孫佳欣，李佳琦，萬雅瓊，李 晟，官天培，王 杰，夏萬才，徐海根②

(1.南京師范大學生命科學學院，江蘇 南京 210046；2.環(huán)境保護部南京環(huán)境科學研究所，江蘇 南京 210042；3.北京大學生命科學學院，北京 100871；4.綿陽師范學院生態(tài)安全與保護四川省重點實驗室，四川 綿陽 621000；5.中國科學院成都生物研究所，四川 成都 610041)

動物的活動節(jié)律(activity rhythms)是行為生態(tài)學一個重要內(nèi)容，主要研究動物在不同時間、季節(jié)內(nèi)的活動強度及變化規(guī)律，并能反映動物個體的營養(yǎng)狀態(tài)、社會地位、生存壓力等參數(shù)[1]。有蹄類動物作為陸地生態(tài)系統(tǒng)中重要的組成部分，對維持生態(tài)系統(tǒng)完整性和健康具有重要作用[2]。根據(jù)2015年發(fā)布的《中國生物多樣性紅色名錄——脊椎動物卷》評估結果顯示，我國3種有蹄類動物野外滅絕，3種趨于滅絕，麝科6種均處于瀕危狀態(tài)。開展有蹄類動物活動節(jié)律研究是了解其生存狀態(tài)、預測生態(tài)系統(tǒng)變化和制定保護政策的基礎工作和重要手段。

早期對動物活動節(jié)律的研究多采用無線電遙測技術[3]、瞬時掃描取樣[4]等方法。近年來，由于紅外觸發(fā)相機陷阱技術(infrared-triggered camera-trapping，ITCT)具有在野外24 h持續(xù)工作的特點，被廣泛應用于野生動物行為學研究[5]。利用紅外相機分析有蹄類動物活動節(jié)律，國外已有很多相關研究[6-7]，涉及有蹄類對生境的選擇，人類活動對有蹄類活動節(jié)律的影響等。國內(nèi)也有對野豬(Susscrofa)[8]、黑麂(Muntiacuscrinifron)[9]和普氏野馬(Equusprzewalskii)[10]等有蹄類動物活動節(jié)律的研究。但多數(shù)報道中，將有蹄類動物作為同域分布動物進行調(diào)查和分析，而有關有蹄類動物活動節(jié)律差異及同種有蹄類動物在不同地區(qū)的活動節(jié)律差異研究相對較少[11-13]。

基于全國哺乳動物觀測網(wǎng)絡中四川王朗、四姑娘山、貢嘎山及亞丁4個自然保護區(qū)2017年6—11月紅外相機數(shù)據(jù)，通過比較不同有蹄類動物活動節(jié)律，分析廣布物種在不同地區(qū)的活動差異，探究研究區(qū)有蹄類動物的生存狀況、競爭機制和地區(qū)差異對活動節(jié)律的影響，為四川有蹄類動物的保護與管理提供數(shù)據(jù)支持。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況與研究對象

四川省在我國西南腹地，位于26°03′～34°19′ N，97°21′～108°31′ E，地處青藏高原與長江中下游平原之間的過渡地帶，地勢高差懸殊，地貌類型復雜，氣候類型多樣，動植物種類豐富，是我國生物多樣性最豐富的地區(qū)之一[14]。參考研究區(qū)內(nèi)物種調(diào)

查研究結果[15-18]，筆者以四川羚牛(Budorcastibetanus)、中華鬣羚(Capricornismilneedwardsii)、水鹿(Cervusunicolor)、毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)、林麝(Moschusberezovskii)、高山麝(Moschuschrysogaster)、小麂(Muntiacusreevesi)、中華斑羚(Naemorhedusgriseus)和巖羊(Pseudoisnayaur)共9種有蹄類動物作為研究對象。

1.2 相機布設

自2017年1月，分別在四川王朗(海拔2 400～3 400 m，覆蓋植被類型為針葉林、闊葉林、針闊混交林、高山灌叢、高山草甸和裸巖)、四姑娘山(海拔3 500～4 200 m，覆蓋植被類型為針葉林、闊葉林、針闊混交林和高山灌叢)、貢嘎山(海拔2 600～4 600 m，覆蓋植被類型為針葉林、闊葉林、針闊混交林和常綠落葉闊葉混交林)和亞丁(海拔3 000～4 600 m，覆蓋植被類型為針葉林、闊葉林、針闊混交林、高山灌叢和流石灘)4個國家級自然保護區(qū)布設紅外相機，每個保護區(qū)布設60臺相機。

