂素(CK)、赤霉素(GA)、吲哚乙酸(IAA)等可促進(jìn)植物根系的生長并增加對土壤養(yǎng)分和水分的吸收[23]。PGPB是植物-微生物聯(lián)合修復(fù)Ni污染土壤常用的微生物。PGPB體內(nèi)含有1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸(ACC)脫氨酶，可將植物分泌的ACC分解為α-丁酮酸和氨，增加了氮的來源，同時由于ACC可參與合成抑制植物生長的乙烯，從而ACC脫氨酶的存在可以促進(jìn)植物的生長[24-25]。因此，ACC脫氨酶在植物-微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)中起到了重要的作用。Ma等[26]將耐Ni的假單胞菌A3R3接種于香雪球()和芥菜()，由于這種菌能分泌ACC脫氨酶、植物激素(IAA)和鐵載體并具有溶磷作用等特點，因此顯著促進(jìn)了植物的生長，從而提高了植物對污染土壤中Ni的去除率，取得了一定的修復(fù)效果。

圖1 耐金屬PGPB與植物根際的協(xié)同作用和后續(xù)效應(yīng)[22]

2.2 微生物的固氮和溶磷作用以及鐵載體的合成

植物的生長離不開營養(yǎng)元素(氮、磷、鉀)，營養(yǎng)元素缺乏將抑制植物的生長。眾所周知，大氣中的N2是不能直接被植物吸收利用的，只能靠固氮微生物將其轉(zhuǎn)化為可以被植物利用的形式。如與植物共生的慢生根瘤菌RM8在Ni污染土壤中仍有固氮能力[27]，這種植物內(nèi)生菌在缺氮的土壤中對植物的生長起著重要的作用，是優(yōu)于根際微生物的[28]，能夠為植物生長提供大量的氮元素。磷是僅次于氮的營養(yǎng)元素，但土壤中磷大部分是以沉淀的形式存在，不能被植物吸收[22]。而微生物能分泌有機酸將磷溶解，其中假單胞菌、芽孢桿菌和根瘤菌等被認(rèn)為具有較好的溶磷作用[29-30]，能促進(jìn)植物對磷的吸收。鐵也是植物生長發(fā)育不可缺少的元素，但在土壤環(huán)境中，鐵主要以不溶的氫氧化物、氧化物、磷酸鹽等形式存在，而根際微生物產(chǎn)生的鐵載體對鐵具有較強的絡(luò)合能力，將不溶的鐵轉(zhuǎn)化為可被植物吸收的營養(yǎng)元素，可保證植物更好地生長[26, 31]。同時，由于土壤中微量的鐵被植物吸收，植物病原體的繁育將受到抑制，也間接促進(jìn)了植物的生長[32]。

2.3 微生物抑制植物病原體

植物病原體能侵害植物，造成植物生長失調(diào)，甚至導(dǎo)致植物死亡。除了鐵載體對植物病原體有抑制作用，微生物還可通過與植物病原體在營養(yǎng)及生態(tài)位點的競爭和在代謝過程中產(chǎn)生抗生素，抑制植物病原體的生長[32]，因此植物受到病原體的侵害減少，植物生長量將得到增長。

2.4 微生物對鎳的固化和活化作用

采用植物修復(fù)重金屬污染土壤，關(guān)鍵在于重金屬的生物有效性，這決定了植物對重金屬的吸收效率[33]。一些學(xué)者認(rèn)為，微生物對土壤中的Ni具有固化作用，如Ni被微生物吸收后可形成金屬-有機化合物，降低Ni的生物有效性[21]。Wani等[34]研究發(fā)現(xiàn)，將根瘤菌RP5接種于豌豆，由于根瘤菌降低了Ni的毒性，并且分泌了植物激素，植物的生長量明顯提高，但卻減少了對Ni的吸收。因此土壤中Ni穩(wěn)定化之后可以降低Ni的生物有效性[35]，有效提高植物的生長。

但將Ni固定于土壤中，對環(huán)境仍存在潛在的危害，一旦環(huán)境條件發(fā)生改變，Ni就會繼續(xù)對土壤造成危害。而增加Ni污染土壤中Ni的生物有效性是提高生物修復(fù)效果的重要因素。但也有學(xué)者認(rèn)為，微生物分泌的代謝產(chǎn)物(如有機酸、鐵載體、生物表面活性劑等)在降低土壤pH、改變氧化還原電位、增加重金屬絡(luò)合劑等方面起著重要作用，這些環(huán)境條件的改變將增加Ni的生物有效性[36-37]，促進(jìn)植物對Ni的吸收，從而加大植物對Ni的去除率。