以王朗保護區(qū)為例(圖1)，采用ArcGIS 10.4.1軟件將保護區(qū)劃分為1 km×1 km的網(wǎng)格，根據(jù)保護區(qū)主要溝系走向及野外可達性選擇豹子溝、牧羊場、竹根岔3塊區(qū)域，在每個區(qū)域根據(jù)河流、道路(巡護路線)或其他地形體征特點設立20個連續(xù)的網(wǎng)格。在網(wǎng)格中心附近選擇林間道路、山脊、埡口、林間開闊地、飲水地等獸類活動頻繁的地點安裝紅外相機。相機固定在距地面50～100 cm的樹干上，鏡頭保持水平，并清理鏡頭前雜物。相機參數(shù)統(tǒng)一設置為：(1)相機時間為24 h制；(2)靈敏度為“中”；(3)拍攝方式為3連拍或10 s視頻；(4)拍攝間隔時間為1 s。

圖1 相機布設示意Fig.1 The diagram of camera distribution

1.3 數(shù)據(jù)處理

參照汪國海等[19]對獨立有效照片(independent photograph，IP)的定義，即滿足：(1)相鄰有效照片中為同種或異種的不同個體；(2)含同種個體的有效照片相鄰間隔時間至少為30 min；(3)含同種個體的非相鄰有效照片，篩選出獨立有效照片(表1)。

表19種有蹄類動物的獨立有效照片數(shù)

Table1ThenumberofindependentphotosofnineungulatesinSichuan

物種獨立有效照片數(shù)王朗四姑娘山貢嘎山亞丁樣本量相對豐富度指數(shù)RAI/%毛冠鹿(Elaphodus cephalophus)2701 5031 9039014 57764.12水鹿(Cervus unicolor)0340563190412.66中華鬣羚(Capricornis milneedward-sii)4817434617274010.37巖羊(Pseudois nayaur)286206903845.38中華斑羚(Naemorhedus griseus)154775962964.15小麂(Muntiacus reevesi)78000781.09高山麝(Moschus chrysogaster)0342115700.98林麝(Moschus berezovskii)1815211550.77四川羚牛(Budorcas tibetanus)120220340.48總計5822 2293 1411 1867 138

1.4 數(shù)據(jù)分析

1.4.1相對豐富度分析

利用相對豐富度指數(shù)(relative abundance index，RAI，IRA)度量研究區(qū)內(nèi)9種有蹄類動物的相對種群數(shù)量[20]：

IRA=Ai/N×100%。

(1)

式(1)中，Ai為第i類(i=1，2，…，9)動物獨立有效照片數(shù)，N為獨立有效照片總數(shù)。

1.4.2日活動節(jié)律分析

動物活動強度與被相機拍攝到的概率呈正相關，相對活動強度指數(shù)越高，說明動物在此時段內(nèi)更加活躍[21]。以2 h為單位將1 d分為12個時段，利用不同時段內(nèi)的相對豐富度指數(shù)(time-period relative abundance index，TRAI，ITRA)來分析研究區(qū)內(nèi)9種有蹄類動物的日活動節(jié)律[20]：

ITRA=Tij/Ni×100%。

(2)

式(2)中，Tij為第i類(i=1，2，…，9)動物在第j時段(j=1，2，…，12)獨立有效照片數(shù)，Ni為第i類動物獨立有效照片總數(shù)。在地區(qū)日活動節(jié)律差異性分析中，Tij為第i類動物在4個保護區(qū)第j時段出現(xiàn)的獨立有效照片數(shù)，Ni為第i類動物在該地區(qū)的獨立有效照片總數(shù)。

1.4.3夜行性分析

根據(jù)研究地區(qū)的氣候特點，以18:00—06:00作為夜間時間段，利用夜間相對豐富度(night-time relative abundance index，NRAI，INRA)計算有蹄類動物夜間活動時間占總?cè)臻L的比例，進一步分析研究區(qū)內(nèi)9種有蹄類動物的夜行性[20,22]：

INRA=Di/Ni×100%。

(3)

式(3)中，Di為第i類(i=1，2，…，9)動物在夜間時間段的獨立有效照片數(shù)，Ni為第i類動物的獨立有效照片總數(shù)。若某種動物NRAI值>13/24，則其具有夜行性，反之則具有晝行性，接近則認為夜行性不明顯。

在比較不同地區(qū)動物日活動節(jié)律差異時，采用Mann-WhitneyU檢驗，差異顯著水平設定為α=0.05。數(shù)據(jù)分析采用Excel 2010和Statistica 10.0軟件。

2 結果

2.1 相對豐富度

毛冠鹿在9種有蹄類動物中的相對豐富度(64.12%)最高，在4個地區(qū)均有分布，且種群數(shù)量明顯高于其他種類。高山麝(0.98%)和林麝(0.77%)相對豐富度較低。

2.2 日活動節(jié)律

四川9種有蹄類動物的日活動節(jié)律見圖2。小麂、毛冠鹿和中華斑羚的日活動模式(daily activity patterns)相似，屬于雙峰型，在清晨和黃昏分別出現(xiàn)明顯活動高峰(圖2)：小麂的活動高峰出現(xiàn)在06:00—08:00和18:00—20:00，00:00—06:00和20:00—24:00相對豐富度較低，08:00—18:00較平穩(wěn)并出現(xiàn)小幅波動；毛冠鹿的活動高峰出現(xiàn)在06:00—12:00和18:00—20:00，12:00—18:00相對豐富度較低；中華斑羚活動強度最高的時段為08:00—10:00和16:00—18:00，12:00—14:00時段內(nèi)活動呈現(xiàn)低谷。

水鹿和中華鬣羚的日活動模式相似，活動曲線呈U形，午間出現(xiàn)低谷，屬于特殊的單峰模式(圖2)：水鹿的活動高峰出現(xiàn)在22:00—24:00，而中華鬣羚的活動高峰出現(xiàn)在00:00—02:00，兩者均在08:00—16:00相對豐富度較低。

高山麝和林麝樣本量較小，且高山麝在04:00—06:00和10:00—12:00均未被監(jiān)測到，日活動圖譜波動較大。但兩種動物均在18:00—20:00具有活動高峰(圖2)，能反映其具有一定的晨昏習性。

圖2 四川9種有蹄類動物的日活動節(jié)律

巖羊的日活動模式屬于單峰型，在午間出現(xiàn)活動高峰。四川羚牛樣本量較小，日活動模式不明顯，但具有與巖羊相似的活動趨勢(圖2)：均在04:00—06:00相對豐富度下降，10:00—12:00相對豐富度升高。但巖羊相對豐富度在16:00—18:00到達低谷，22:00—24:00達到峰值；而四川羚牛相對豐富度則在12:00—14:00明顯降低。

2.3 夜行性分析

水鹿和中華鬣羚的夜間相對豐富度分別為80.42%和70.41%，明顯高于13/24，說明其夜間活動頻率較高，具有明顯的夜行性。其次，林麝(60.00%)和高山麝(57.14%)在夜間活動頻率略高于13/24，具有一定的夜行性。巖羊(50.52%)和四川羚牛(47.06%)的夜間相對豐富度接近13/24，夜行性不明顯。中華斑羚(44.93%)、毛冠鹿(42.12%)和小麂(35.90%)3種夜間相對豐富度都低于13/24，不具有明顯的夜行性。

2.4 地區(qū)日活動規(guī)律差異性分析

毛冠鹿日活動模式區(qū)域性差異未達顯著水平

(χ2=0.087 6,P>0.05)(圖3)。毛冠鹿在4個地區(qū)日活動模式均呈雙峰型，在18:00—20:00出現(xiàn)活動高峰，但王朗和四姑娘山的晨間活動高峰出現(xiàn)在06:00—08:00，相較于貢嘎山和亞丁地區(qū)的08:00—10:00，提早約2 h。

圖3 四川不同地區(qū)毛冠鹿的日活動節(jié)律對比

3 討論

物種豐富度比較結果顯示，毛冠鹿相對豐富度指數(shù)最高，明顯高于其他8種。這主要是由于毛冠鹿食性較雜，食譜范圍較寬，取食包括青草、野果、嫩枝葉、竹筍和竹葉等[23-24]。四川地區(qū)植被類型豐富[14]，為其提供了充足的食物來源。高山麝和林麝相對豐富度較低，這是因為麝類對棲息地的要求較高，而人為活動使其棲息地呈島嶼狀、零星化分布[25]，導致麝類種群數(shù)量減少。