3 植物-微生物聯(lián)合修復(fù)鎳污染土壤的效果

由于植物-微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)具有良好的生態(tài)效益、成本低等優(yōu)勢，在土壤環(huán)境修復(fù)與治理領(lǐng)域擁有巨大的發(fā)展?jié)摿?，因此國?nèi)外學(xué)者對植物-微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)對土壤中Ni修復(fù)效果也做了大量研究。

3.1 微生物對植物生長發(fā)育的影響

植物在Ni污染土壤中的生長狀況反映了植物對Ni的耐性程度，一般情況下，高耐性植物對Ni的去除效果更好。由于部分微生物具有促進(jìn)植物生長的能力，在植物-微生物聯(lián)合修復(fù)Ni污染土壤方面具有重要作用。

表1是近年來國內(nèi)外學(xué)者關(guān)于微生物在Ni污染土壤中對植物生長狀況的影響研究。這些研究從植物根際或者其他地方篩選了一些耐Ni微生物，將其接種于植物的根際部分，發(fā)現(xiàn)這些微生物的接種均不同程度地促進(jìn)了植物的生長，包括植物根、莖、葉的增長或者植物鮮重、干重的增加。從表1中對3種超富集植物的研究可以看出，內(nèi)生菌對超富集植物生長的促進(jìn)作用較小，但蔡信德等[38]所選用的外源菌顯著促進(jìn)了超富集植物的生長，其中元江蛇紋巖土壤中的植物地上部的生物量增長了309%。因此，選用超富集植物修復(fù)Ni污染土壤時，加入部分促進(jìn)植物生長的耐Ni外源菌，能更大程度地促進(jìn)植物對Ni的吸收累積。由于超富集植物存在生物量較少、生長緩慢等缺點，很多學(xué)者采用普通的富集植物進(jìn)行植物-微生物修復(fù)的研究，并發(fā)現(xiàn)了很多內(nèi)生菌和外源菌對植物的生長均有較好的促進(jìn)作用。Ma等[41]篩選了5種從超富集植物根際中分離出的微生物，并接種于、這兩種植物上，這些微生物均對植物的生長有不同程度的促進(jìn)作用，其中sp. SRA2對的促進(jìn)作用最為顯著，相對于未接種微生物的植物，其干重和鮮重分別增加了351% 和285%。

3.2 微生物對土壤中鎳有效態(tài)含量的影響

土壤中有效態(tài)Ni的含量對植物吸收Ni有較大影響，活化土壤中Ni，能增加植物對Ni的吸收[38]，提升植物對污染土壤中Ni的修復(fù)效果。

表2是部分微生物對Ni污染土壤中Ni有效態(tài)含量的影響。從表2中可知，不同微生物對土壤中Ni的有效態(tài)含量影響不同，表中大部分微生物有活化土壤中Ni的作用，如、174、sp. SRA1、SRA10和SRP12等。但也有少部分微生物降低了土壤中有效態(tài)Ni的含量，如、sp. SRA2等，可能是因為植物吸收了土壤中被活化的Ni，從而導(dǎo)致土壤中Ni的活性降低。

3.3 微生物對植物中鎳吸收量的影響

植物對Ni的吸收反映了植物對Ni的去除效果，而植物對Ni的吸收表現(xiàn)在植物根、莖、葉中Ni的含量，以及植物對Ni的總吸收量。表3反映了微生物在Ni污染土壤中對植物吸收Ni的影響，不同學(xué)者從不同方面研究并得到了植物對Ni的吸收狀況。這些研究均認(rèn)為微生物的加入促進(jìn)了植物對Ni的吸收，雖然有些植物體內(nèi)Ni含量有所降低，但卻通過增加植物的生物量提升了植物對Ni的總吸收量。Ma等[42]、Khan等[47]和Weyens等[50]篩選的微生物分別使sp.、和yellow lupine這3種植物對污染土壤中Ni的去除效率增加了100% 以上，顯著提高了植物對污染土壤中Ni的修復(fù)性能。