有蹄類動物的日活動模式主要分為單峰型和雙峰型兩種模式[9]。筆者研究中，小麂、毛冠鹿和中華斑羚的日活動模式均呈雙峰型，兩個活動高峰分別出現(xiàn)在清晨和黃昏，反映其具有明顯的晨昏習性。有蹄類形成晨昏習性的原因主要有3個方面：一是早晨的嫩葉或草具有露水，能夠為有蹄類提供水分；二是清晨和黃昏時光線不強烈，能降低被捕獵的危險性；三是避開正午的陽光，減少體內(nèi)水分散失[26]。林麝和高山麝的日活動模式接近于雙峰型，具有一定的晨昏習性，但清晨活動高峰不明顯，這可能是由于這兩種動物樣本量較小，數(shù)據(jù)分析不夠充分。

水鹿和中華鬣羚的日活動曲線均呈U形，可以視為一種特殊的單峰型活動模式，活動高峰出現(xiàn)在深夜。結合夜行性分析表明，這兩種動物是典型的夜行性動物。這主要是因為水鹿和中華鬣羚對光照和溫度比較敏感，白天陽光強、氣溫高導致其活動頻率相對減少，而晚上及深夜的活動頻率相對增加[27]。巖羊的日活動模式呈現(xiàn)單峰型，活動主要集中在午間時段。結合夜行性分析，巖羊?qū)儆跁冃行詣游?。晝行性動物活動時間集中于白天且分布較為均勻，生理因素可能是影響其活動節(jié)律的主要原因[28]。午間是巖羊?qū)ふ沂澄镆约靶菹⒌攸c的主要時間段[29]，因此該時間段內(nèi)巖羊的活動頻率增加。四川羚牛的日活動模式接近于單峰型，但在12:00—14:00出現(xiàn)明顯下降，這可能是由于四川羚牛具有“取食—休息—取食”的生理規(guī)律[30]，在取食活動高峰會進行短暫休息，導致活動頻率下降。

比較不同有蹄類動物主要活動時間段時發(fā)現(xiàn)，中華鬣羚主要在18:00至次日08:00之間活動，四川羚牛集中在08:00—18:00之間活動，出現(xiàn)錯峰活動的現(xiàn)象。劉小斌等[31]同樣發(fā)現(xiàn)在紅腹錦雞和紅腹角雉兩種同域分布動物之間存在錯峰活動現(xiàn)象。這一現(xiàn)象符合種間競爭排斥原理[32]，即生態(tài)上相同的兩個物種如果生活在同一地區(qū)內(nèi)，由于劇烈競爭，它們之間必然出現(xiàn)棲息地、食性、活動時間或其它特征上的生態(tài)位分化。四川羚牛和中華鬣羚具有相似的食性[33]，在生態(tài)位部分重疊時，可能為了獲得最大的廣義適合度而進行錯峰活動，從而達到相互適應、長期共存的目的。

毛冠鹿在不同地區(qū)日活動模式均為雙峰型，但不同地區(qū)其活動高峰出現(xiàn)的時間段存在差異。賈曉東等[20]和于桂清等[34]分別研究毛冠鹿在陜西觀音山和湖南壺瓶山的日活動節(jié)律發(fā)現(xiàn)均呈雙峰型日活動模式，活動高峰分別出現(xiàn)在02:00—08:00和16:00—20:00，06:00—08:00和16:00—20:00，與筆者研究中毛冠鹿在4個地區(qū)的活動節(jié)律也存在差異。同一物種在不同地區(qū)的日活動模式相同，說明動物的活動模式主要受其內(nèi)在因素的影響；而在不同地區(qū)活動高峰存在時間差異，可能是受到如不同地區(qū)水、食物、光照和捕食風險等外在因素差異的影響[1-2]。

動物活動節(jié)律的形成是動物對環(huán)境和各種因子變化所產(chǎn)生的綜合適應，受各種內(nèi)部和外部綜合因素的影響[26,35]。通過分析全國哺乳動物觀測網(wǎng)絡中紅外相機數(shù)據(jù)，基本明晰四川地區(qū)9種有蹄類生存狀態(tài)和活動節(jié)律，初步探討影響有蹄類活動節(jié)律的因素，為其生態(tài)學研究和保護措施的制定提供科學依據(jù)[36]，也為其捕食者行為學研究提供數(shù)據(jù)支持[37]。若要了解影響有蹄類動物活動節(jié)律的主導因素，以及有蹄類與其捕食者(包括狼、豺等)活動節(jié)律的關系，還有待進一步深入研究。

致謝: 該研究得到王朗國家級自然保護區(qū)、四姑娘山國家級自然保護區(qū)、貢嘎山國家級自然保護區(qū)和亞丁國家級自然保護區(qū)工作人員的大力支持，協(xié)助完成包括野外數(shù)據(jù)采集等工作，在此表示最誠摯的謝意！