表1 微生物對植物修復(fù)Ni污染土壤中植物生長的影響

注：*內(nèi)生菌為從所種植物中篩選的微生物，外源菌為其他來源的微生物；**在Ni污染土壤中，接種微生物后對植物生長的影響；下同。

表2 微生物對植物修復(fù)Ni污染土壤中鎳有效態(tài)含量的影響

表3 微生物對植物修復(fù)Ni污染土壤中植物對鎳吸收的影響

由于植物-微生物聯(lián)合修復(fù)技術(shù)具有巨大潛力，因此尋找增強植物對Ni去除效果的微生物是目前研究的重點。通過研究微生物在Ni污染土壤中對植物生長狀況、有效態(tài)Ni含量以及植物吸收Ni的影響，對于尋找合適的植物和微生物修復(fù)Ni污染土壤具有重要意義。

4 小結(jié)與展望

由于植物-微生物修復(fù)技術(shù)充分發(fā)揮了植物和微生物修復(fù)各自的優(yōu)點，在污染土壤中Ni的修復(fù)有了更好的效果，因此是目前國內(nèi)外研究的熱點。其中植物和微生物的選擇是重點也是難點，雖然目前已發(fā)現(xiàn)了300多種Ni的超富集植物，但是從目前的研究來看，由于超富集植物較難獲得、生物量較小等缺點，部分學(xué)者仍然選擇非超富集植物進(jìn)行Ni污染土壤修復(fù)的研究。在菌種的選擇上內(nèi)生菌和外源菌均有涉及，且均能促進(jìn)植物對污染土壤中Ni的吸收，提高土壤中Ni的修復(fù)效果。

有研究發(fā)現(xiàn)[51]，向土壤中加入某些化合物(EDTA、天然低分子有機酸等)能增加植物中Ni的含量。由于有機酸不僅能活化土壤中Ni，促進(jìn)植物對Ni的吸收，同時還能給微生物提供營養(yǎng)，促進(jìn)微生物的繁育。因此，在開展植物-微生物聯(lián)合修復(fù)土壤的研究中，可考慮加入適量有機酸，如草酸、檸檬酸、酒石酸、蘋果酸等。同時大量篩選具有重金屬修復(fù)功能的PGPB，建立PGPB庫對植物-微生物聯(lián)合修復(fù)方案的實施具有重要意義。目前土壤修復(fù)案例中能應(yīng)用的植物不多，且國內(nèi)發(fā)現(xiàn)的超富集植物較少，因此土壤修復(fù)植物的篩選以及我國超富集植物的尋找也是研究的重點。

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Research Progress of Plant-microbe Remediation of Ni Contaminated Soil

QU Pan1, FU Yi1,2, LIU Mianxue1,2, WANG Yan1,2, HUANG Min1,2*

(1 Sichuan Institute of Atomic Energy, Chengdu 610101, China; 2 Irradiation Preservation Key Laboratory of Sichuan Province, Sichuan Institute of Atomic Energy, Chengdu 610101, China)

Soil health is the guarantee of food security, and soil pollution caused by human activities needs urgent treatment. Ni is an essential trace element in human beings, but excessive amount of Ni is toxic. At present, Ni pollution in soil is serious in China. The Action Plan for Soil Pollution Control should be responded as soon as possible to improve Ni contamination in soil. This paper summarized the basic principle of the microbe-assisted phytoremediation, and the effects of adding microorganisms in Ni contaminated soil on plant growth conditions, soil available Ni content and plant absorption of Ni, which is of great significance to find suitable plants and microorganisms for remediation of Ni contaminated soil. Meanwhile, this paper also expected the focuses in future research, such as the effect of organic acids on plant-microbe combined remediation, establishment of the PGPB Library and searching for super accumulation plants.

Plant-microbe; Ni; Soil remediation

四川省科技支撐計劃項目(2016SZ0075，2016NZ0117，2018JY0009 和2018SZ0308)，四川省科技計劃重點研發(fā)項目(2018GZ0003)和四川省應(yīng)用基礎(chǔ)項目(2016JY0030，2017JY0242，2018JY0531，18YYJC0284 和2018RZ0045)資助。

通訊作者(minhuang@siae.cn)

瞿攀(1991—)，男，四川仁壽人，碩士，研究實習(xí)員，主要從事環(huán)境污染防治與修復(fù)研究。E-mail：qupan91@163.com

X53

A

10.13758/j.cnki.tr.2019.01.002